804 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 804–816, e51043, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 24, 2022)
Feno-morfología de dos especies de páramo de Miconia (Melastomataceae):
optimización de la floración y fructificación para mejorar la dispersión
Angie Paola Carvajal-Muñoz1*; https://orcid.org/0000-0002-5950-6781
María Eugenia Morales-Puentes1; https://orcid.org/0000-0002-5332-9956
Pablo Andrés Gil-Leguizamón1; https://orcid.org/0000-0002-9414-8991
Andrea Camila Reyes-Duarte1; https://orcid.org/0000-0003-3866-2950
1. Sistemática Biológica, Herbario UPTC, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Avenida Central del
Norte 39-115, Tunja, Boyacá, Colombia; angie.carvajal@uptc.edu.co (*Correspondencia),
maria.morales@uptc.edu.co, pablo.gil@uptc.edu.co, andrea.reyes02@uptc.edu.co
Recibido 17-V-2022. Corregido 05-X-2022. Aceptado 18-XI-2022.
ABSTRACT
Pheno-morphology of two paramo species of Miconia (Melastomataceae):
optimization of flowering and fructification to enhance dispersal
Introduction: Paramos are among the ecosystems that are most affected by anthropic activities, increasing the
need for phenological studies as a basis for management and conservation.
Objective: To describe the pheno-morphology of Miconia ligustrina and Miconia elaeoides.
Methods: From September 2019 to February 2020, and from April 2021 to August of the same year, the phenol-
ogy of 12 individuals of each species was monitored. Additionally, phenological data of herbariums were linked
to corroborate obtained results. In the two data sets, distribution of data was described using circular statistics; in
addition, we recorded the precipitation and temperature in the area. Additionally, we described the morphometry
of each species.
Results: The flowering peak of M. ligustrina is in April, and fruiting concentrates between June and July; in
M. elaeoides, flowering is massive in January, and the highest fruit production in May. The phenology was cor-
related with rainfall: flowering takes place in the dry season and fruiting in the rainy season. The species differ
morphologically, but, as in other Miconia species, the flowers and fruits are small (approx. 5 mm).
Conclusions: Flowering occurs in the dry season and fructification in the rainy season, when the photosynthetic
rate is low and frugivory increases. This phenological pattern favors optimal seed dispersal.
Key words: flowering; fructification; morphology; phenology; reproductive biology.
RESUMEN
Introducción: El Páramo es uno de los ecosistemas más afectados por actividades humanas, lo que aumenta la
necesidad de estudios fenológicos como base para el manejo y la conservación.
Objetivo: Describir la feno-morfología de Miconia ligustrina y Miconia elaeoides.
Métodos: De septiembre 2019 a febrero 2020, y de abril 2021 hasta agosto del mismo año, se monitoreó la feno-
logía de 12 individuos de cada especie. Adicionalmente, se vincularon datos fenológicos de ejemplares de herba-
rio, para corroborar los resultados obtenidos. En los dos conjuntos de datos, se describió su distribución usando
estadística circular, además, se obtuvieron registros de precipitación y temperatura del área. Adicionalmente, se
describió la morfometría de cada especie.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.51043
BOTANY AND MYCOLOGY
805
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INTRODUCCIÓN
Melastomataceae es una de las diez fami-
lias más diversas del mundo (Christenhusz
& Byng, 2016), con > 5 800 especies, entre
los 1 000 y 4 000 m de elevación (Penneys et
al., 2022). En el Neotrópico se encuentran ca.
3 700 especies (Ulloa et al., 2022) en Colombia
987 (Almeda et al., 2016). Las melastomatá-
ceas presentan estrategias de vida y adaptacio-
nes fundamentales como gran producción de
semillas, dispersión eficaz de propágulos, y
elevadas tasas de germinación y crecimiento,
de modo que, son especies primordiales en la
regeneración de los ecosistemas (de Albuquer-
que et al., 2013). Miconia es el género más
grande de la familia con ca. 1 900 especies y el
más diverso en el Neotrópico (Michelangeli et
al., 2019). Los frutos de las especies de Mico-
nia son consumidos por aves, murciélagos,
marsupiales, monos, tortugas, lagartos, peces
y pequeños roedores (Messeder et al., 2022),
interacción que contribuye al aumento de la
resiliencia ecosistémica, la autoregeneración, la
reactivación de los procesos ecosistémicos y el
establecimiento de otras especies (Goldenberg
& Shepherd, 1998). Estas características des-
tacan a Miconia como un importante compo-
nente en los ecosistemas, en especial aquellos
en peligro con especies únicas, en donde las
demandantes condiciones climáticas limitan el
recurso alimenticio de la fauna (Rincón, 2015).
Los páramos, importantes refugios de bio-
diversidad y reguladores hídricos y climáticos,
son uno de los ecosistemas con mayor diver-
sidad y abundancia de miconias (Goldenberg
et al., 2013), sin embargo, se encuentran en
riesgo por actividades humanas, las cuales
han provocado la reducción de área y pérdida
de especies (Morales et al., 2007). El páramo
de Rabanal, localizado en los departamentos
de Boyacá y Cundinamarca, no es la excep-
ción, pues la ganadería y los cultivos de papa
superan el 45 % de su superficie (Morales et
al., 2007), por ello, es necesario el desarrollo
de investigaciones que promuevan o aporten
información para su conservación y mante-
nimiento (Andreis et al., 2005). Desde esta
problemática, la comprensión de los patrones
fenológicos, permite evaluar las posibles res-
puestas de las comunidades vegetales frente
al cambio climático, así como, entender las
estrategias de supervivencia de las poblaciones,
regeneración, reproducción, oferta temporal de
recursos e interacción planta-animal; línea base
en el planteamiento y desarrollo de estrategias
de conservación de las especies y su hábitat (de
Almeida & de Carvalho, 2009).
Aún con lo anterior, son pocos los estudios
fenológicos que contemplan y evalúan diferen-
cias y/o sincronías dentro de un género o fami-
lia, datos que permiten entender las estrategias
reproductivas de especies con mismos poliniza-
dores y/o dispersores (Morellato et al., 2016),
como Miconia, género en el que la polinización
y frugivoría podrían direccionar la fenología de
sus especies. De igual forma, Miconia com-
prende más del 50 % de las melastomatáceas
para Colombia (543 sp.) (Ulloa et al., 2022), y
su fenología se ha documentado así: para algu-
nas especies en un bosque pluvial del Pacífico
y en un bosque andino de Risaralda (Hilty,
1980; Kessler & Kattan, 2012); para Miconia
prasina y Miconia resima en un bosque húme-
do de Cundinamarca (Sierra & López, 2021) y
para M. elaeoides y Miconia cataractae en el
Resultados: El pico de floración de M. lingustrina es en abril, y la fructificación se concentra entre junio y julio;
M. elaoides, florece de forma masiva en enero, con la máxima producción de frutos en mayo. Hubo correlación
entre fenología y lluvias: la floración se da en época seca y la fructificación en la época lluviosa. Las especies
difieren en morfología, pero, como en otras especies de Miconia, las flores y frutos son pequeños (aprox. 5 mm).
Conclusión: La floración se presenta en la época seca y la fructificación en la época lluviosa, cuando las tasas
de fotosíntesis son bajas y la frugivoría incrementa. Este patrón fenológico favorece la dispersión óptima de
semillas.
Palabras clave: floración; fructificación; morfología; fenología; biología reproductiva.
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páramo de Rabanal (Manrique et al., 2022); de
modo que, este trabajo es pionero en describir
y comparar aspectos feno-morfológicos de dos
especies de Miconia en un páramo, resulta-
dos importantes en la biología reproductiva,
manejo y conservación de M. ligustrina y M.
elaeoides, y en posteriores estudios de polini-
zación, dispersión, interacciones, conservación
y restauración.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: el Distrito Regional de
Manejo Integrado (DRMI) Rabanal, municipio
de Ventaquemada (Boyacá), comprende un
área aproximada de 6 639.4 ha, desde los 2 700
a 3 500 m de elevación. La precipitación y
temperatura media son de 885.1 mm y 8.1 °C,
y la humedad relativa anual de 85 % (Rubio
et al., 2008). Laguna Verde y sus alrededores
(5°24’44’’ N & 73°32’43’’ W), área definida
para el estudio, está ubicada dentro del DRMI
a 3 300 m en la vereda Montoya, sector Mata
Negra; la precipitación media anual es de 1 075
mm y la temperatura de 8.2 °C (Rubio et al.,
2008). Es un ecosistema con especies de bos-
que altoandino, de bordes, de pajonales y frai-
lejonales (Moreno-Mancilla et al., 2018), con
clima semihúmedo a seco según la clasificación
de Caldas-Lang (Morales et al., 2007). Presenta
un régimen bimodal de lluvias, de marzo a
julio, y de octubre a noviembre, con periodos
secos de diciembre a febrero, y de agosto a
septiembre (Fig. 1) (Morales et al., 2007).
Seguimiento fenológico en campo: se
localizaron, marcaron y georreferenciaron 12
individuos por especie de M. ligustrina y M.
elaeoides; fueron incluidos aquellos capaces de
florecer y/o fructificar, separados entre sí por al
menos 2 m (Wallace & Painter, 2003). Durante
dos períodos, de septiembre 2019 a febrero
2020, y de abril 2021 a agosto del mismo año
(11 meses), se contó mensualmente el número
total de botones, flores y frutos (maduros e
inmaduros); para ello, se promedió la cantidad
de estructuras de tres inflorescencias, y se
multiplicó por el total de inflorescencias de
cada individuo.
Revisión de ejemplares de herbario:
los datos de campo se complementaron con
la fenología a partir de ejemplares en estado
reproductivo y con fecha de recolecta (dd/mm/
aaaa) del Herbario Universidad Pedagógica y
Tecnológica de Colombia (UPTC), Herbario
Universidad Nacional de Colombia (COL) y
Universidad Distrital “Francisco José de Cal-
das” (UDBC) (Diskin et al., 2012), teniendo
en cuenta características de la localidad y
altitudes cercanas a 3 000 m. Con el cumpli-
miento de estos requerimientos, se incluyeron
109 ejemplares de M. ligustrina y 68 de M.
elaeoides (Apéndice 1). En cada ejemplar se
contó el número de botones, flores y frutos,
además, se convirtieron las fechas de recolecta
en días julianos o Day Of Year (DOY), y estos
en grados circulares (Morellato et al., 2010).
Finalmente, se obtuvieron y graficaron datos
de precipitación y temperatura media mensual
del área de estudio, utilizando las capas climá-
ticas globales de WorldClim-Global Climate-
Data (Fick & Hijmans, 2017) y el software R
(R Core Team, 2016) (Fig. 1).
Caracterización morfométrica: con el
uso de un estereoscopio y el software LASEZ
Fig. 1. Registros meteorológicos medios de precipitación y
temperatura del sector Laguna Verde, páramo de Rabanal.
WorldClim-Global Climate Data. (Fick & Hijmans, 2017).
Fig. 1. Average meteorological records of precipitation and
temperature of the Laguna Verde sector, Rabanal paramo.
WorldClim-Global Climate Data. (Fick & Hijmans, 2017).
807
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v3.0, fueron medidas y fotografiadas 30 flores
y 30 frutos de cada especie, obtenidos de seis
plantas diferentes (n = 5/individuo). Las medi-
das correspondieron a longitud total y ancho
externo de la flor (LTF, AEF); longitud y ancho
del hipanto (LH, AH), del pétalo (LPé, APé) y
del fruto (LF, AF); y longitud del estambre y
pistilo (LE, LPi) (Fig. 2) (Ramírez et al., 2010).
Análisis de datos: los registros fenológi-
cos se analizaron en el programa RStudio (R
Core Team, 2016) mediante estadística circular
(Morellato et al., 2010). Por especie, la suma-
toria mensual de las observaciones realizadas
en campo, fue representada en diagramas de
rosas. Para la fenología de las colecciones de
herbario, se generaron diagramas de densidad
a partir de las fechas de recolecta convertidas
a grados (Morellato et al., 2010). Se empleó el
test de Rayleigh (Z) para testear la uniformidad
y estacionalidad de las fenofases; conjunta-
mente, se halló el desvío patrón (SD), la media
circular (μ) y la longitud del vector medio (r),
el cual representa la concentración de los datos
alrededor de la media, así, cero indica distribu-
ción uniforme y uno concentración total (Brito
et al., 2017; Maruyama et al., 2019; Morellato
et al., 2010). En Past (Hammer et al., 2001)
las variables climáticas fueron correlacionadas
con el número de flores y frutos inmaduros
obtenidos en campo, mediante el coeficiente
de correlación de Spearman. Finalmente, se
calcularon tendencia central y dispersión en las
variables morfométricas (Sánchez et al., 2013).
RESULTADOS
Seguimiento fenológico: M. ligustrina
produjo botones durante siete meses, de octu-
bre a abril, con mayor número de estructuras
reproductivas a mediados de enero (μ = 11.34°,
r = 0.84). La floración inició en febrero, tuvo
un pico en abril (μ = 106.76°, r = 0.94) y con-
cluyó en junio; se registraron ~38 flores/inflo-
rescencia. Los frutos inmaduros permanecen
durante el año, con un pico entre junio y julio
(μ = 179.64°, r = 0.57). En febrero, se contem-
pla aparentemente un pico de frutos maduros,
no obstante, son pocos respecto a la cantidad
de frutos inmaduros, debido a que muchos no
concluyen su maduración o son inmediatamen-
te consumidos por los frugívoros (Fig. 3).
La fenología de herbario se registró así:
la brotación acontece de noviembre a abril,
con mayor cantidad de botones entre enero y
febrero (μ = 33.42°, r = 0.73). La floración
de diciembre a finales de junio, con el pico
de mayor producción a finales de marzo (μ =
81.61°, r = 0.54). La fructificación se concentra
en julio (μ = 190.28°, r = 0.29), registro que se
aproxima al observado en campo.
En el caso de M. elaeoides, la producción
de botones inició en julio y se mantuvo hasta
febrero, siendo noviembre el mes de mayor
ocurrencia (μ = 320.68°, r = 0.73). Enero fue
el pico de floración, con un promedio de 44
flores/inflorescencia (μ = 16.76°, r = 0.97),
aunque aumentaron también los frutos inmadu-
ros, lo que permite plantear que, en el tiempo
Fig. 2. Medidas morfométricas determinadas en cada especie. A. Flor. B. Hipanto. C. Pétalo. D. Estambre. E. Pistilo. F.
Fruto. / Fig. 2. Morphometric measurements determined in each species. A. Flower. B. Hypanthia. C. Petal. D. Stamen. E.
Pistil. F. Fruit.
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transcurrido entre diciembre y enero, ocurrió la
floración masiva y breve, propia de las especies
de Miconia (Gentry, 1974), así que, en enero
los individuos ya se encontraban en fructifi-
cación. Por otra parte, la producción de frutos
inmaduros aumentó gradualmente hasta mayo,
pico de la fenofase (μ = 137.12°, r = 0.45). Al
igual que en M. ligustrina, los frutos maduros
no son informativos, debido a la frugivoría que
impide su conteo (Fig. 4).
Los registros de herbario no presentaron
una estacionalidad en la fenofase de brotación
(P > 0.05). La floración va desde octubre a
junio, con el pico en febrero (μ = 41.84°, r =
0.50), temporalidad similar a la observada en
los individuos estudiados en campo. Finalmen-
te, la fructificación se concentró en junio (μ =
169.52°, r = 0.45), semejante a lo evidenciado
en el área de estudio.
Correlación con variables climáticas:
la fructificación de M. ligustrina fue la única
fenofase que presentó una correlación directa
con la precipitación (Spearman = 0.75, P =
0.005), es decir que, a medida que la precipita-
ción aumenta la cantidad de frutos también, así
el pico de esta fenofase fue entre junio y julio,
meses más lluviosos en el área de estudio. Res-
pecto a la floración, aunque no correlacionada
estadísticamente, se presentó en abril, mes con
precipitación baja (Spearman = 0.14, P = 0.65)
(Fig. 1). En M. elaeoides, la floración mos-
tró una relación inversa con la precipitación
(Spearman = -0.47, P = 0.12), ya que, aconteció
Fig. 3. Datos fenológicos de campo de M. ligustrina. A. Botones. B. Flores. C. Frutos inmaduros. D. Frutos maduros. /
Fig. 3. Field phenological data of M. ligustrina. A. Buttons. B. Flowers. C. Immature fruits. D. Ripe fruits.
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Fig. 4. Datos fenológicos de campo de M. elaeoides. A. Botones. B. Flores. C. Frutos inmaduros. D. Frutos maduros. / Fig. 4.
Field phenological data of M. elaeoides. A. Buttons. B. Flowers. C. Immature fruits. D. Ripe fruits.
en el mes más seco (enero), mientras que, la
fructificación tuvo una correlación inversa con
la temperatura (Spearman = -0.27, P = 0.38),
evidenciando que, a menor temperatura, mayor
producción de frutos. El pico de la fenofase
fue en mayo, ocasión en el que las lluvias
aumentan (Fig. 1).
Caracterización morfométrica: las flores
de M. elaeoides son pequeñas, miden 4.88 ±
0.38 mm de largo y 3.57 ± 0.27 mm de ancho
(Fig. 5A) (Tabla 1). Los pétalos son libres,
suborbiculares, blanco-cremosos, ápice redon-
deado-obtuso, largo 1.81 ± 0.12 mm y ancho
1.97 ± 0.19 mm, membranosos y glabros (Fig.
5B, Fig. 6A). El hipanto es globoso-elongado,
mide 3.12 ± 0.31 mm de largo y 2.91 ± 0.26
mm de ancho, minutamente tuberculado, con
tricomas cortos y ralos (Fig. 5A). Los estam-
bres y el pistilo son exertos, blanco-crema,
con una longitud media de 4.61 ± 0.40 mm y
4.88 ± 0.24 mm respectivamente (Fig. 5C, Fig.
5D); anteras espatiformes, con las dos tecas
profundamente definidas por el tabique; poro
terminal ampliamente ovado hasta oblato, de
gran tamaño, 0.31 ± 0.05 mm de largo y 0.49
± 0.06 mm de ancho (Fig. 5C). Los frutos son
oblatos, largo 3.75 ± 0.35 mm y ancho 3.94 ±
0.39 mm (Fig. 5E) (Tabla 1), de color verde-
grisáceo cuando maduros (Fig. 6B).
Las flores de M. ligustrina son más peque-
ñas, miden 2.62 ± 0.35 mm de largo y 3.66 ±
0.23 mm de ancho (Fig. 7A) (Tabla 1). Los
pétalos son libres, subrectangulares, blancos,
ápice invaginado, largo 1.42 ± 0.16 mm y
ancho 1.98 ± 0.15 mm, membranosos y glabros
(Fig. 6C, Fig. 7B,). El hipanto es cortamente
redondeado, mide 2.29 ± 0.26 mm de largo y
2.71 ± 0.24 mm de ancho, verde claro con man-
chas vinotinto. Pistilo exerto, blanco, con una
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Fig. 5. Estructuras reproductivas de M. elaeoides. A. Flor en antesis. B. Pétalo. C. Estambre. D. Pistilo. E. Fruto. / Fig. 5.
Reproductive structures of M. elaeoides. A. Flower in anthesis. B. Petal. C. Stamen. D. Pistil. E. Fruit.
Fig. 6. Inflorescencia e infrutescencia de A.-B. M. elaeoides y C.-D. M. ligustrina. / Fig. 6. Inflorescence and infructescence
of A.-B. M. elaeoides and C.-D. M. ligustrina.
TABLA 1
Variabilidad morfológica (mm) en flores y frutos de M. elaeoides y M. ligustrina. / Table 1. Morphological variability (mm)
in flowers and fruits of M. elaeoides and M. ligustrina.
Carácter M. elaeoides M. ligustrina
Dmín Dmáx DE CV Dmín Dmáx DE CV
LTF 4.18 5.76 4.88 ± 0.38 7.79 2.03 3.23 2.62 ± 0.35 13.19
AEF 3.01 4.08 3.57 ± 0.27 5.58 3.14 4.01 3.66 ± 0.23 6.35
LH 2.60 3.82 3.12 ± 0.31 9.88 1.87 2.73 2.29 ± 0.26 11.31
AH 2.32 3.36 2.91 ± 0.26 8.98 2.31 3.21 2.71 ± 0.24 8.66
LPé 1.58 2.04 1.81 ± 0.12 6.64 1.14 1.70 1.42 ± 0.16 11.54
APé 1.62 2.38 1.97 ± 0.19 9.56 1.65 2.24 1.98 ± 0.15 7.72
LE 3.63 5.25 4.61 ± 0.40 8.49 2.10 3.11 2.62 ± 0.28 10.51
Lpi 4.34 5.49 4.88 ± 0.24 4.97 2.67 3.97 3.31 ± 0.35 10.46
LF 3.13 4.36 3.75 ± 0.35 9.22 3.68 5.46 4.56 ± 0.51 11.29
AF 3.15 4.50 3.94 ± 0.39 9.80 4.19 6.10 5.11 ± 0.49 9.58
Dmín = dato mínimo; Dmáx = dato máximo; = media; DE = desviación estándar; CV = coeficiente de variación (%).
longitud de 3.31 ± 0.35 mm, más largo que los
estambres (2.62 ± 0.28 mm) (Fig. 7D); anteras
obtriangulares a cónicas, con las dos tecas defi-
nidas ligeramente por el tabique; poro terminal
desde circular hasta semicircular, con una pro-
funda muesca hacia la unión de las tecas, 0.23
± 0.03 mm de largo y 0.36 ± 0.03 mm de ancho
(Fig. 7C). Los frutos son globosos aplanados en
el ápice con la proyección de los sépalos, largo
4.56 ± 0.51 mm y ancho 5.11 ± 0.49 mm de
ancho, de color verde claro con líneas vinotinto
cuando inmaduros (Fig. 6D, Fig. 7E).
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Fig. 7. Estructuras reproductivas de M. ligustrina. A. Flor en antesis. B. Pétalo. C. Estambre. D. Pistilo. E. Fruto. / Fig. 7.
Reproductive structures of M. ligustrina. A. Flower in anthesis. B. Petal. C. Stamen. D. Pistil. E. Fruit.
DISCUSIÓN
M. elaeoides y M. ligustrina, especies del
mismo género, tienen tiempos de floración y
fructificación diferentes. M. elaeoides con un
pico de floración en enero, florece primero que
M. ligustrina, cuya mayor producción de flores
se presentó a mediados de abril. Este comporta-
miento de floración segregada, probablemente
ocurre para evitar la competencia, debido a
que las especies comparten un mismo grupo
de polinizadores y/o dispersores (Manrique
et al., 2022; Poulin et al., 1999). Lo anterior,
conlleva a que las plantas desarrollen estrate-
gias evolutivas como la mínima superposición
de sus fenofases, a fin de reducir al máximo
la competencia interespecífica (Restrepo &
Bonilla, 2017).
Aunque los picos de fructificación de las
dos especies ocurren en periodos de tiempo
cercanos (M. ligustrina en junio-julio y M.
elaeoides en mayo), se observa el patrón de
fructificación segregado propuesto por Hilty
(1980) y Poulin et al. (1999) en Miconia, la
primera especie fructifica de abril a diciem-
bre, y la segunda de enero a agosto, aumen-
tando en conjunto la oferta de frutos durante
el año. De abril a agosto la fructificación se
solapa, y se da la mayor oferta de frutos en
las dos especies, periodo que coincide con la
temporada más lluviosa en el área de estudio
(junio-agosto). Esta correlación con la preci-
pitación es reportada también para Miconia
albicans por Allenspach y Dias (2012), quienes
evidenciaron que, la mayoría de las especies
con dispersión ornitócora fructifican en época
de lluvia; Maruyama et al. (2013) lo exponen
para algunas especies de Miconia de la sabana
de Brasil, y Santos et al. (2010) para Miconia
angelana en Minas Gerais. Gran parte de los
estudios han sido realizados en Brasil, por lo
que, nuestros resultados amplían el reporte
de esta correlación para otras especies de
Miconia en un páramo de Colombia, aspecto
que llama la atención porque es un compor-
tamiento que se mantienen tanto latitudinal
como altitudinalmente.
A diferencia de la fructificación, la flo-
ración de estas dos especies ocurre en las
temporadas más secas del área de estudio
(diciembre-abril), resultados que se corroboran
con los obtenidos por Manrique et al. (2022)
para M. elaeoides, y que pueden estar direc-
tamente correlacionados con una mayor abun-
dancia y riqueza de insectos (Hymenoptera y
Díptera). No obstante, Brito et al. (2017) pro-
ponen esta relación en Microlicieae y Melas-
tomeae, cuyas especies son melitofílicas y
dependen de polinizadores especializados para
su reproducción, y no en Miconieae, donde los
pétalos blancos no funcionan en la atracción
de polinizadores, hay producción de néctar y
reproducción por apomixia (Gavrutenko et al.,
2020; Manrique et al., 2022). Aunque la flora-
ción de especies de Miconia en meses secos no
está totalmente determinada por la abundancia
de polinizadores, puede ser resultado de la alta
demanda de agua para la producción de frutos;
de modo que, es necesario florecer en estos
tiempos, para que la fructificación coincida con
812 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 804–816, e51043, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 24, 2022)
las épocas más lluviosas (Brito et al., 2017), y
se favorezca el desarrollo de los frutos carno-
sos, acuosos y ricos en azúcar propios de estas
especies (Maruyama et al., 2019).
Si bien algunas especies de Miconia son
apomícticas, la presencia y visita de poliniza-
dores no se ven limitadas, por el contrario, se
aumenta la fecundación (Maia et al., 2016); así
la floración de M. ligustrina y M. elaeoides
durante los períodos secos, también puede estar
correlacionada en cierto grado con la abundan-
cia de polinizadores. Jordano (2000) sugiere
que los picos de fructificación en las plantas
ocurren generalmente cuando la tasa fotosinté-
tica es baja, es decir, al final de la época seca
cuando incrementa la precipitación, o luego
de períodos de altas tasas de acumulación de
reservas. Además, Beltran y Kattan (2001)
establecen que entre marzo y mayo ocurre en
los bosques andinos la temporada de repro-
ducción de muchas especies de aves, y entre
agosto-octubre la muda.
El estudio fenológico de Melastomataceae
realizado por Kessler y Kattan (2012) en un
bosque andino de Colombia, mostró que la
fructificación de especies con frutos tipo baya
de Miconia, Leandra, Ossaea y Henriettella,
exhibe dos picos anuales asociados con los
periodos de mayor precipitación. De Almeida y
de Carvalho (2009) previamente habían valida-
do el anterior supuesto, pues encontraron para
M. albicans en el Sur de Minas Gerais, que la
floración se desarrolla en la estación más seca,
y la maduración de los frutos con la llegada de
las lluvias (finales de diciembre), por lo que,
la dispersión aconteció en el momento óptimo
del año (Batalha & Mantovani, 2000). Con
base en lo anterior, se plantea que los picos de
fructificación de las dos especies estudiadas
probablemente son resultado de varios factores:
abundancia de polinizadores que direccionan
la floración y, por ende, la fructificación,
tiempos de lluvia que aumentan la disponibi-
lidad, acumulación de recursos y actividad de
los frugívoros.
No fue posible evidenciar en campo el
pico de floración de M. elaeoides, ello se vio
reflejado en el desajuste entre el número de
flores y frutos inmaduros, que también fue des-
crito para Miconia ligustroides por Allenspach
et al. (2012), quienes plantean que las flores
de estas especies permanecen abiertas apenas
unos cuantos días, sin observarse incluso en
los seguimientos quincenales realizados. La
cantidad de flores en las especies de Miconia,
se ajusta a la floración de tipo “big-bang”
propuesta por Gentry (1974), en la que un indi-
viduo puede producir más de 150 000 flores
que se abren al mismo tiempo con episodios de
corta duración (2-3 días) (Kriebel & Zumbado,
2014), suceso que probablemente representa
una ventaja adaptativa frente a las condiciones
extremas que caracterizan a los páramos, y que
dificultan la polinización y fecundación de las
plantas (Manrique et al., 2022).
Las flores y frutos de las dos especies obje-
to de estudio presentan diferencias en su forma
y tamaño, sin embargo, al igual que en otras
especies de Miconia miden ~5 mm, con pétalos
y anteras blanco-amarillas (Dellinger et al.,
2022), característica aparentemente ancestral,
que dio lugar a flores más coloridas polinizadas
por abejas (Gavrutenko et al., 2020). Las flores
de M. elaeoides tienen una longitud (4.88 ±
0.38 mm) mayor que las de M. ligustrina (2.62
± 0.35 mm), en M. elaeoides las flores son
más largas que anchas, en M. ligustrina más
anchas que largas. Los poros de las anteras,
más largos que anchos en las dos especies, son
más grandes en M. elaeoides. Estas diferencias
morfométricas entre las dos especies, junto con
las variaciones en la forma e indumento, proba-
blemente sean cambios evolutivos direcciona-
dos por presiones selectivas como competencia
por polinizadores y modos de polinización,
que permitieron la diversificación actual de
Miconia (Gavrutenko et al., 2020; Goldenberg
et al., 2008). Asimismo, la variación morfo-
lógica observada entre las especies de estu-
dio demuestra las múltiples interacciones con
polinizadores sin síndrome de zumbido, que
posiblemente están ocurriendo al interior del
género (Gavrutenko et al., 2020).
Goldenberg y Shepherd (1998) al estu-
diar la morfología floral de Miconia y Lean-
dra, muestran que en Miconia con frecuencia
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 804–816, e51043, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 24, 2022)
ocurren flores pequeñas que no superan los 5
mm, al igual que Manrique et al. (2022), auto-
res que señalan que las flores de M. elaeoides
en promedio tienen una longitud total de 10.97
mm (incluye estambres) y en M. cataractae de
9.61 mm, además, los pétalos de M. elaeoides
presentan longitudes alrededor de los 3 mm,
similares a las registradas en este estudio. Los
resultados obtenidos corroboran que las espe-
cies estudiadas tienen anteras cortas con poros
grandes, propias de la sección Cremanium,
las cuales han sido relacionadas con polini-
zación generalizada, ya que, poros grandes
facilitan la extracción de polen a insectos no
vibratorios en zonas altas donde las abejas no
son muy abundantes (Manrique et al., 2022;
Melo et al., 2022).
Los resultados de este estudio se ajustan a
los encontrados por Hilty (1980), que reporta,
que frutos de las especies de Miconia oscilan
entre 4 y 15 mm, así Barbosa et al. (2013)
encontraron que los frutos de Miconia prasina
tienen un promedio de 5.30 x 6.66 mm, frutos
un poco más grandes que los de M. elaeoides.
Mendonça et al. (2007) señalan igualmente
que, los frutos de especies de Miconia tienen
dimensiones cercanas al centímetro, y resaltan
que la mayor diferencia entre las especies es el
color. Los resultados evidencian diferencias en
la longitud, forma y color de las dos especies
estudiadas, ratificando la importancia de la
combinación de estos caracteres en la separa-
ción de especies del mismo género.
La mayoría de las especies de Miconia
tienen flores < 5 mm de largo, como docu-
mentan Dellinger et al. (2022) y los resultados
de este trabajo, de manera que, la longitud de
las flores puede ser definida como un carácter
del género con excepciones. Flores de tamaño
reducido y con antesis corta y simultánea,
resultan en una floración masiva, abundante y
con alta oferta de polen, rasgo evolutivo que
se presume surgió para aumentar la visita de
polinizadores y la producción de frutos, garan-
tizando la dispersión (Manrique et al., 2022).
Es así como, la producción masiva de peque-
ñas flores posiblemente sea la causa del éxito
evolutivo, amplia distribución y colonización
de diferentes ecosistemas del género Miconia
(Michelangeli et al., 2022), pues en otros gru-
pos con dispersión zoocora, como las tribus
Blakeeae y Henrietteae, en las que se producen
pocas flores grandes o muy grandes y pocos
frutos, la diversidad es baja respecto al género
Miconia (Dellinger et al., 2022).
Los resultados obtenidos para las espe-
cies de Miconia en el presente estudio y los
reportados por todos los autores anteriores son
concordantes. Las fenofases de floración se
asocian a periodos secos, y las de fructificación
a periodos más lluviosos. El tamaño de las flo-
res y su arquitectura se ajusta con las de otras
especies del género. Igualmente, los datos de
este estudio demuestran que las dos especies de
Miconia altoandinas, presentan inflorescencias
con numerosas flores, pequeñas, blanquecinas
y con anteras cortas, y entran en antesis en
temporadas secas. Se recomienda incrementar
los estudios morfométricos en el género, ya
que, como se demuestra en este trabajo junto
con la investigación de Manrique et al. (2022),
las especies de Miconia altoandinas han evolu-
cionado y diversificado su morfología floral,
presentando sistemas de polinización generali-
zada que garantizan su éxito reproductivo, por
lo que, estudiarlas contribuirá a entender estas
radiaciones adaptativas en Melastomataceae.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Pedagógica y Tecno-
lógica de Colombia. A la Vicerrectoría de
Investigación y Extensión (Convocatoria ViE
814 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 804–816, e51043, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 24, 2022)
02 Sostenibilidad 2021, proyecto SGI 3059).
Al Herbario UPTC y al grupo Sistemática Bio-
lógica por su colaboración en el desarrollo de
este proyecto. A la comunidad del páramo de
Rabanal, especialmente a los señores Clodomi-
ro Gil y Ramiro Jerez.
APÉNDICE 1
Lista de registros de herbario de Miconia elaeoides y Miconia ligustrina incluidos en el conteo fenológico.
Especie Herbario Ejemplares
Miconia elaeoides UDBC 19558
UPTC 15537
COL 118785, 237995, 429595, 546250, 546343, 550196, 105671, 103041, 156226, 119749,
232128, 416251, 416250, 416262, 416261, 562661, 567669, 567593, 237823, 377609,
1587, 1619, 224414, 172322, 355453, 362223, 540143, 82438, 184804, 443355, 472202,
355452, 540481, 64517, 128209, 355451, 208766, 101446, 106310, 231723, 362221,
355454, 401537, 362222, 550193, 550195, 561272, 53208, 121350
Miconia ligustrina UDBC 13877, 18339
UPTC 17305, 20743, 16419, 18972, 15955, 15917, 2423, 2371, 1171
COL 22990, 107232, 127342, 180914, 180737, COL000085567, 489479, 1581, 25659, 38581,
36805, 47652, 63303, 56569, 64927, 63686, 102043, 103066, 102978, 167483, 180099,
210839, 296397, 283306, 296429, 416267, 562669, 567667, 567594, 567621, 567622,
14187a, 41221, 50928, 100365, 207764, 221542, 607982, 102900, 103082, 193829,
211193, 428757, 568139, 11218, 1584, 1584, 230691, 224043, 237853, 539838, 1576,
50661, 82294, 255374, 466074, 23028, 137001, 283797, 394875, 1575, 11287, 242484,
452860, 50101, 91060, 208660, 208826, 208765, 242808, 337235, 398083, 573403,
1586b, 21684, 81354, 96198, 398084, 439217, 521420, 491544, 53209, 482582, 603224
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