S142
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(Suppl. 2): S142-S159, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
Respuestas del mesozooplancton a condiciones oceanográficas en diferentes
escalas en Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica, durante 2011-2013
Álvaro Morales-Ramírez
1,2
; https://orcid.org/0000-0002-0883-5366
Ivana Till Pons
3
; https://orcid.org/0000-0002-5057-2053
Eric J. Alfaro
1,4,5
; https://orcid.org/0000-0001-9278-5017
Marco Corrales-Ugalde
6
; https://orcid.org/0000-0001-5387-4914
Carolina Sheridan-Rodríguez
2
; https://orcid.org/0000-0001-5881-8057
1. Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, San José, Costa
Rica; alvaro.morales@ucr.ac.cr
2. Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; carolinasheridan@gmail.com
3. Facultad de Ciencias Naturales, Universidad de la República, Uruguay; itill@fcien.edu.uy
4. Centro de Investigaciones Geofísicas, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica
5. Escuela de Física, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; erick.alfaro@ucr.ac.cr
6. Oregon Institute of Marine Biology, University of Oregon, Eugene, USA; mcugalde88@gmail.com
Recibido 30-I-2021. Corregido 30-VI-2021. Aceptado 10-IX-2021.
ABSTRACT
Mesozooplankton responses to oceanographic conditions across different scales in Salinas Bay,
Northern Pacific coast of Costa Rica during 2011-2013
Introduction: The North Pacific of Costa Rica is characterized by presenting a variation of the subsurface tem-
perature of the sea (SSST) modulated by surface winds with east component, with seasonal and intra-seasonal
variations. The SSST is fundamental for the interactions of the ocean-atmosphere interface and influence marine
biological processes. Zooplankton studies in the North Pacific are scarce and have been focused on the composi-
tion, abundance and biomass of macro and mesozooplankton in Culebra Bay. No works on zooplankton has been
carried out northward of Papagayo Gulf.
Objective: To analyze the variation of the zooplankton in Bahía Salinas at different scales in response to
oceanographic-atmospheric conditions.
Methods: during 2011, 2012 and 2013, mesozooplankton was collected in seven stations following a coastal-
ocean gradient to determine abundance, biomass, and community composition. CTD casts were also carried
out in each station. Hourly data of the Sea Subsurface Temperature (SSST) were obtained from June 2003 to
December 2017.
Results: The annual surface temperature in Bahía Salinas was lower in December-April with a secondary mini-
mum in July and higher in May-June and August-November. The cold, neutral and warm events determined
by anomalies in the SSST, presented a distribution of the temperature in the water column with horizontal
stratification, vertical mixture and homogeneous, respectively. The spatial distribution of zooplankton did not
show significant differences and the variation of the total average abundance and biomass showed a similar
behavior during the study period, with less variation in the first year compared to the second one, being the
copepods the predominant category for all the dates. On a seasonal scale, a general pattern of variation between
dry and rainy seasons was not observed, and copepods and others zooplankton groups were the categories that
presented differences. On an intra-seasonal scale, abundance and biomass showed an inverse relationship with
SST. Copepods and gelatinous zooplankton (GZ) were differentiated in all events.
Morales-Ramírez, A., Till Pons, I., Alfaro, E. J., Corrales-
Ugalde, M., & Sheridan-Rodríguez, C. (2021). Respuestas
del mesozooplancton a condiciones oceanográficas en
diferentes escalas en Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa
Rica, durante 2011-2013. Revista de Biología Tropical,
69(Suppl. 2), S142-S159. https://doi.org/10.15517/rbt.
v69iS2.48741
https://doi.org/10.15517/rbt.v69iS2.48741
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(Suppl. 2): S142-S159, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
La región del Pacífico Norte de Costa
Rica, conformada por el Golfo de Papagayo,
el Golfo de Santa Elena y Bahía Salinas, se
caracteriza por presentar una variación de la
temperatura superficial del mar (TSM) modu-
lada por patrones de vientos superficiales de
componente este. Los principales vientos gene-
radores de variabilidad son los vientos Alisios
cuya velocidad varía a escala estacional, siendo
mayores durante el invierno boreal y meno-
res durante el verano boreal (Amador et al.,
2016). La Corriente en Chorro de Bajo Nivel
del Caribe (CLLJ por sus siglas en inglés)
que ocurre en el invierno boreal, con uno de
sus máximos en febrero, refuerza los vientos
alisios (Amador, 2008), y en conjunto, causan
una disminución en la TSM cuando los vientos
son mayores (Alfaro & Cortés, 2012; Alfaro
& Cortés, 2021; Alfaro et al., 2012; Escoto-
Murillo & Alfaro, 2021; Fiedler & Lavín,
2017). Este patrón estacional puede presentar
variación intra-estacional dado por anomalías,
como eventos de enfriamiento (calentamiento)
más intensos en una escala temporal menor
a la mensual y se relacionan con un aumento
(disminución) mayor (menor) al promedio de
vientos de componente este y noreste (Alfaro
& Cortés, 2012; Jiménez, 2001).
Los fuertes vientos del invierno boreal
atraviesan los sistemas montañosos y producen
un enfriamiento superficial por transferencia de
calor latente debido a la evaporación y por un
incremento en la capa de mezcla. Estos vientos
fuertes además desplazan la capa superficial
del agua de la costa hacia el oeste, produciendo
surgencias de aguas más profundas, ricas en
nutrientes, provocando los afloramientos cos-
teros estacionales (Amador et al., 2016). Así,
la variabilidad climática del Pacifico Tropical
del Este (PTE) es determinada por procesos en
la interfase océano-atmosfera, donde la TSM
es fundamental para las interacciones de esta
interfase y de gran influencia en los procesos
biológicos marinos.
Diversos estudios han demostrado que la
composición del zooplancton varía estacio-
nalmente con los cambios físicos-químicos
del ambiente (Bednarski & Morales-Ramírez,
2004; Quesada-Alpízar & Morales-Ramírez,
2004; Quesada-Alpízar & Morales-Ramírez,
2006; Rodríguez-Saénz & Morales-Ramírez,
2012) observándose modulaciones en la estruc-
tura de comunidad, las relaciones tróficas, los
cambios fisiológicos y poblacionales (Bathman
et al., 2001; Paffenhöfer, Hundley, & Davis,
1989) así como patrones de distribución hetero-
génea en escalas espaciotemporales interdepen-
dientes de gradientes y procesos ambientales
(Barry & Dayton, 1991; Haury et al. 1978;
Legendre & Demers 1984; Pinel-Alloul, 1995;
Steele, 1978). Los efectos de estas escalas se
pueden cuantificar a partir de la presencia de
los organismos, en sincronía con los eventos
fisicoquímicos (Bednarski & Morales-Ramírez,
2004; Quesada-Alpízar & Morales-Ramírez,
2004; Quesada-Alpízar & Morales-Ramírez,
2006; Rodríguez-Saénz & Morales-Ramírez,
2012; Telesh & Khlebovich, 2010).
Los estudios de zooplancton en el Pacífico
Norte de Costa Rica son escasos. Para Bahía
Culebra, en el Golfo de Papagayo, las inves-
tigaciones se han centrado en la composición,
abundancia y biomasa del mesozooplacton y
macrozooplancton marino, con énfasis en copé-
podos y medusas. Rodríguez-Sáenz y Morales-
Ramírez (2012) reportaron los patrones anuales
Conclusions: The zooplankton of Bahía Salinas respond differentially at different scales to the climatic condi-
tions that affect the SSST of the region. The classification of the sampling dates into events allows character-
izing different profiles in the water column it also allows to define the variation patterns for mesozooplankton
that reflects short-term adaptation as a function of variation in environmental conditions. These findings help
to understand how oceanographic processes determine plankton community composition and biota in general.
This is relevant in times of climate change and the manifestation of its impact through processes such as ocean
acidification and loss of marine biodiversity.
Key words: upwelling; subsurface temperature of the sea; Eastern Tropical Pacific; biomass; abundance;
composition.
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de la composición, abundancia y distribución
de mesozooplacton durante 1999-2000 y Bed-
narski y Morales-Ramírez (2004) estudiaron
el macrozooplancton del año 2000 realizando
comparaciones a escala estacional. Por otra
parte, Morales-Ramírez et al. (2018) resaltan a
Bahía Salinas como uno de los sitios de mayor
diversidad del zooplancton en la zona costera
del Pacífico Norte y de mayor abundancia
registrada en el Pacífico costarricense.
El objetivo de este trabajo es analizar
cuantitativamente la variación del zooplancton
(abundancia, biomasa y composición general)
de Bahía Salinas durante los años 2011-2013 a
diferentes escalas como respuesta a condicio-
nes oceanográficas-atmosféricas asociadas a
la temperatura subsuperficial del mar (TSSM).
Se plantea la hipótesis de trabajo de que dichos
cambios son producto de la variabilidad de
diversos procesos y eventos oceanográficos-
atmosféricos que se dan en el Pacífico Norte
de Costa Rica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de estudio: Bahía Salinas se encuen-
tra en la parte más norte de Costa Rica (Fig.
1) sobre la vertiente tropical este del Océano
Pacífico en el límite con Nicaragua. Esta bahía
tiene un régimen climático con una marcada
estación seca (diciembre a abril), un primer
pico de la estación lluviosa (mayo y junio) y un
segundo pico, mayor que el primero (setiembre
y octubre); las lluvias disminuyen en julio y
agosto en un período conocido localmente
como veranillo de San Juan o canícula (Alfaro,
2002; Alfaro, 2014).
Variables fisicoquímicas y biológicas:
Este estudio se realizó a partir de datos fisico-
químicos y biológicos obtenidos en siete esta-
ciones de muestreo ubicadas en un gradiente
costero-oceánico sobre la latitud 11.0057 y
entre la longitud -85.6833 y -85.7917, duran-
te agosto del 2011 a agosto del 2013 (Fig. 1,
Fig. 1. Estaciones de muestreo de zooplancton y lances de CTD (triángulos) y puntos de medición de temperatura
subsuperficial (círculos) en Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica. 2011-2013.
Fig. 1. Zooplankton and CTD sampling stations (triangles), and subsurface temperature measurement stations (HOBO,
circles), in Salinas Bay, North Pacific of Costa Rica, during 2011-2013.
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Tabla 1A). Además, se obtuvieron datos hora-
rios de TSSM en siete estaciones cercanas a
las anteriores utilizando sensores Hobotemp®
(Onset Computer Corp) desde el 19 de junio
de 2003 al 5 de diciembre de 2017 (Fig. 1,
Tabla 1).
Durante los meses de agosto y diciembre
del 2011, febrero, junio, agosto, octubre y
diciembre 2012, y febrero, abril, junio y agosto
del 2013, se tomaron muestras de mesozoo-
plancton a partir de arrastres verticales desde
la base de la termoclina con una red de 200 µm
de poro (ámbito de volumen filtrado 0.23-1.848
m
-3
, 5-40 m profundidad). Las muestras fueron
fijadas en formaldehido al 4% y fraccionadas
con separador de plancton Folsom. Se tomó no
más de una cuarta parte de la muestra para la
determinación de biomasa seca según Postal,
Fockland y Hagen (2000), el resto de la mues-
tra se preservó en etanol al 70%. Del resto de
la muestra preservada en etanol, se tomaron
alícuotas de 5 ml con una pipeta Stempel para
cuantificar y determinar la composición, hasta
llegar a un conteo > 400 organismos. Las
identificaciones se realizaron según Boltovs-
koy (1999), Campos y Suárez-Morales (1994),
Gasca y Suárez-Morales (1996) y Palomares-
García, Suárez-Morales y Hernández-Trujillo
(1998). Se realizaron lances de CTD modelo
SBE 19plus V2 en cada estación de muestreo
para obtener datos de salinidad y temperatura
de la columna de agua.
Análisis de datos: Las series de datos de
TSSM se normalizaron para hacer sus registros
comparables, restándole el promedio mensual
histórico y dividiendo estas anomalías por su
desviación estándar mensual histórica dado
que se tomaron en distintas posiciones y pro-
fundidades (Tabla 1). Posteriormente los datos
normalizados se rellenaron en cada una de las
estaciones, ya que las mismas presentaban
datos faltantes, siguiendo la metodología pro-
puesta por Ureña, Alfaro y Soley (2016), que
combina modelos autorregresivos y compo-
nentes principales. Se aplicó una media móvil
triangular de 169 datos según lo propuesto
por Soley (1994), para filtrar señales de alta
TABLA 1
Posición y profundidad de las estaciones de muestreo de zooplancton y lances de CTD (2011-2013) y ubicación,
ámbito de profundidad y periodo de medición de las estaciones de Temperatura Subsuperficial del Mar
en Bahía Salinas, Pacífico Norte de Cota Rica
TABLE 1
Location and depth of zooplankton sampling stations and CTD casts (2011-2013) and position, depth and measurement
period of the stations for measuring the Subsurface Temperature of the Sea, Bahía Salinas, North Pacific of Costa Rica
Estación
Zooplancton / CTD Medición de Temperatura Subsuperficial del Mar (TSSM)
Coordenadas
Profundidad
(m)
Punto de
medición
Coordenadas
Ámbito de
profundidad (m)
Periodo de
medición
Salinas 1 11.0557ºN; -85.7917ºW 40 A 11.0504ºN; -85.7120ºW 4.6–6 15/12/2003
05/12/2017
Salinas 2 11.0557ºN; -85.7739ºW 40 6.7–8.1 19/06/2003
05/12/2017
Salinas 3 11.0557ºN; -85.7558ºW 30 B 11.0269ºN; -85.7634ºW 3.3–4.9 23/08/2003
05/12/2017
Salinas 4 11.0557ºN; -85.7377ºW 20 7.4–9.1 23/08/2003
27/09/2016
Salinas 5 11.0557ºN; -85.7196ºW 15 C 11.0259ºN; -85.7716ºW 10.5–11.9 08/10/2003
05/12/2017
Salinas 6 11.0557ºN; -85.7014ºW 12 19.7–20.9 16/12/2003
05/12/2017
Salinas 7 11.0057ºN; -85.6833ºW 5 4.5–6.6 18/02/2004
22/04/2009
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frecuencia y se promediaron los datos horarios
de las siete estaciones ya rellenadas igual a lo
realizado por Alfaro y Cortés (2012). Se calcu-
ló un Índice de Temperatura Subsuperficial del
Mar (ITSSM) como el promedio aritmético de
los siete registros de la TSSM normalizados.
El ITSSM generado se utilizó para clasificar
las fechas de los muestreos en eventos fríos,
neutros y cálidos si los valores se encontraban
por debajo del percentil 33, entre el percentil
33 y 67, o por encima del percentil 67, respec-
tivamente. Un valor negativo (positivo) indica
que la TSSM es menor (mayor) a la media
histórica y el valor en sí mismo es una relación
con la desviación estándar mensual histórica.
Por otro lado, se caracterizó el perfil vertical
de la temperatura promedio y salinidad prome-
dio para dichos eventos y para la transición de
eventos fríos a neutros, y de neutros a cálidos
(considerando la transición como la diferencia
de los valores de neutros - fríos y cálidos -
neutros) a partir del promedio de cada metro
de profundidad de los lances de CTD en cada
estación de muestreo.
Para el mesozooplancton se realizó un
análisis espacial según la distancia de la costa
de las estaciones, y varios análisis temporales
a diferentes escalas según la agrupación de las
fechas de muestreo en: escala bianual (todo el
período de muestreo), escala anual (de agosto
a agosto), escala estacional (estación seca y
lluviosa, y período de afloramiento estacio-
nal) y escala intra-estacional (eventos fríos,
neutros y cálidos). Para todos los análisis de
composición, el zooplancton fue dividido en
copépodos, zooplancton gelatinoso, larvas de
invertebrados y otros (anfípodos, ostrácodos,
cladóceros, tecosomatos e ictioplancton) y en
todos los casos se calculó un intervalo de con-
fianza (IC) del 95%.
Se aplicó la prueba de Shapiro-Wilk a los
valores de abundancia por categoría, abundan-
cia y biomasa total, para el estudio de normali-
dad y el resultado fue corroborado con prueba
de Anderson- Darling. Para comparar los datos
y determinar si presentaban diferencias signifi-
cativas se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis,
y en los casos que presentaron diferencias
significativas se realizaron comparaciones múl-
tiples mediante la prueba de Mann-Whitney
mediante el software Past 4.05.
RESULTADOS
Temperatura y salinidad en Bahía Sali-
nas: La temperatura superficial media anual
en Bahía Salinas fue de 25.3 °C (Fig. 2A).
Las temperaturas más frías se observaron en
diciembre-abril (≤ 21 °C en febrero) y un míni-
mo secundario en julio. Se identificaron dos
máximos, en mayo-junio y agosto-octubre con
temperaturas superiores a 27 °C (superiores a
28 °C en setiembre-octubre). Marzo fue el mes
que presentó mayor variabilidad de tempera-
tura y la menor se observó en setiembre. El
ITSSM varió a lo largo del período de estudio
en el rango de -2.16 a 1.37 y los percentiles 33
y 67 calculados fueron -0.286 y 0.368, respec-
tivamente (Fig. 2B).
La Fig. 3 muestra el perfil de la tempera-
tura y la salinidad promedio en el área de estu-
dio. La amplitud de los rangos de temperatura
promedio de la columna de agua disminuyeron
de eventos fríos a eventos cálidos: 11.2 °C en
eventos fríos (Fig. 3A), 9.9 °C en eventos neu-
tros (Fig. 3B) y 2.0 °C en eventos cálidos (Fig.
3C). En los eventos fríos la distribución de la
temperatura presentó una estratificación hori-
zontal, en los eventos neutros se observó un
patrón de mezcla de variación principalmente
vertical, y en los eventos cálidos una distribu-
ción general homogénea. La amplitud de los
rangos de salinidad promedio de la columna de
agua fueron: 0.69 en eventos fríos (Fig. 3D),
3.96 en eventos neutros (Fig. 3E) y 1.97 en
eventos cálidos (Fig. 3F). La distribución de
la salinidad en el perfil fue similar a la de la
temperatura, coincidiendo las bajas salinidades
con las altas temperaturas.
La transición de eventos fríos a neutros
(Fig. 4A) tuvo variaciones menores de tem-
peratura en comparación con la de neutros a
cálidos a lo largo de la columna de agua (Fig.
4B) y presentó aumentos de hasta 8.8 ºC y
disminuciones de hasta 3.7 ºC. La transición
de eventos neutros a cálidos tuvo un aumento
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de temperatura generalizado (Fig. 4B). Mostró
aumentos de hasta 10.5 ºC y disminuciones de
hasta 0.1 ºC, por lo que podría generalizarse
como un aumento en toda su extensión del
perfil de la bahía.
La salinidad disminuyó para la transición
de frío a neutro y de neutro a cálido (Fig. 4C,
Fig. 4D), y fue mayor la diferencia para este
último pasaje. Presentó disminuciones de hasta
1.4 para la primera transición y 2.6 para la
segunda. En ambas se observó que donde más
aumentó la temperatura, más disminuyó la sali-
nidad y que la disminución fue prácticamente
generalizada en todo el perfil a diferencia de la
temperatura que presenta diferentes patrones.
Variación mesozooplancton en las dife-
rentes escalas: El análisis espacial de la distri-
bución del zooplancton no presentó diferencias
significativas para la abundancia y biomasa
promedio total (valor p > 0.05).
Escala bianual y anual: Los valores
mínimos y máximos absolutos de abundancia
(8281 ind * m
-3
y 205899 ind * m
-3
) y biomasa
(18.4 mg PS * m
-3
y 86.2 mg PS * m
-3
) fueron
Fig. 2. A) Promedio mensual de los registros de temperatura media subsuperficial del mar (línea sólida) en la estación
Salinas 2 (Tabla 1) ± 1 desviación estándar mensual (líneas a trazos). B) Serie de tiempo del ITSS, percentil 33 (azul) y
percentil 67 (rojo). Se colorea el fondo según las fechas correspondan a eventos fríos (azul), neutros (gris) o cálidos (rojo),
observados en Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica, 2011-2013.
Fig. 2. A) Monthly average of sea subsurface mean temperature (solid line) record at Salinas 2 station (Table 1) ± 1 monthly
standard deviation (dashed lines). B) ITSS time series, 33rd (blue) and 67th (red) percentiles. The background is colored
according to the dates corresponding to cold (blue), neutral (grey) or warm (red) events observed in Salinas Bay, Costa Rica
North Pacific, 2011-2013.
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Fig. 3. Distribución de la temperatura promedio en eventos fríos (A), neutros (B) y cálidos (C), y de la salinidad promedio en eventos fríos (D), neutros (E) y cálidos (F) en Bahía
Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica, 2011-2013.
Fig. 3. Distribution of the average temperature in cold (A), neutral (B) and warm (C) events, and of the average salinity in cold (D), neutral (E) and warm (F) events in Salinas
Bay, North Pacific of Costa Rica, 2011-2013.
S149
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significativamente diferentes entre si (P = 0.002
y P = 0.002, respectivamente), los mínimos se
dieron en el bimestre agosto-octubre de 2012
y los máximos en febrero de 2013 (Fig. 5A).
La abundancia y la biomasa promedio total
presentaron menor variación en el primer año
en relación al segundo (considerados de agosto
a agosto del siguiente).
En el primer año de estudio los máximos
de abundancia (73431 ind * m
-3
) y biomasa
(52.1 mg PS * m
-3
) promedio total fueron en
junio de 2012 y febrero de 2012, respectiva-
mente, y la abundancia (9297 ind * m
-3
) y
biomasa (36.0 mg PS * m
-3
) mínima se die-
ron en agosto de 2011 para ambas variables.
En este año el máximo de abundancia se da
en la estación lluviosa. El máximo y míni-
mo de abundancia fueron significativamente
diferentes (P = 0.005) a diferencia de los valo-
res de biomasa (P = 0.055).
En el segundo año los máximos de ambas
variables fueron en febrero de 2013 y los míni-
mos en el bimestre agosto-octubre de 2012. En
este año los mínimos se dan en la estación llu-
viosa y los máximos durante la estación seca.
Los máximos y mínimos fueron significativa-
mente diferentes entre si para ambas variables
(P = 0.002 para abundancia, P = 0.002 para
biomasa), pero las transiciones de uno a otro
fueron paulatinas.
El comportamiento de las abundancias de
los diferentes grupos analizados fue similar al
de la abundancia general (Fig. 5B). Los copé-
podos fueron predominantes en la abundancia
total, para todas las fechas. Su abundancia
máxima y mínima fueron significativamente
Fig. 4. Diferencia de temperatura promedio entre eventos neutros-fríos (A) y entre cálidos-neutros (B), y diferencia de
salinidad promedio entre eventos neutros-fríos (C) y entre cálidos-neutros (D) en Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa
Rica, 2011-2013.
Fig. 4. Average temperature difference between neutral-cold (A) and between warm-neutral (B) events and difference in
average salinity between neutral-cold (C) and between warm-neutral (D) events in Salinas Bay, North Pacific of Costa Rica,
2011-2013.
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diferente entre sí (P=0.002): la máxima fue
en febrero de 2013 (178516 ind * m
-3
en la
estación seca) y la mínima en octubre de 2012
(4591 ind * m
-3
durante la estación lluviosa).
Para el zooplancton gelatinoso (ZG) el máxi-
mo fue en junio 2012 (12316 ind * m
-3
) y el
mínimo en octubre 2012 (641 ind * m
-3
), dife-
rentes significativamente (P = 0.002), ambos
en la estación lluviosa. Las larvas tuvieron su
mínimo en diciembre 2012 (1051 ind * m
-3
) y
su máximo en febrero de 2013 (11160 ind *
m
-3
), diferentes significativamente (P = 0.01),
ambos en estación seca. Para la categoría
“otros” el mínimo fue en diciembre de 2012
(406 ind * m
-3
en estación seca) y el máximo
en junio del 2012 (17448 ind * m
-3
en estación
lluviosa) y fueron significativamente diferentes
(P = 0.002).
Escala estacional: La variación de la
abundancia no presentó un patrón general al
clasificar las fechas en estación seca (diciem-
bre-abril) y lluviosa (mayo-noviembre) (Fig.
6A). La abundancia promedio de la estación
seca en los años 2012 y 2013 (97314.3 ind
* m
-3
) fue 3.3 veces mayor que la estación
Fig. 5. A) Abundancia (celeste) y biomasa (gris) promedio total por fecha de muestreo. B) Abundancia promedio por fecha
de muestreo de las categorías Copépodos (celeste), Zooplancton gelatinoso (naranja), Larvas (verde) y Otros (amarillo). Las
barras corresponden al IC. Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica. 2011-2013.
Fig. 5. A) Total average abundance (blue) and biomass (gray) by sampling date. B) Average abundance by sampling date of
the categories Copepods (blue), Gelatinous Zooplankton (orange), Larvae (green) and Others (yellow). The bars correspond
to the IC. Salinas Bay, North Pacific of Costa Rica. 2011-2013.
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lluviosa de esos años (29846.8 ind * m
-3
), sien-
do estas la única que se diferenció significativa-
mente (P = 0.04), al igual que los copépodos (P
= 0.008) con mayor abundancia en la estación
seca de los años 2012 y 2013 (81480 ind * m
-3
).
Las restantes tres categorías presentaron las
abundancias máximas en la estación lluviosa de
los años 2011 y 2012, siendo otros la única con
diferencias significativas entre seca y lluviosa,
años 2011 y 2012 (P = 0.006), y por lo tanto
la categoría que se ve afectada negativamente
bajo las condiciones de la estación seca en los
años 2011 y 2012 (Fig. 6B).
La biomasa aumentó en los pasos de
estaciones lluviosas a secas y disminuyó de
estaciones secas a lluviosas (Fig. 6A). Las
estaciones seca y lluviosa de los años 2011 y
2012 no presentaron diferencias significativas
(P = 0.2), mientras que en el segundo año, las
estaciones seca y lluviosa de los años 2012 y
2013 sí lo hicieron (P = 0.0002). Las biomasas
de las estaciones secas no se diferenciaron
Fig. 6. A) Abundancia (celeste) y biomasa (gris) promedio total por estación. B) Abundancia promedio por estación.
de las categorías Copépodos (celeste), Zooplancton gelatinoso (naranja), Larvas (verde) y Otros (amarillo). Las barras
corresponden al IC, Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica. 2011-2013.
Fig. 6. A) Total average abundance (blue) and biomass (gray) by season. B) Average abundance by station of the categories
Copepods (blue), Gelatinous Zooplankton (orange), Larvae (green) and Others (yellow). The bars correspond to the CI.
Salinas Bay, North Pacific of Costa Rica. 2011-2013.
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entre sí (P = 0.3), siendo la estación seca años
2012 y 2013 la de mayor biomasa absoluta
(61.28 mg * m
-3
) y presentó diferencias con las
biomasas de las estaciones lluviosas (P = 0.03,
años 2011y 2012; y P = 0.0002, años 2012 y
2013). Las estaciones lluviosas se diferencia-
ron de manera significativa (P = 0.03), siendo
la lluviosa de los años 2011 y 2012 la de menor
biomasa (29.45 mg PS * m
-3
).
Escala intra-estacional: La abundancia
y la biomasa total fueron mayores en eventos
fríos y menores en eventos cálidos (Fig. 7A).
La biomasa total presentó diferencias signifi-
cativas entre eventos cálidos con los eventos
neutros y fríos (P = 0.009 y P = 0.0003, res-
pectivamente); la biomasa durante los eventos
neutros y fríos no se diferenciaron entre sí. La
abundancia total presentó diferencia durante
los eventos fríos en comparación con los neu-
tros y cálidos (P < 0.001 en ambos casos), sin
diferenciar eventos neutros de cálidos.
Para los copépodos y ZG (los grupos
dominantes), las abundancias se diferenciaron
significativamente entre todos los eventos (frío
y neutro: P < 0.001 en ambos, neutro y cálido:
P = 0.04 y P = 0.005, respectivamente, cálido
y frío: P < 0.001 para ambos casos) (Fig. 7B).
La abundancia de copépodos alcanzó el 75%,
38% y 55% de la abundancia promedio total
en eventos fríos, neutros y cálidos respectiva-
mente. Los eventos neutros favorecieron la pre-
sencia de zooplancton gelatinoso como grupo
de abundancia predominante ya que alcanza
el 8%, 50% y 8% de la abundancia promedio
total en los eventos fríos, neutros y cálidos
respectivamente.
Los grupos larvas y otros se diferenciaron
significativamente solo en eventos fríos (frío
y neutro P < 0.001 en ambos, frío y cálido P =
0.006 y P < 0.001, respectivamente), y presen-
taron una tendencia a disminuir la abundancia
durante eventos fríos a cálido.
DISCUSIÓN
Temperatura subsuperficial del mar
(TSSM): La variación anual de la temperatura
subsuperficial del mar en Bahía Salinas se rela-
ciona con el enfriamiento superficial, debido
a la transferencia de calor latente por evapo-
ración, el incremento de la capa de mezcla, el
afloramiento estacional que caracteriza las cos-
tas del norte de Costa Rica durante el invierno
boreal (Alfaro & Cortés, 2012; Alfaro & Cor-
tés, 2021; Alfaro et al. 2012; Escoto-Murillo &
Alfaro, 2021) y el ciclo anual de la temperatura
media de la superficie del aire en Bahía Cule-
bra, Golfo de Papagayo (Alfaro et al. 2012).
La TSSM es alta (mayo a noviembre) en los
Fig. 7. A) Abundancia (celeste) y biomasa (gris) promedio total por eventos. B) Abundancias promedios de las categorías
Copépoda (celeste), Zooplancton gelatinoso (naranja), Larvas (verde) y Otros (amarillo) por eventos. Las barras
corresponden al IC. Bahía Salinas, Pacífico Norte de Costa Rica. 2011-2013.
Fig. 7. A) Total average abundance (blue) and biomass (gray) by events. B) Average abundances by events of the categories
Copepod (blue), Gelatinous zooplankton (orange), Larvae (green) and Others (yellow). The bars correspond to the CI.
Salinas Bay, North Pacific of Costa Rica. 2011-2013.
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meses que no hay afloramiento y coincide con
el debilitamiento de los vientos alisios sobre
la región durante la estación lluviosa (Alfaro,
2002; Alfaro et al., 2018). La TSSM más fría
(diciembre a abril) se observa en el periodo
de afloramiento estacional, cuando los vientos
alisios son más fuertes sobre la región y se
presenta la estación seca (Alfaro et al., 2018).
Un mínimo secundario en julio concuerda con
el llamado veranillo de San Juan o Canícula
(Alfaro, 2002; Alfaro, 2014) y con los máxi-
mos del CLLJ descritos por Amador (2008)
que refuerzan los vientos de componente este.
La relación inversa de la temperatura-salinidad
encontrada en Bahía Salinas corresponde a la
relación general que presentan éstas y es igual a
lo observado por Bednarski y Morales-Ramírez
(2004) en la región norte de Costa Rica (en
Bahía Culebra). La clasificación de las fechas
de muestreo en eventos, a partir del ITSSM,
permitió identificar perfiles de la columna de
agua con características diferentes para cada
evento y patrones para la variación general
del mesozooplancton.
Mesozooplancton: La variación se pre-
senta en la escala temporal con una tenden-
cia a aumentos de abundancia y biomasa al
comienzo del período de afloramiento estacio-
nal durante la estación seca y disminuciones
en el período de no afloramiento, durante la
estación lluviosa. Algo similar a lo encontrado
en la región norte por Bednarski y Morales-
Ramírez (2004), y por Rodríguez-Saénz y
Morales-Ramírez (2012).
El rango de valores de las abundancias
registrados para Bahía Salinas es mucho mayor
al registrado hasta entonces en el norte de Costa
Rica en Bahía Culebra para mesozooplancton
(Rodríguez-Saénz & Morales-Ramírez, 2012)
y macrozooplancton (Bednarski & Morales-
Ramírez, 2004), principalmente por presentar
un máximo mucho mayor. Tanto Bahía Salinas
como Bahía Culebra se ven afectadas por el
mismo paso de vientos que genera los aflora-
mientos estacionales como sucede en el golfo
de Tehuantepec en México (Jiménez, 2001).
En este lugar se encontraron diferencias de la
biomasa y bioquímica del zooplancton en las
diferentes regiones de la misma bahía ante un
mismo evento frío de temperatura superficial
del agua (Färber-Lorda et al., 2004). Propone-
mos que sería de utilidad realizar un estudio
comparativo en simultáneo en las dos bahías
(Salinas y Culebra) para explicar si la diferen-
cia en el norte de Costa Rica se debe a que los
vientos afectan las bahías de distinta manera, o
si se relaciona a otras características como la
influencia de aguas continentales (Bednarski &
Morales-Ramírez, 2004) o el efecto antrópico,
ya que Bahía Culebra ha tenido un desarrollo
turístico importante en su costa.
Mesozooplancton y TSSM: Los patrones
de variación que presenta la estructura del
mesozooplancton en función de la TSSM en
las diferentes escalas de análisis pueden inter-
pretarse por los fenómenos y eventos oceáni-
cos-atmosféricos que actúan en las diferentes
escalas. Alfaro y Lizano (2001) encontraron
que el El Niño-Oscilación del Sur domina la
variabilidad interanual de la TSM en las zonas
de surgencia del PTE. El primer año de este
estudio (de agosto 2011 a agosto 2012) el paso
al período de afloramiento y el período de aflo-
ramiento sucedió bajo La Niña y no presentó
diferencias significativas en la biomasa y abun-
dancia que permitan establecer un patrón de
variación del mesozooplancton. Desde agosto
de 2011 hasta finales de abril del 2012 se estu-
vo bajo el fenómeno de La Niña (Poleo, 2011),
que se disipó y dio paso a un evento de El Niño
con un máximo en junio-julio 2012 (Poleo &
Stolz, 2012). En el segundo año (de agosto 2012
a agosto 2013) los cambios en la abundancia y
biomasa presentaron diferencias significativas
y se encontró un patrón de variación donde
los valores mínimos se dan en período de no
afloramiento y los máximos durante período de
afloramiento. En este año el paso al período de
afloramiento y el mismo afloramiento, sucedie-
ron durante fase neutra de ENOS. El fenómeno
de El Niño estuvo presente hasta octubre de
2012, y después pasó a fase neutral hasta agos-
to de 2013 (Naranjo, 2013). Se observa una
tendencia a que la bioproductividad en Bahía
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Salinas se ve disminuida ante la presencia del
fenómeno de La Niña y favorecida cuando
el ENOS se encuentra en fase neutra. Estos
resultados son diferentes a los encontrados por
Rodríguez-Saénz y Morales-Ramírez (2012)
en Bahía Culebra, donde las abundancias de
la mayoría de los grupos de su estudio fueron
mayores durante La Niña, lo que se correspon-
de a que este fenómeno afecte la estructura
planctónica a esta escala, aunque todavía no se
pueda determinar exactamente de qué manera.
En el análisis a escala estacional se espe-
raba encontrar diferencias entre el período de
afloramiento y el de no afloramiento, pero se
encontró diferencias significativas únicamente
bajo las condiciones ambientales del segundo
año de estudio y para el mesozooplancton y los
copépodos. Los resultados, además, permiten
observar que las condiciones ambientales de la
estación seca, años 2011 y 2012, afectó negati-
vamente a la categoría otros, contrario a lo que
se esperaría ya que las estaciones secas favore-
cen la bioproductividad (Amador et al., 2016).
En el primer año los meses de la estación
lluviosa no presentaron características norma-
les, se destaca el mes de junio de 2012, que
fue el tercer mes más seco del registro histó-
rico, presentando un adelanto del “veranillo”
(Naranjo, 2012). Esto explicaría el máximo de
abundancia anual en un mes de no afloramiento
y el gran aporte que genera a la abundancia
total de los meses lluviosos explicando en
parte, por qué la abundancia de la estación
lluviosa es mayor a la seca en este año. Los
meses de estación seca de 2011 sí presentaron
características sinópticas normales (Morera,
2011; Solano, 2011); sin embargo, no aumentó
la abundancia con el paso de estación lluviosa
a estación seca. Por otro lado, la biomasa sí
aumentó con el paso de estación lluviosa a
seca, pero no de manera significativa, denotan-
do una tendencia a un efecto diferencial de la
biomasa y abundancia, en relación con las con-
diciones ambientales y que se observó mejor en
el análisis a escala intra-estacional. Los resul-
tados del año 2011 muestran que el impacto de
las condiciones climáticas que actúan a escala
mayor afectan la estructura estacional, por lo
que definir el mesozooplancton a esta escala de
manera aislada de otros fenómenos presentes a
mayor escala, como ENOS, no sería una buena
referencia, al menos en estudios de período
corto, que podrían no considerar la variabilidad
intra-estacional que sucede.
En el segundo año las características
sinópticas fueron en general más secas de
lo normal. Los meses de la estación lluvio-
sa presentaron esta característica a excepción
de octubre (Naranjo & Poleo, 2012): agosto
de 2012 presentó déficit de lluvias (Poleo &
Stolz, 2012); en abril del 2013 se extendió
la transición de período seco a lluvioso, con
vientos de componente este por encima de
lo normal (Chinchilla, 2013); junio de 2013
presentó condiciones ventosas (Poleo & Stolz,
2013); y agosto de 2013 presentó un segun-
do período canicular debido a la aceleración
del CLLJ (Naranjo, 2013), lo que reforzó los
vientos de componente este en la región norte
de Costa Rica (Alfaro et al., 2012). Los meses
de la estación seca de este año no presentaron
grandes diferencias a las normales: diciembre
2012 no presentó frentes fríos, por lo que con-
tinuó con algunas características de estación
lluviosa (Solano, 2012) retrasando un poco el
comienzo de la estación seca y febrero de 2013
presentó características sinópticas normales
(Morera, 2013). La extensión de la transición
de la estación seca a lluviosa en abril 2013 y
el veranillo sostenido en agosto 2013 podrían
explicar los valores altos encontrados para este
período de estudio y para los meses de estación
lluviosa. Otra observación a gran escala es
que la variación de las condiciones dentro del
primer año y la estabilidad del segundo junto
con las características de un año seco, podrían
explicar las diferencias entre años, y notar una
tendencia a que el análisis estacional puede
presentar un patrón de variación definido si las
condiciones climáticas son estables. Sin embar-
go, el análisis a escala intra-estacional permite
encontrar un patrón de variación mejor defi-
nido. La TSSM presenta oscilaciones a escala
intra-estacional. Los eventos fríos en el agua
subsuperficial pueden durar días hasta semanas
en el norte de Costa Rica (Alfaro & Cortés,
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2012). La variabilidad del mesozooplancton a
esta escala permite ver que la abundancia y bio-
masa tienen una relación inversa con la TSSM
y se ven afectadas de manera diferencial. Al
aumentar la temperatura del agua (paso de
evento frío a neutro) el zooplancton se ve afec-
tado negativamente, y se observa una adapta-
ción en la que primero disminuye el número de
individuos (la abundancia es significativamente
diferente para eventos fríos, de neutros y cáli-
dos) y una tendencia a disminuir la biomasa.
Luego ante un mayor aumento de temperatura
(paso de eventos neutros a cálidos) disminuye
la biomasa (es diferente significativamente
para eventos cálidos, de neutros y fríos) y se
observa una tendencia a disminuir la abun-
dancia. Al considerarse, que la transición de
eventos fríos a neutros tiene una diferencia de
temperatura menor que la transición de neutros
a cálidos, se puede observar que la abundancia
del plancton de Bahía Salinas es más sensible
al cambio de temperatura que la biomasa. Esto
refleja la adaptación a corto plazo del meso-
zooplancton a los cambios ambientales debido
a su ciclo de vida corto, similar a las respuestas
rápidas del zooplancton a eventos fríos de que
observó Färber-Lorda et al. (2004) en el Golfo
de Tehuantepec. Sería como una estrategia
k y r a escala planctónica, como respuesta a
una diferencia de temperatura intra-estacional.
La colonización de un ambiente generalmente
comienza con especies de estrategia r y luego
comienzan a aparecer las especies de estrategia
k (Vanschoenwinkel et al., 2011). El ambiente
a colonizar sería el generado por un evento frío,
en el que las surgencias de aguas profundas
aportan grandes cargas de nutrientes.
Los copépodos y ZG son grupos que
reflejan diferencias entre los tres eventos y la
abundancia del ZG se ve favorecida en la tran-
sición de eventos fríos a neutros, lo que puede
sugerir algún tipo de sucesión de organismos
como respuesta a los cambios a escala intra-
estacional, ya que dentro de estas categorías
existen gran diversidad de estrategias reproduc-
tivas y alimenticias. Estos comportamientos se
han observado en la abundancia y diversidad
de zooplancton gelatinoso en el Golfo Dulce,
Pacífico sur de Costa Rica (Morales-Ramírez
& Nowaczyk, 2006). Por esta razón, será útil
profundizar en la composición de estos grupos,
copépodos y ZG (Till-Pons, Morales-Ramírez,
Corrales-Ugalde, Sheridan-Rodríguez, & Alfa-
ro, en prep.).
La información generada en este estudio
es útil para estudios de mitigación de efectos
antrópicos locales, así como para la toma de
medidas de mitigación en el contexto de cambio
climático que Alfaro et al. (2012) identifican
desde la década de 1850, en la región Norte de
Costa Rica. Estudios recientes han demostrado
la influencia de la acidificación oceánica en
esta región como una amenaza para los arreci-
fes y comunidades coralinas (Sánchez-Noguera
et al., 2018), así como otros estudios lo han
demostrado para el plancton marino (Álvarez-
Fernández et al., 2018; Cripps, Flynn, & Lin-
deque, 2016; Spilling et al., 2016, Taucher et
al., 2017). Por lo tanto, es importante destacar
específicamente la importancia de conectar los
rasgos en poblaciones de zooplancton marino
que son sensibles a la acidificación oceánica y
cambios de temperatura, con aquellos que son
ecológicamente relevantes y observables de
manera confiable en el campo (Kein, Klinger,
Keister, & MacLaskey, 2021). Esto abre una
serie de posibilidades para futuros estudios en
este importante y moderno aspecto del cambio
climático y su eventual impacto en la pérdida
de diversidad marina, en la región del Pacífico
Norte de nuestro país.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
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AGRADECIMIENTOS
Se agradece a la OAICE y al SEP, UCR,
y al programa de beca Iberoamericana, estu-
diante de grado Santander, por el apoyo econó-
mico brindado a Ivana Till durante su estadía
en Costa Rica. A los centros de investigación
CIMAR y CIGEFI de la UCR por su apoyo
logístico durante la recopilación y análisis de
datos. Esta es una contribución del proyecto
808-B1-194 (AMR), EA agradece a los proyec-
tos: C0130, B9454, C0404, C0610, EC-497,
C0074, que le dieron el tiempo y recursos para
realizar esta investigación. Los autores agra-
decen a Jorge Cortés por facilitar los datos de
CTD y de los hobos para realizar parte de la
investigación a través del proyecto: Comunida-
des bentónicas y caracterización física y quími-
ca de Bahía Salinas, Guanacaste (808-A5-037).
También al señor Eléazar Ruiz, por su apoyo en
el trabajo de campo. Agradecemos los comen-
tarios y sugerencias de revisores externos.
RESUMEN
Introducción: El Pacífico Norte de Costa Rica se carac-
teriza por presentar una variación de la temperatura
subsuperficial del mar (TSSM) modulada por vientos
superficiales de componente este, con variaciones estacio-
nales e intra-estacional. La TSSM es fundamental para las
interacciones de la interfase océano-atmósfera y de gran
influencia en los procesos biológicos marinos. Los estudios
de zooplancton en el Pacífico Norte son escasos y se han
enfocado en la composición, abundancia y biomasa de
macro y mesozooplanctonen en Bahía Culebra. No se han
realizado trabajos sobre zooplancton al norte del Golfo de
Papagayo.
Objetivo: Analizar la variación del zooplancton de Bahía
Salinas a diferentes escalas como respuesta a condiciones
oceanográficas-atmosféricas.
Métodos: durante algunos meses de los años 2011, 2012
y 2013, el mesozooplancton fue muestreado en siete
estaciones siguiendo un gradiente costero-oceánico para
determinar su abundancia, biomasa y composición de la
comunidad. Se realizaron lances de CTD en cada estación,
y se recopilaron datos horarios de la TSSM desde junio de
2003 a diciembre de 2017.
Resultados: La temperatura superficial anual en Bahía
Salinas es menor en diciembre-abril con un mínimo secun-
dario en julio y mayor en mayo-junio, y agosto-octubre.
Los eventos fríos, neutros y cálidos determinados por
anomalías en la TSSM, presentaron una distribución de
la temperatura en la columna de agua con estratificación
horizontal, de mezcla vertical y homogénea, respectiva-
mente. La distribución espacial del zooplancton no pre-
sentó diferencias significativas y la variación del promedio
total de abundancia y biomasa mostró un comportamiento
similar durante el período de estudio, con menor variación
en el primer año en comparación con el segundo, siendo
los copépodos la categoría predominante para todas las
fechas. A escala estacional no se observó un patrón general
de variación entre estación seca y lluviosa y, copépodos
y otros grupos del zooplancton fueron las categorías que
presentaron diferencias. A escala intra-estacional la abun-
dancia y biomasa presentaron una relación inversa con la
TSSM y se vieron afectadas de manera diferencial. Los
copépodos y zooplancton gelatinoso se diferenciaron en
todos los eventos.
Conclusiones: El zooplancton de Bahía de Salinas res-
ponde de manera diferencial en las diferentes escalas a las
condiciones climáticas que afectan la TSSM de la región.
La clasificación de las fechas de muestreo en eventos
permite caracterizar diferentes perfiles en la columna de
agua, así como permite definer patrones de variación para
el mesozooplancton, que refleja la adaptación a corto plazo
en función de la variación de las condiciones ambientales.
El conocimiento generado ayuda a comprender mejor los
fenómenos oceanográficos y su efecto sobre las pobla-
ciones de plancton y la biota en general, especialmente
en el escenario de cambio climático y las manifestaciones
modernas de su impacto, p. e. la acidificación oceánica y
pérdida de biodiversidad marina.
Palabras clave: afloramiento; temperatura subsuperficial
del mar; Pacífico Tropical Oriental; biomasa; abundancia;
composición.
REFERENCIAS
Alfaro, E. (2002). Some Characteristics of the Annual
Precipitation Cycle in Central America and their
Relationships with its Surrounding Tropical Oceans.
Tópicos Meteorológicos y Oceanográficos, 9(2),
88-103.
Alfaro, E. (2014). Caracterización del “veranillo” en
dos cuencas de la vertiente del Pacífico de Costa
Rica, América Central. Revista de Biología Tropical,
62(Suplemento 4), S1-S15.
Alfaro, E., & Cortés, J. (2012). Atmospheric forcing of
cool subsurface water events in Bahía Culebra, Gulf
of Papagayo, Costa Rica. Revista de Biología Tropi-
cal, 60(Supplement 2), S173-S186
Alfaro, E. J., & Cortés, J. (2021). Forcing of cool and warm
subsurface water events in Bahía Salinas, Costa Rica.
Revista de Biologia Tropical, 69(Supplement 2),
S127-S141.
Alfaro, E., Cortés, J., Alvarado, J. J., Jiménez, C., León,
A., Sánchez-Noguera, C., Nivia-Ruiz, J., & Ruiz,
S157
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(Suppl. 2): S142-S159, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
E. (2012). Clima y temperatura sub-superficial del
mar en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa
Rica. Revista Biológica Tropical, 60(Suplemento 2),
S159-S171.
Alfaro, E. J., Chourio, X., Muñoz, Á. G., & Mason, S. J.
(2018). Improved seasonal prediction skill of rainfall
for the first season in Central America. International
Journal of Climatology, 38(1), e255-e268.
Alfaro, E., & Lizano, O. (2001). Algunas relaciones entre
las zonas de surgencia del Pacífico Centroamericano
y los Océanos Pacíficos y Atlántico Tropical. Revista
de Biología Tropical, 49(Suplemento 2), S185-S193.
Álvarez-Fernández, S., Bachb, L.T., Taucherb, J., Riebe-
sellb, U., Sommerb, U., Aberlec, N., Brussaardd, C.
P. D., & Boersma, M. (2018). Plankton responses to
ocean acidification: The role of nutrient limitation.
Progress in Oceanography, 165, 11-18.
Amador, J. A. (2008). The Intra-Americas Seas Low-Level
Jet (IALLJ): Overview and Future Research. Annals
of the New York Academy of Sciences, 1146(1),
153-188.
Amador, J. A., Durán-Quesada, M., Rivera, E. R., Mora,
G., Sáenz, F., Calderón, B., & Mora, N. (2016).
The easternmost tropical Pacific. Part I: Seasonal
and intraseasonal modes of atmospheric variability.
Revista de Biología Tropical, 64(Supplement 1),
S23-S57.
Barry, J. P., & Dayton, P. K. (1991). Physical heteroge-
neity and the organization of marine communities.
In Ecological heterogeneity (pp. 270-320). Springer,
New York, NY.
Bathmann, U., Bundy, M. H., Clarke, M. E., Cowles, T.
J., Daly, K., Dam, H. G., & Wishner, K. F. (2001).
Future marine zooplankton research – a perspective.
Marine Zooplankton Colloquium 2. Marine Ecology
Progress Series, 222, 297-308.
Bednarski, M., & Morales-Ramírez, A. (2004). Composi-
tion, abundance and distribution of macrozooplank-
ton in Culebra Bay, Gulf of Papagayo, Pacific coast
of Costa Rica and its value as bioindicators of pollu-
tion. Revista de Biología Tropical, 53(Supplement
2), S105-S118.
Boltovstoy, S. (Ed.) (1999). South Atlantic Zooplank-
ton. Vol. 1+2. Leiden, The Netherlands: Backhuys
Publishers.
Campos, A., & Suárez-Morales, E. (1994). Copépodos
pelágicos del Golfo de México y Mar Caribe. I.
Biología y Sistemática. Chetumal, México: CIQRO.
Chinchilla, G. (2013). Boletín Meterorológico Mensual,
abril 2013. Boletín Meteorológico Mensual. Instituto
Meteorológico de Costa Rica, San José, Costa Rica.
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/14637/
ABRIL
Cripps, G., Flynn, K. J., & Lindeque, P. K. (2016). Ocean
acidification affects the phyto-zooplankton trophic
transfer efficiency. PLoS One, 11(4), e0151739.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0151739
Escoto-Murillo, A., & Alfaro, E. J. (2021). Análisis de
eventos fríos y cálidos por medio de datos de buceo:
un enfoque de ciencia ciudadana en el Golfo de
Papagayo, Costa Rica. Revista de Biologia Tropical,
69(Supplement 2), S94-S104.
Färber-Lorda J., Lavín M. F., & Guerrero-Ruiz, M. A.
(2004). Effects of wind forcing on the trophic con-
ditions, zooplankton biomass and krill biochemical
composition in the Gulf of Tehuantepec. Deep-Sea
Research II, 51, 601–614.
Fiedler, P. C., & Lavín, M. F. (2017). Oceanographic con-
ditions of the eastern tropical Pacific. In P. W. Glynn,
D. Manzello & I. Enochs (Eds.), Coral Reefs of the
Eastern Pacific: Persistence and Loss in a Dyna-
mic Environment (pp. 59-83). Dordrecht: Springer
Science+Business Media.
Gasca, R., & Suárez-Morales, E. (1996). Introduccion
al estudio del zooplancton marino. Quintana Roo,
México: ECOSUR/CONACIT.
Haury, L. R., McGowan, J. A., & Wiebe, P. H. (1978).
Patterns and processes in the time-space scales of
plankton distributions. In J. H. Steele, Spatial Pattern
in Plankton Communities (pp. 277-327). Boston:
Springer.
Jiménez, C. (2001). Seawater temperature measured at
the surface and at two depths (7 and 12 m) in one
coral reef at Culebra Bay, Gulf of Papagayo, Costa
Rica. Revista de Biología Tropical, 49(Supplement
2), S153-S161.
Keil, K. E., Klinger, T. J, Keister, J. E., & McLaskey, A.
K. (2021). Comparative sensitivities of zooplankton
to ocean acidification conditions in experimental
and natural settings. Frontiers in Marine Sciences, 8,
613778. https://doi.org/10.3389/fmars.2021.613778
Legendre, L., & Demers, S. (1984). Towards dynamic bio-
logical oceanography and limnology. Canadian Jour-
nal of Fisheries and Aquatic Sciences, 41(1), 2-19.
Morales-Ramírez, A., Corrales-Ugalde, M., Esquivel-
Garrote, O., Carrillo-Baltodano, A., Rodríguez-Saénz,
K, & Sheridan, C. (2018). Estudios de zooplancton
marino en Costa Rica: una revisión y perspectivas a
futuro. Revista de Biología Tropical, 66(Suplemento
1), S24-S41.
Morales-Ramírez, A., & Nowaczyk, J. (2006). El zooplanc-
ton gelatinoso del Golfo Dulce, Pacífico de Costa
Rica, durante la transición de la estación lluviosa
a la seca 1997-1998. Revista de Biología Tropical,
54(Suplemento 1), S201-S223.
S158
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(Suppl. 2): S142-S159, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
Morera, R. (2011). Boletín Meteorológico Mensual, febre-
ro 2011. Boletín Meteorológico Mensual. Instituto
Meteorológico de Costa Rica, San José, Costa Rica.
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/14633/
FEBRERO
Morera, R. (2013). Boletín Meteorológico Mensual, febre-
ro 2013. Boletín Meteorológico Mensual. Instituto
Meteorológico de Costa Rica, San José, Costa Rica.
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/14637/
FEBRERO
Naranjo, J. (2012). Boletín Meteorológico Mensual, junio
2012. Boletín Meteorológico Mensual. Instituto
Meteorológico de Costa Rica, San José, Costa Rica.
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/14635/
JUNIO
Naranjo, J. (2013). Boletín Meteorológico Mensual, agos-
to 2013. Boletín Meteorológico Mensual. Instituto
Meteorológico de Costa Rica, San José, Costa Rica.
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/14637/
AGOSTO
Naranjo, J., & Poleo, D. (2012). Boletín Meteoroló-
gico Mensual, octubre 2012. Boletín Meteoroló-
gico Mensual. Instituto Meteorológico de Costa
Rica, San José, Costa Rica. https://www.imn.ac.cr/
documents/10179/14635/OCTUBRE
Paffenhöfer, G. A, Huntley, M. E., & Davis, C. S. (1989).
Future marine zooplankton research – a perspective.
Marine Zooplankton Colloquium 1. Marine Ecology
Progress Series, 55, 197-305.
Palomares-García, R., Suárez-Morales, E., & Hernández-
Trujillo, S. (1998). Catálogo de los copépodos (Crus-
tacea) pelágicos del Pacífico Mexicano. México:
CICIMAR/ECOSUR.
Pinel-Alloul, P. (1995). Spatial heterogeneity as a mul-
tiscale characteristic of zooplankton community.
Hydrobiologia, 300(1), 17-42.
Poleo, D. (2011). Boletín Meteorológico Mensual,
abril 2011. Boletín Meteorológico Mensual. Ins-
tituto Meteorológico de Costa Rica, San José,
Costa Rica. Tomado de https://www.imn.ac.cr/
documents/10179/14635/ABRIL
Poleo, D., & Stolz, W. (2012). Boletín Meteorológi-
co Mensual, agosto 2012. Boletín Meteorológico
Mensual. Instituto Meteorológico de Costa Rica,
San José, Costa Rica. https://www.imn.ac.cr/
documents/10179/14635/AGOSTO
Poleo, D., & Stolz, W. (2013). Boletín Meteorológi-
co Mensual, junio 2013. Boletín Meteorológico
Mensual. Instituto Meteorológico de Costa Rica,
San José, Costa Rica. https://www.imn.ac.cr/
documents/10179/14637/JUNIO
Postal, L., Fockand, H., & Hage, W. (2000). Abundance
and biomass. In R. P. Harris, P. Wiebe, J. Lenz, H.
R. Skjoldal, & M. Huntley (Eds.), ICES Zooplankton
Methodology Manual (pp. 83-192). San Diego, Cali-
fornia: Academic Press.
Quesada-Alpízar, M. A., & Morales-Ramírez, A. (2004).
Comportamiento de las masas de agua en el Golfo
Dulce durante un período El Niño (1997–1998).
Revista de Biología Tropical, 53(Suplemento 2),
S95-S103.
Quesada-Alpízar, M. A., & Morales-Ramírez, A. (2006).
Abundancia, composición y distribución vertical del
zooplancton no gelatinoso en el Golfo Dulce, costa
pacífica de Costa Rica, durante 1997-1998: posible
efecto fenómeno de El Niño. Revista de Biología Tro-
pical, 54(Suplemento1), S225-S240.
Rodríguez-Saénz, K., & Morales-Ramírez, A. (2012).
Composición y distribución del mesozooplancton
en una zona de afloramiento costero (Bahía Culebra,
Pacífico Norte de Costa Rica) durante La Niña 1999 y
el 2000. Revista de Biología Tropical, 60(Suplemento
2), S143-S157.
Sánchez-Noguera, C., Shuldreier, I., Cortés, J., Morales-
Ramírez, A., Wild, C., & Rixen, T. (2018). Natural
ocean acidification at Papagayo upwelling system
(north Pacific Costa Rica): implications for reef deve-
lopment. Biogeosciences, 15, 2349-2360.
Solano, E. (2011). Boletín Meterorológico Mensual, diciem-
bre 2011. Boletín Meteorológico Mensual. Instituto
Meteorológico de Costa Rica, San José, Costa Rica.
https://www.imn.ac.cr/documents/10179/14633/
DICIEMBRE
Solano, E. (2012). Boletín Meterorológico Mensual,
diciembre 2012. Boletín Meteorológico Mensual.
Instituto Meteorológico de Costa Rica, San José,
Costa Rica. Tomado de https://www.imn.ac.cr/
documents/10179/14635/DICIEMBRE
Soley, F. J. (1994). Suavizamiento de series cronológicas
geofísicas con ruido blanco y rojo aditivo. Revista de
Geofísica, 41, 33-58.
Spilling, K., Allanah, J. P., Virkkala, N., Hastings, T.,
Lischka, S., Stuhr, A., Bermúdez, R., Czerny, J., Box-
hammer, T., Schulz, K.G., Ludwig, A., & Riebesell,
U. (2016). Ocean acidification decreases plankton
respiration: evidence from a mesocosm experiment.
Biogeosciences, 13, 4707–4719.
Steele, J. H. (1978). Spatial Pattern in Plankton Commu-
nities (Vol. 3). Boston: Springer Science & Business
Media.
Taucher, J., Haunost, M., Boxhammer, T., Lennart, T. B.,
Algueró-Muñiz, M., & Riebesell, U. (2017). Influen-
ce of ocean acidification on plankton community
structure during a winter-to-summer succession: An
imaging approach indicates that copepods can benefit
from elevated CO
2
via indirect food web effects.
S159
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(Suppl. 2): S142-S159, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
PLoS ONE, 12(2), e0169737. https://doi.org/10.1371/
journal.pone.0169737
Telesh, I. V., & Khlebovich, V. V. (2010). Principal proces-
ses within the estuarine salinity gradient: a review.
Marine Pollution Bulletin, 61(4-6), 149-155.
Ureña, P., Alfaro, E., & Soley, J. (2016). Propuestas
metodológicas para el rellenado de datos ausen-
tes en series de tiempo geofísicas. Guía Prác-
tica de uso. Documento Técnico. Centro de
Investigaciones Geofísicas, Escuela de Física y
Centro de Investigaciones en Ciencias del Mar y
Limnología, Universidad de Costa Rica. http://www.
kerwa.ucr.ac.cr/handle/10669/28888.2
Vanschoenwinkel, B., Mergeay, J., Pinceel, T., Waterkeyn,
A., Vandewaerde, H., Seaman, M., & Brendonck,
L. (2011). Long distance dispersal of zooplankton
endemic to isolated mountaintops - an example of
an ecological process operating on an evolutionary
time scale. PLoS ONE, 6(11), e26730. https://doi.
org/10.1371/journal.pone.0026730
