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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
¡El tamaño sí importa! Incidencia del tamaño del cebo en la captura
de escarabajos coprófagos en el bosque seco tropical
Neis José Martínez-Hernández1,2; https://orcid.org/0000-0002-7815-1437
Jorge Luis Rangel-Acosta3*,4; https://orcid.org/0000-0003-1837-8696
Hernando Javier Beltrán-Díaz1; https://orcid.org/0000-0003-4197-8251
Carlos Andrés Daza-Guerra1; https://orcid.org/0000-0001-6599-2328
1. Semillero de Investigación de Artrópodos NEOPTERA, Universidad del Atlántico, Barranquilla, Colombia;
neyjosemartinez@gmail.com, hnbeltrand@gmail.com, krlosdague@gmail.com
2. Doctorado en Ciencias-Biología, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia.
3. Programa de Ingeniería Ambiental y Sanitaria, Universidad Popular del Cesar, Aguachica, Colombia;
rangelacosta@gmail.com (Correspondencia*)
4. Grupo de Investigación en Química y Biología, Universidad del Norte, Barranquilla, Colombia
Recibido 23-IV-2021. Corregido 11-XI-2021. Aceptado 13-XII-2021.
ABSTRACT
Size does matter! Incidence of bait size on the capture of dung beetles in the tropical dry forest
Introduction: Typically, research on dung beetles in the Tropical Dry Forests (TDF) of Colombian Caribbean
region, have applied methodologies designed for wet or Andean areas of the country, which could be influencing
the performance and efficiency of sampling.
Objective: In order to contribute to this discussion, we analyzed how the bait amount and pitfall trap operating
time influence the collection effectiveness of dung beetles in a TDF fragment at Reserva Campesina La Flecha,
San Jacinto, Colombia.
Methods: For the collection of beetles, we utilized pitfall traps baited with three different amounts of attractants:
small (34.6 g), medium (53.8 g), and large (114.9 g), which remained active in the field for 48 h., 4 samplings
between March and September 2015 were carried out, covering both, dry and rainy seasons.
Results: A total of 4 563 individuals were recorded, grouped into 10 genera and 27 species of dung beetles. The
highest values of richness, abundance and biomass were registered in the large bait, at 48 h, during the rainy
season. However, the trap operating time had no effect on the estimation of beetles’ richness, abundance, and
biomass, regardless of bait sizes. The three diversity orders (0D, 1D y 2D) showed similar values between the
bait amounts during rainy season, but in the dry season, the largest baits displayed the highest diversity values.
On the other hand, with the largest bait, significantly more richness, abundance, and biomass of small and large
body beetles were registered, especially during the dry season.
Conclusions: The results of this research show that, for the study of beetles’ assemblages in the BST, the use of
a larger bait contributes to a better estimate of richness, abundance, diversity and biomass, especially during the
dry season, when environmental conditions promote a more rapidly loss of baits attractiveness.
Key words: diversity; experimental design; capture technique; attractant size; seasonal variation.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.46712
ECOLOGÍA TERRESTRE
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Los escarabajos coprófagos de la subfami-
lia Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae),
han sido ampliamente estudiados, debido a su
gran diversidad y abundancia. Además, este
grupo ha sido empleado como modelo para
entender la respuesta de las comunidades bio-
lógicas a la modificación del hábitat, debido a
que estas especies muestran una alta sensibili-
dad ante cambios en la estructura de la vege-
tación, o en la disponibilidad de recursos y las
variaciones ambientales (Nichols et al., 2007;
Pulido-Herrera et al., 2003; Spector, 2006).
Para el estudio de este grupo de insectos se
utilizan distintos métodos de captura, por ejem-
plo; trampas de caída, trampas de intercepción
de vuelo, necrotrampas, captura manual, entre
otros. Sin embargo, la trampa de caída es la
más utilizada en los estudios de diversidad de
Scarabaeinae por su alta efectividad, bajo costo
de operación y fácil manejo en campo; además,
esta permite realizar muestreos estandarizados
que permiten la comparación entre sitios o
temporadas distintas (Barreto de Andrade et
al., 2011; Knapp, et al., 2016). En los bosques
colombianos se ha empleado esta técnica como
la principal herramienta de muestreo; no obs-
tante, se utilizan diferentes tamaños de cebo y
tiempos de operación. Por ejemplo, estudios en
el bosque seco tropical (BST) y en bosques de
galería han empleado cebos de 25 g durante 48
h, capturando entre 22-61 especies de escara-
bajos (Escobar, 1997; Escobar, 2000; Noriega
et al., 2007; Pulido-Herrera et al., 2003). Por
otro lado, Amézquita et al. (1999) emplearon
1 g de excremento durante 24 h en un bosque
de vega, y capturaron 32 especies; mientras en
bosques pluviales se utilizaron trampas con 2 g
de excremento durante 48 h en donde se captu-
ró nueve especies (Castillo et al., 2011). En el
BST del Caribe colombiano, Solís et al. (2011)
y Noriega et al. (2012), emplearon cebos de
30 g durante 48 h, y capturaron entre 13-35
especies; mientras otros autores emplearon
atrayentes de 25 g durante 24 h, registrando
una riqueza similar de especies (Barraza et al.,
2010; Martínez et al., 2009; Martínez et al.,
2010; Rangel-Acosta & Martínez-Hernández,
2017; Rangel-Acosta et al., 2016a; Rangel-
Acosta et al., 2016b).
Lo anterior evidencia una falta de estanda-
rización de la técnica de muestreo de escaraba-
jos (Finn & Giller, 2000); lo cual podría causar
errores o discordancias en las estimaciones de
la composición y estructura de los ensamblajes
de este grupo de insectos. De esta manera, se
hace necesario desarrollar investigaciones para
evaluar el impacto de utilizar distintas metodo-
logías en relación a la cantidad de excremento
necesario para cebar las trampas de caída, así
como el tiempo de permanencia de las trampas
en ecosistemas distintos, como el BST. Ade-
más, la necesidad de aportar esta información
surge del hecho de que tradicionalmente en el
BST se han aplicado metodologías diseñadas
para bosques de las zonas húmedas y bosque de
la región andina del país (Cultid, 2007; Escobar
& Chacón, 2000; Martínez et al., 2009), lo cual
podría estar incidiendo en el rendimiento de
las trampas y en la eficiencia de captura de los
escarabajos coprófagos. Lo anterior es impor-
tante si se tiene en cuenta que las condiciones
ambientales son totalmente contrastantes entre
los ecosistemas mencionados anteriormente y
el BST en el Caribe colombiano. Por ejemplo,
en este último durante el periodo seco se pre-
sentan altos valores de temperaturas ambiente,
del suelo e intensidad lumínica y una baja
humedad ambiente y del suelo (Barraza et al.,
2010; Martínez et al., 2010; Rangel-Acosta
et al., 2016a, Rangel-Acosta et al., 2016b;
Rangel-Acosta & Martínez-Hernández, 2017;
Solís et al., 2011).
Los resultados de esta investigación per-
mitirían obtener datos sobre el tiempo de ope-
ración y el tamaño del cebo, que se requieren
al momento de la utilización de la trampa de
caída, con el fin de realizar estimaciones con-
fiables de la riqueza, abundancia, diversidad y
biomasa de especies para este grupo de insectos
(Buzas & Hayek, 1996; Gotelli & Colwell,
2001). De acuerdo con lo descrito, plateamos
que una mayor cantidad de atrayente utilizado
y un mayor tiempo de operación de las trampas
de caída garantizaría una mejor estimación de
la riqueza, abundancia, biomasa y diversidad
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
de escarabajos coprófagos capturados en un
fragmento de BST en el Caribe colombiano.
Teniendo en cuenta lo anterior, la presente
investigación analizó el efecto del tamaño del
cebo y el tiempo de operación de la trampa de
caída en la efectividad de la captura de escara-
bajos coprófagos en un fragmento de BST en
La Reserva Campesina la Flecha (RLF), San
Jacinto, Colombia.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se realizó en
un fragmento de bosque seco tropical (BST)
en la Reserva Campesina la Flecha (RLF),
la cual se encuentra localizada en el munici-
pio de San Jacinto, Bolívar (9°50’59.48” N
& 75°10’00.83” W). Esta reserva presenta
una altitud que oscila entre 300-500 m y una
extensión de 149 ha. Con respecto a las con-
diciones climatológicas, la reserva hace parte
de la subunidad climática D2, de acuerdo a
la clasificación propuesta por Rangel-Ch y
Carvajal-Cogollo (2012), con una precipitación
promedio de 1 972 mm. El régimen de preci-
pitaciones es bimodal tetraestacional, carac-
terizado por dos periodos secos comprendido
entre diciembre-marzo y junio-julio con rangos
de pluviometría entre 7.6-98 mm/mes. Los
dos periodos de lluvias comprenden los meses
de abril-mayo y septiembre-noviembre con
rangos de precipitación entre 173-369 mm/
mes (Márquez & Martínez, 2020; Villareal et
al., 2019). El promedio de la temperatura es de
35.92 ± 1.10 °C en época seca y 24.18 ± 0.80
°C en lluvias, mientras que la humedad relativa
oscila entre 42.18 ± 1.47 % en seca y 93.06 ±
2.24 % en lluvias (Márquez & Martínez, 2020).
Durante la época seca se presenta un déficit del
agua y muchas fuentes de aguas como arroyos
y quebradas se secan, permaneciendo peque-
ños charcos de agua únicamente en las zonas
profundas de las quebradas que sirven como
reservorios (Villareal et al., 2019).
La vegetación predominante es la carac-
terística del BST, con condiciones higrotro-
pofíticas (Pizano & García, 2014). El estrato
arbóreo alcanza entre 20-25 m, con elementos
emergentes que pueden llegar hasta los 35 m en
las zonas adyacentes a la quebrada La Flecha.
Los géneros representativos son: Ceiba, Pseu-
dobombax, Tabebuia, Philodendron, Anthu-
rium, Acrocomia y Aristolochia, además de las
especies Spondias mombin, Crescentia cuje-
te, Pseudobombax septenatum, Anacardium
excelsum, Parinari pachyphylla, Justia brac-
teosa, Malvaviscus aboreus, Myrmecodendron
costarriscense, Petiveria alliiaceae, Cordia
alba, Mangifera indica, Guazuma ulmifolia,
Pereskia quisqueyana, Bursera simaruba y
Hura crepitans.
Diseño y método de captura: El estudio
se realizó entre marzo y septiembre de 2015,
con el fin de abarcar la época seca (marzo y
abril) y de lluvias (agosto-septiembre). Por
época se realizaron dos muestreos con un
intervalo de 15 días entre uno y otro, para un
total de cuatro muestreos. Para cada muestreo
a lo largo de un transecto lineal de 800 m se
establecieron cinco estaciones separadas apro-
ximadamente 200 m, en cada una se delimitó
un cuadrado (50 x 50 m) y en cada uno de sus
ángulos se instaló una trampa de caída; para un
total de cuatro trampas por estación y 20 tram-
pas por muestreo.
Cada trampa consistió de un vaso plás-
tico de 947 ml enterrado a ras del suelo, y se
llenó un tercio de su volumen con solución
preservante (para un litro de preservante: 250
g de sal, 600 ml de agua, 300 ml alcohol al 70
%, 10 ml detergente líquido). Al lado de cada
trampa se fijó una varilla de 5 mm de diámetro
con uno de sus extremos modificados en forma
de gancho, en donde se sujetó el cebo. Con el
fin de proteger las trampas de las lluvias, se
instaló un plato desechable invertido (30 cm
de diámetro), suspendido con tres estacas en
la parte superior de las trampas, a una altura
aproximada de 30 cm sobre el suelo.
Por estación se instalaban cuatro tram-
pas, tres de estas con diferentes cantidades de
excremento y una trampa control (sin cebo).
Los criterios de selección de los tamaños de los
cebos fueron los siguientes: La selección del
tamaño pequeño (P = 34.6 ± 5.4 g), obedece a
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que la mayoría de trabajos que cuantifican la
diversidad de escarabajos usan como referen-
cia un tamaño entre 25-35 g, por lo que este
rango fue asumido como un tamaño pequeño.
Por otro lado, la elección del tamaño grande
(G = 114.9 ± 12.3 g) es debido a que uno de
los mayores aportadores de recurso de mayor
frecuencia y mayor tamaño en el BST son los
Alouatta seniculus por lo que antes de la ejecu-
ción de este trabajo fueron localizadas varias
de estas deposiciones y pesadas obteniendo un
peso promedio de ± 120 g, peso similar al que
se usó en este trabajo. Por último, la selección
del tamaño mediano (M = 53.8 ± 5.9 g) atiende
a un peso intermedio entre los dos anteriores
tamaños. El cebo utilizado en este trabajo con-
sistió en una mezcla en proporciones iguales
de excremento humano y carroña (vísceras
de pollo), la cual se encontraba envuelta en
gaza. El uso de esta combinación de atrayentes
garantiza la captura de especies de escarabajos
tanto coprófagas como necrófagas (Rangel-
Acosta & Martínez-Hernández, 2017); además
asegura la construcción de los cebos, debido
a una mayor disposición de recurso para su
elaboración (Marsh et al., 2013). Los pesos de
los cebos se estandarizaron con una balanza
analítica portátil (Pesola 200 ± 0.002 g).
Las trampas se instalaron a las 6:00 am,
para su posterior revisión a las 24 h y 48 h. Las
muestras recolectadas se lavaron, preservaron y
rotularon con las indicaciones de Villareal et al.
(2004). Adicionalmente, se monitoreó la pérdi-
da de peso de los diferentes cebos con interva-
los de 6 horas, la pérdida de peso fue calculada
al tomar las medidas del peso inicial y el peso
final de cada uno de los diferentes tamaños de
cebo. Por otra parte, también fueron medidas
las variables ambientales: temperatura y hume-
dad ambiente (Datalogger Extech RHT50) e
intensidad lumínica (Luxómetro Extech LT
300). La frecuencia de toma de datos fue de
30 minutos y la selección de estas variables
fue debido a que estas pueden tener un efecto
directo sobre el deterioro de la calidad del cebo.
Trabajo de laboratorio e identificación:
Los coleópteros capturados se identificaron en
el laboratorio de Zoología de la Universidad del
Atlántico con un estereoscopio Leica S8 APO
y se utilizó las claves taxonómicas propuestas
por Medina y Lopera (2000), Vaz-de-Mello et
al. (2011) hasta el nivel de género, y hasta nivel
de especies con las claves propuestas por Del-
gado y Kohlmann (2007), Edmonds y Zidek
(2010), Génier (2009), González et al. (2009),
Kohlmann y Solís-Blanco (1997), Kohlmann
y Solís-Blanco (2001), y Solís y Kohlmann
(2002), Solís y Kohlmann (2004). Una vez
confirmadas las especies se agruparon según
disposición final del alimento (relocalización),
en tres grupos funcionales teniendo en cuenta
lo propuesto por Doube (1990): rodadores (R),
cavadores (C) y residentes (Re). Además, se
clasificaron según su tamaño en: pequeños (P)
(< 10 mm) y grandes (G) (> 10 mm) según
lo propuesto por Peck y Howden (1984) y
Escobar (2004).
Para estimar la biomasa de los escarabajos
coprófagos se seleccionó un máximo de 10
individuos por cada especie recolectada. Para
la selección de cada individuo, el único criterio
de selección aplicado fue que estuviera con sus
partes completas. Posteriormente, cada indivi-
duo fue secado en un horno a una temperatura
constante de 60 °C por 72 h y se registró el peso
seco de cada uno por especie con una balanza
analítica electrónica (Modelo Ohaus Adventu-
rer de 220 ± 0.00001 g). Luego, se promedió
el peso seco por especie, y se multiplicó por la
abundancia total de cada especie (Lobo, 1993).
Para aquellas especies con abundancias inferio-
res a 10 individuos, la biomasa fue calculada
con los ejemplares disponibles.
Análisis de datos: Se determinó la riqueza,
abundancia y biomasa de escarabajos coprófa-
gos por tamaño del cebo, tiempo de operación
y épocas climáticas (seca y lluvias). Para cada
uno de estos atributos del ensamblaje se calcu-
ló el promedio y los respectivos intervalos de
confianza al 95 %. Posteriormente se realizó
comparaciones visuales basadas en la superpo-
sición de los intervalos de confianza (Cumming
et al., 2007). Cabe resaltar, que los datos de
abundancia a las 48 h fueron la sumatoria de
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los individuos recolectados en los dos tiempos
de operación (24 y 48 h). Las trampas control
fueron excluidas de los análisis debido a que
ninguna de estas trampas presentó captura.
Por otro lado, fueron realizados modelos
lineales generalizados (MLG) acompañados
de análisis de varianza (ANOVA), con el fin
de determinar el efecto de las variables pre-
dictoras (época, tamaño del cebo y tiempo de
operación) sobre los atributos de la comunidad
de escarabajos copronecrófagos (riqueza, abun-
dancia y biomasa). La riqueza, abundancia y
biomasa se ajustaron a distribuciones Poisson,
Binomial Negativa y Gamma respectivamen-
te, con una función de enlace logarítmica. Se
eligieron los modelos con menor valor de AIC
(Akaike, 1974). Estos análisis se realizaron
con los paquetes STATS (Bolar, 2019), MASS
(Ripley et al., 2020) y CAR (Fox et al., 2020).
Con el fin de determinar si los diferentes
tamaños de los cebos presentan diferencia en
la captura de la riqueza, abundancia y biomasa
de escarabajos de cuerpo pequeño y grande en
las diferentes épocas de los muestreos se utilizó
una prueba de Kruskal-Wallis acompañado de
una prueba pareada de U Mann-Whitney. Este
análisis fue realizado con el paquete STATS
(Bolar, 2019). La cobertura del muestreo se
calculó utilizando el estimador de cobertura
propuesto por Chao y Jost (2012). La diversi-
dad se calculó mediante un análisis de interpo-
lación y extrapolación propuesto por Chao et
al. (2014), utilizando los números de Hill (Hill,
1973) en unidades del número efectivo de espe-
cies (Jost, 2006). Se calcularon los valores de
diversidad verdadera, 0D (riqueza especies), 1D
(especies comunes [el exponencial del índice
de Shannon]) y 2D (especies muy abundantes
[el inverso del índice de Simpson]). Estos índi-
ces de diversidad fueron comparados usando
los intervalos de confianza al 95 % (Cumming
et al., 2007). El análisis fue realizado con el
paquete iNEXT (Hsieh et al., 2020).
Los cambios en composición y estructura
del ensamblaje entre tamaños de cebo para las
épocas climáticas fueron analizados empleando
un análisis de escalamiento multidimensional
no métrico (nMDS) utilizando como medida de
distancia el índice de similitud de Bray-Curtis
binario, acompañado a posteriori por un aná-
lisis de similitud (ANOSIM). Este análisis fue
realizado con los paquetes MASS (Ripley et
al., 2020) y vegan (Oksanen et al., 2019). Para
los análisis multivariados (nMDS y ANOSIM)
se excluyeron las especies con pocos repre-
sentantes (singletons y doubletons) para evitar
sesgos por submuestreo. Por último, para deter-
minar si la pérdida de peso de los diferentes
tamaños de cebo es afectada por las variables
humedad ambiente, temperatura ambiente e
intensidad lumínica, se utilizó un análisis de
correlación de Spearman, empleando el paque-
te psych (Revelle, 2020). Todos los análisis
fueron realizados con el programa R versión
4.0.3 (R Development Core Team, 2017).
RESULTADOS
Se capturaron 4 563 individuos agrupados
en diez géneros y 27 especies. Las especies
más abundantes fueron Onthophagus lebasi
(Boucomont, 1932) con 866 individuos, segui-
da por Uroxys boneti (Pereira & Halffter, 1961)
con 813 y U. deavilai (Delgado & Kohlmann,
2007) con 599. Estas tres especies aportaron
el 50 % de la abundancia total capturada. La
cobertura del muestreo por tamaño del cebo y
época climática fue alta (99-100 %) (Tabla 1).
Teniendo en cuenta el tamaño del cebo
y la época, la mayor abundancia promedio se
capturó con el cebo grande durante la época
de lluvia, siendo las especies O. lebasi con
503 individuos y Onthophagus marginicollis
(Harold, 1880) con 205 individuos las que
realizaron el mayor aporte. Con respecto a la
biomasa, se estimó un peso seco total de 186
950 mg, aportado principalmente por la espe-
cie Dichotomius sp. 1 (101 048 mg). La mayor
biomasa se presentó en el cebo grande durante
la época de lluvia, siendo las especies Dichoto-
mius sp. 1 (3 940 mg) y O. marginicollis (8 000
mg) las que aportaron mayor biomasa.
Los mayores valores de riqueza, abun-
dancia y biomasa promedio de escarabajos
coprófagos se presentaron durante la época de
lluvia y los menores en la época seca. La mayor
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TABLA 1
Abundancia, biomasa (entre paréntesis, mg), y grupos funcionales de los escarabajos coprófagos
por época climática y tamaño del cebo
TABLE 1
Abundance, biomass (in parentheses, mg), and functional groups of dung beetles per climatic season and bait size
Especies-Tamaño Época seca Época de lluvia Total
P M G P M G
Escarabajos de cuerpo pequeño
(< 10 mm)
Cavadores
Canthidium sp. 1 1 (8) 5 (39) 4 (31) 3 (23) 8 (62) 4 (31) 25 (194)
Onthophagus acuminatus
Harold, 1880
0 (0) 0 (0) 0 (0) 2 (8) 3 (12) 24 (96) 29 (116)
Onthophagus crinitus
Harold, 1869
8 (43) 18 (96) 40 (213) 64 (341) 64 (341) 157 (837) 351 (1 871)
Onthophagus landolti
Harold, 1880
4 (68) 26 (442) 23 (391) 50 (850) 55 (935) 135 (2 295) 293 (4 981)
Onthophagus lebasi
Boucomont, 1932
0 (0) 3 (16) 3 (16) 170 (923) 187 (1 015) 503 (2 731) 866 (4 701)
Onthophagus marginicollis
Harold, 1880
4 (160) 42 (1 680) 86 (3 440) 50 (2 000) 61 (2 440) 205 (8 200) 448
(17 920)
Onthophagus sp 1 2 (15) 17 (128) 6 (45) 22 (166) 9 (68) 32 (242) 88 (664)
Trichillum pilosum
Robinson, 1948
0 (0) 0 (0) 0 (0) 12 (180) 22 (330) 29 (435) 63 (945)
Uroxys boneti
Pereira & Halffter, 1961
33 (154) 97 (453) 106 (495) 154 (719) 206 (961) 217 (1 013) 813 (3 795)
Uroxys deavilai
Delgado y Kolhmann, 2007
47 (78) 114 (190) 140 (233) 93 (155) 82 (137) 123 (205) 599 (998)
Rodadores
Agamopus lampros
Bates, 1887
0 (0) 0 (0) 0 (0) 14 (87) 9 (56) 62 (384) 85 (527)
Canthon acutus Harold, 1868 17 (157) 45 (416) 24 (222) 5 (46) 4 (37) 17 (157) 112 (1 035)
Canthon cyanellus
Leconte, 1859
0 (0) 1 (12) 0 (0) 4 (48) 3 (36) 3 (36) 11 (132)
Canthon juvencus
Harold, 1868
0 (0) 5 (13) 8 (20) 3 (8) 4 (10) 6 (15) 26 (66)
Canthon lituratus
Germar, 1813
0 (0) 0 (0) 1 (7) 1 (7) 0 (0) 0 (0) 2 (14)
Canthon mutabilis
Lucas, 1857
0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 2 (24) 2 (24)
Canthon septemmaculatus
Latreille, 1811
0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 () 1 (16) 1 (16)
Canthon sp. 1 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (5) 1 (5) 2 (10) 4 (20)
Canthon subhyalinus
Harold, 1867
6 (41) 63 (428) 50 (340) 1 (7) 2 (14) 1 (7) 123 (837)
Residentes
Eurysternus impressicollis
Castelnau, 1840
15 (182) 21 (254) 17 (206) 16 (194) 37 (448) 57 (690) 163 (1 974)
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
riqueza promedio se observó durante la época
de lluvia, en el cebo grande, a las 48 h (19.6
especies). Este valor es significativamente alto
y difiere de todos los valores observados,
exceptuando al cebo grande en la época de llu-
via a las 24 h (Fig. 1A). En contraste, valores
significativamente bajos de riqueza se presen-
taron en la época seca en el cebo pequeño a
las 24 h, dichos valores difieren de los otros
observados, exceptuando al cebo pequeño en
la época de lluvia a las 24 h. Por otra parte,
este análisis también muestra que la riqueza
de especies no cambia entre horas de muestreo
para los mismos tamaños de cebo independien-
temente de la época (Fig. 1A).
Un patrón similar al descrito anteriormente
fue observado para la abundancia, donde el
mayor valor se registró en la época de lluvia en
el cebo grande a las 48 h (340.8 individuos) y
el menor en el pequeño durante la época seca a
las 24 h (30.4 individuos) (Fig. 1B). En el caso
de la biomasa, el mayor valor se registró en
el cebo grande a las 48 h durante la época de
lluvia (1 670 mg). Este valor no presentó dife-
rencias con los otros tamaños de cebos y horas
de exposición para la época de lluvia, pero sí
Especies-Tamaño Época seca Época de lluvia Total
P M G P M G
Escarabajos de cuerpo grande
(> 10 mm)
Cavadores
Dichotomius agenor
Harold, 1869
0 (0) 0 (0) 0 (0) 9 (2 241) 15 (3 735) 24 (5 976) 48 (11 952)
Dichotomius sp. 1 0 (0) 0 (0) 0 (0) 41 (30 463) 42 (31 206) 53 (39 379) 136 (10
1048)
Phanaeus hermes Harold, 1868 0 (0) 0 (0) 0 (0) 6 (507) 3 (254) 9 (761) 18 (1 522)
Rodadores
Canthon aequinoctialis
Harold, 1868
19 (961) 51 (2 581) 57 (2 884) 2 (101) 0 (0) 1 (51) 130 (6 578)
Deltochilum guildingii
Westwood, 1835
0 (0) 1 (1 594) 2 (3 188) 1 (1 594) 3 (4 782) 5 (7 970) 12 (19 128)
Residentes
Eurysternus caribaeus
Herbst, 1789
0 (0) 9 (928) 6 (619) 3 (309) 9 (928) 10 (1 031) 37 (3 815)
Eurysternus mexicanus
Harold, 1869
11 (293) 17 (452) 10 (266) 8 (213) 10 (266) 22 (585) 78 (2 075)
Número de especies 12 17 17 25 23 26 27
Número de individuos 167 535 583 735 839 1 704 4 563
Biomasa (mg) 2 160 9 722 12 616 41 195 48 078 73 177 186 948
Cobertura del muestreo 99 % 100 % 100 % 99 % 100 % 100 % -
Número de especies pequeñas 7 10 10 16 15 17 20
Número de especies grandes 5779897
Número de individuos
de especies pequeñas
81 321 345 437 453 1 158 2 795
Número de individuos
de especies grandes
86 214 238 298 386 546 1 768
Biomasa (mg)
de especies pequeñas
906 4 167 5 659 5 767 6 907 17 424 40 830
Biomasa (mg)
de especies grandes
1 254 5 555 6 957 35 428 41 171 55 753 146 118
Abreviaturas: Pequeño (P), mediano (M) y grande (G). / Abbreviations: Small (P), medium (M), and large (G).
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
difiere de los valores observados para la época
seca (Fig. 1C). Por otra parte, los promedios
de biomasa más bajos (400 mg) se presentaron
en el cebo pequeño a las 24 h durante la época
seca y fueron significativamente diferentes al
resto de observaciones. Es importante resaltar
que independientemente de la época, la abun-
dancia y la biomasa no presentaron diferencias
entre horas de muestreo para un mismo tamaño
del cebo.
Con los Modelo Lineales Generalizados
(MLG), se logró determinar que la época
climática y el tamaño del cebo, así como su
interacción presentaron un efecto positivo y
estadísticamente significativo (P < 0.05) sobre
la riqueza, abundancia y biomasa de escaraba-
jos, presentándose mayores valores en la época
de lluvia y en el cebo grande. Por el contrario,
el tiempo de operación de las trampas y su inte-
racción con los demás factores no presentaron
un efecto estadísticamente significativo sobre
Fig. 1. Variación de los promedios de la A. riqueza, B.
abundancia y C. biomasa para los diferentes tiempos de
operación y tamaños del cebo por épocas climáticas (media ±
I.C.). Abreviaturas: Pequeño (P), mediano (M) y grande (G).
Fig. 1. Variation of the averages of A. richness, B.
abundance and C. biomass for the different operating
times and bait sizes per climatic season (mean ± I.C.).
Abbreviations: Small (P), medium (M), and large (G).
TABLA 2
Anova del Modelo lineal Generalizado (MLG) sobre la
riqueza, abundancia y biomasa de escarabajos coprófagos
TABLE 2
Anova of the Generalized Linear Model (GLM) on the
richness, abundance, and biomass of dung beetles
Riqueza
lr x2gl Valor-P
Época 50.4 1 < 0.0001*
Tamaño 17.8 2 0.0001*
Tiempo 0.97 1 0.32
Época*Tamaño 3.61 2 0.16
Época*Tiempo 0.004 1 0.94
Tamaño*Tiempo 0.28 2 0.86
Época* Tamaño*Tiempo 0.04 2 0.97
Abundancia
Época 63.3 1 < 0.0001*
Tamaño 48.0 2 < 0.0001*
Tiempo 1.68 1 0.19
Época*Tamaño 11.9 2 0.002*
Época*Tiempo 0.05 1 0.82
Tamaño*Tiempo 0.06 2 0.97
Época* Tamaño*Tiempo 0.01 2 0.99
Biomasa
Época 98.0 1 < 0.0001*
Tamaño 14.5 2 0.007*
Tiempo 0.68 1 0.40
Época*Tamaño 7.08 2 0.02*
Época*Tiempo 0.06 1 0.80
Tamaño*Tiempo 0.01 2 0.99
Época*Tamaño*Tiempo 0.04 2 0.97
Abreviaturas: Razón de verosimilitud x2 (lr x2) y Grados
de libertad (g.l.). Valores p-significativos (P < 0.05) con
asterisco.
Abbreviations: Likelihood ratio x2 (lr x2) and Degrees of
freedom (g.l.). Significant p-values (P < 0.05) with asterisk.
9
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
la riqueza, abundancia y biomasa de escarabajo
(P > 0.05) (Tabla 2). Teniendo en cuenta lo
anterior, el tiempo de exposición de las trampas
fue excluido de los análisis posteriores.
El análisis de diversidad (iNEXT), muestra
un patrón temporal en la riqueza de especies
(0D), observándose valores bajos en la época
seca, los cuales aumentaron en la época de
lluvia (Fig. 2A), un patrón que no se conserva
para la diversidad de especies comunes (1D) y
especies muy abundantes (2D) (Fig. 2B, Fig.
2C). Para la época de lluvias, los tamaños de
cebos presentaron valores de riqueza, de diver-
sidad de especies comunes y dominantes muy
similares (Fig. 2); mientras que, para la época
seca, el cebo pequeño presentó valores bajos
para los tres órdenes de la diversidad, con res-
pecto a los cebos medianos y grandes los cuales
presentaron los valores más altos (Fig. 2).
Con el análisis de escalamiento multi-
dimensional no métrico (nMDS), se observó
la formación de dos grupos que difieren en
la estructura del ensamblaje de escarabajos.
El primero formado por la época de lluvia y
el segundo por la época seca (ANOSIM, R =
0.89, P = 0.001) (Fig. 3). Durante la época de
lluvia, los tamaños del atrayente no difieren
en la estructura (R = 0.19, P = 0.06) y forman
un solo grupo. Sin embargo, en la época seca
estos presentaron diferencias (R = 0.38, P =
0.03). Se aprecia que el cebo pequeño forma un
grupo independiente que guarda cierto grado de
similitud con el cebo mediano (R = 0.04, P =
0.31), pero difiere del cebo grande (R = 0.35, P
= 0.04). Por su parte el cebo mediano y grande
forman un grupo con estructura del ensamblaje
similar (R = -0.06, P = 0.61).
Fig. 2. Análisis de la diversidad A. 0D, B. 1D y C. 2D
de escarabajos coprófagos, para los diferentes tamaños
del cebo y épocas climáticas. Abreviaturas: Pequeño (P),
mediano (M) y grande (G).
Fig. 2. Analysis of the diversity A. 0D, B. 1D and C. 2D of
dung beetles for different bait sizes and climatic seasons.
Abbreviations: Small (P), medium (M), and large (G).
Fig. 3. Análisis de escalamiento multidimensional no
métrico (nMDS), basado en una matriz de similitud de
Bray-Curtis, teniendo en cuenta la abundancia de distintas
especies de escarabajos coprófagos en los diferentes
tamaños del cebo y las épocas climáticas.
Fig. 3. Non-metric multidimensional scaling analysis
(nMDS), based on a Bray-Curtis similarity matrix, taking
into account the abundance of different species of dung
beetles in different bait sizes and the climatic seasons.
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
Al analizar la riqueza, abundancia y bio-
masa de escarabajos teniendo en cuenta el
tamaño del cuerpo de los escarabajos (pequeño
y grande), encontramos patrones diferentes a
los observados cuando se analizan sin utilizar
esta categorización. Por ejemplo, la riqueza de
escarabajos de cuerpo pequeño difiere entre
tamaños de cebos para la época seca (H = 5.02,
P = 0.02), siendo los cebos grandes y mediano
los que capturaron más especies de escarabajos
pequeños. Durante la época de lluvia todos los
cebos capturan similar número de escarabajos
de cuerpo pequeño (H = 2.09, P = 0.19) (Tabla
1, Tabla 3). En cuanto a la riqueza de escara-
bajos de cuerpo grande, los diferentes tamaños
de cebo capturaron similar número de especies
tanto en época seca (H = 2.16, P = 0.233) como
en época de lluvias (H = 2.69, P = 0.09) (Tabla
1, Tabla 3).
En cuanto a la abundancia de escarabajos
de cuerpo pequeño esta difiere entre los dife-
rentes tamaños de cebo tanto para la época seca
(H = 6.39, P = 0.01) como para la época de llu-
via (H = 7.37, P = 0.02). Para ambos periodos
la abundancia capturada con el cebo grande
supera ampliamente a la abundancia del cebo
pequeño, mientras que solo supera la abun-
dancia del cebo mediano durante la época de
lluvia. Por su parte el cebo mediano solo supe-
ra al cebo pequeño en número de individuos
durante el periodo seco (Tabla 1, Tabla 3). La
abundancia de especies de escarabajos de cuer-
po grande, entre tamaños de cebo difirió tanto
para la época seca (H = 4.90, P = 0.04) como
en lluvias (H = 6.12, P = 0.04), con un patrón
similar al observado anteriormente, durante la
época seca los cebos grandes y medianos supe-
ran en número de individuos al cebo pequeño;
sin embargo, en la época de lluvias solo el cebo
grande supera al pequeño en abundancia (Tabla
1, Tabla 3).
Respecto a la biomasa aportada por los
escarabajos de cuerpo pequeño esta presentó
diferencias para los tres tamaños de cebos,
tanto en la época seca (H = 6.85, P = 0.008),
como en la época de lluvias (H = 6.388, P =
0.04). Los cebos medianos y grandes superan
en biomasa al cebo pequeño, mientras que
estos no difieren en biomasa. Patrón similar
fue observado para la biomasa aportada por los
TABLA 3
Resultados de la prueba pareada U Mann-Whitney para detectar diferencia entre los tres tamaños de cebo
con respecto a la riqueza, abundancia y biomasa, teniendo en cuenta el tamaño de los escarabajos coprófagos
TABLE 3
Results of the U Mann-Whitney paired test to detect difference between the three sizes bait with respect to richness,
abundance and biomass, taking into account the size of the dung beetles
Ítems Época de seca Época de lluvia
P-M P-G G-M P-M P-G G-M
Número de especies pequeñas U = 2 363,
P = 0.03
U = 2 250,
P = 0.01
U = 2 700,
P = 0.62
U = 2 700,
P = 0.61
U = 2 438,
P = 0.08
U = 2 505,
P = 0.20
Número de especies grandes U = 855,
P = 0.14
U = 855,
P = 0.15
U = 1 013,
P = 0.99
U = 900,
P = 0.76
U = 910,
P = 0.09
U = 922,
P = 0.89
Número de individuos especies pequeñas U = 2 295,
P = 0.01
U = 2 182,
P = 0.004
U = 2 704,
P = 0.65
U = 2 703,
P = 0.67
U = 2 149,
P = 0.001
U = 2 240,
P = 0.002
Número de individuos especies grandes U = 768,
P = 0.03
U = 782,
P = 0.04
U = 1 009,
P = 0.97
U = 898,
P = 0.34
U = 715,
P = 0.01
U = 814,
P = 0.10
Biomasa (mg) especies pequeñas U = 3 846,
P = 0.01
U = 3 655,
P = 0.003
U = 4 431,
P = 0.60
U = 3 702,
P = 0.02
U = 3 717,
P = 0.03
U = 4 494,
P = 0.96
Biomasa (mg) especies grandes U = 574,
P = 0.01
U = 558,
P = 0.01
U = 787,
P = 0.90
U = 613.5,
P = 0.04
U = 459,
P = 0.0009
U = 641,
P = 0.12
Abreviaturas: pequeño (P), mediano (M) y grande (G). / Abbreviations: small (P), medium (M), and large (G).
11
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
en todos los tamaños del cebo se capturaron
valores similares de riqueza, abundancia y bio-
masa de grupos funcionales. Sin embargo, para
la época seca esta panorámica cambia total-
mente y son los cebos mediano y grande donde
se registraron los mayores valores de riqueza,
abundancia y biomasa de la mayoría de los
grupos funcionales de escarabajos (Fig. 4).
En general, las variables como intensidad
lumínica y temperatura ambiental presentaron
valores altos en la época seca; los cuales dismi-
nuyeron en la época de lluvias, caso contrario a
lo registrado con la humedad ambiente (Tabla
4). Por otro lado, independientemente de la
época la pérdida de peso de los atrayentes es
mayor en el cebo de mayor tamaño; ya que a las
48 h de instaladas en campo pierden entre el 46
y 47.5 %, mientras el mediano pierde entre 42
y 43.5 %. El cebo pequeño es el que presenta
la menor perdida transcurridas 48 h, solo entre
31 y 34.5 % (Fig. 5). Con el análisis de corre-
lación de Spearman, se determinó que solo la
intensidad lumínica tiene un efecto positivo y
significativo sobre pérdida de peso de los cebos
(Ro = 0.86, P = 0.03); mientras la humedad del
ambiente (Ro = 0.64, P = 0.08) y la temperatura
del ambiente (Ro = 0.74, P = 0.06) muestran
una correlación positiva no significativa.
TABLA 4
Valores promedio (± desviación estándar) de las variables abióticas medidas
TABLE 4
Average values (± standard deviation) of the abiotic variables measured
Variables
abióticas
Seca Lluvias
P M G P M G
I. L (Klux) 20.49
(± 10.40)
22.04
(± 9.61)
20.39
(± 19.52)
0.50
(± 0.29)
1.80
(± 3.12)
0.46
(± 0.39)
H. A (%) 55.34
(± 3.98)
54.92
(± 6.31)
56.16
(± 8.04)
66.70
(± 11.43)
75.21
(± 1.69)
69.42
(± 1.18)
T. A (°C) 31.11
(± 1.80)
31.56
(± 1.33)
30.78
(± 1.85)
28.98
(± 4.11)
29.52
(± 2.92)
31.59
(± 0.70)
Abreviaturas: intensidad lumínica (I. L), humedad ambiente (H. A) y temperatura ambiente (T.A).
Abbreviations: light intensity (I. L), ambient humidity (H. A) and ambient temperature (T.A).
escarabajos de cuerpo grande, para la época
seca (H = 6.79, P = 0.01) y la época lluviosa (H
= 10.93, P = 0.003) (Tabla 1, Tabla 3).
En general especies como: Agamopus
lampros, Eurysternus impresicollis, Onthopa-
gus acuminatus, O. crininitus, O. landolti, O.
lebasi, O. marginicollis y U. deavilai fueron
abundantes en el cebo grande. Por otro lado,
especies como Canthon acutus, C. aequinoc-
tialis, C. subhyalinus, C. juvencus, Deltochilum
guildingui, Dichotomius agenor, E. caribaeus,
E. mexicanus, Trichillum pilosum y Uroxys
bonetti fueron abundantes en los cebos media-
nos y grandes; mientras que en el cebo pequeño
no hay especies que lo tipifiquen teniendo en
cuenta su abundancia. Es de resaltar que con el
cebo grande durante la época seca y de lluvias
se capturo una abundancia que corresponde al
50.1 % de total de la abundancia capturada en
este estudio, entre tanto con el cebo mediano se
registró el 30.1 % y en el pequeño el 19.8 %.
En general, los grupos funciónales de
escarabajos se ajustan a un patrón temporal,
presentándose mayores valores de riqueza,
abundancia y biomasa durante los periodos de
lluvias y los menores durante la época seca; con
excepción de los grandes rodadores (G.R), los
cuales presentaron mayor abundancia durante
la época seca (Fig. 4). Para la época de lluvias,
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
DISCUSIÓN
El número de especies de escarabajos
(27 especies) que se capturó en la Reserva La
Flecha se encuentra en el rango reportado en
otros trabajos (17-35 especies) realizados en la
región del Caribe colombiano (Barraza et al.,
2010; Delgado-Gómez et al., 2012; Martínez
et al., 2010; Navarro et al., 2011; Noriega et
al., 2013; Noriega et al., 2016; Rangel-Acosta
et al., 2012; Rangel-Acosta et al., 2016a;
Rangel-Acosta et al., 2016b; Solís et al., 2011)
y en el resto del país (Amézquita et al., 1999;
García & Pardo, 2004; Noriega et al., 2012;
Noriega et al., 2015). De esta manera, este
parche de bosques seco en el departamento
de Bolívar conserva un porcentaje importante
de la fauna de Scarabaeinae presente para el
Caribe colombiano y para el país en general.
Esto demuestra la importancia de este frag-
mento de bosque para la conservación de la
diversidad biológica, razón por la cual se hace
necesario incluirlo en un sistema de protección,
conservación y monitoreo permanente; debido
a que actualmente afronta la problemática de
la expansión agrícola y ganadera, al igual que
otros fragmentos de BST en Colombia (Pizano
& García, 2014). Lo anterior posiblemente
cause a futuro problemas más severos como la
pérdida del ecosistema; incidiendo directamen-
te en la disminución y extinción local especies
de escarabajos, así como la pérdida de los ser-
vicios ecosistémicos aportados por este grupo.
Entre los resultados más relevantes de este
trabajo, se destacan la temporalidad mostrada
por el ensamblaje de escarabajo, la nula dife-
rencia en riqueza, abundancia y biomasa entre
Fig. 4. Variación de la A. riqueza, B. abundancia y C.
biomasa de los gremios funcionales de Scarabaeinae, según
los hábitos de relocalización del alimento. Abreviaturas:
Pequeño rodador (P.R), pequeño cavador (P.C), pequeño
residente (P.Re), grande rodador (G.R), grande cavador
(G.C) y grande residente (G.Re).
Fig. 4. Variation of A. richness, B. abundance and C.
biomass of the functional guilds of Scarabaeinae, according
to the relocation habits of the food. Abbreviations: Little
rollers (P.R), little tunnelers (P.C), small resident (P.Re),
big rollers (G.R), big tunnelers (G.C), and big resident
(G.Re).
Fig. 5. Pérdida de peso promedio de los diferentes tamaños
de cebo para cada época de muestreo. Abreviatura: pequeño
(P), mediano (M), grande (G), peso inicial (P. I), peso final
(P. F) y pérdida de peso (P. P).
Fig. 5. Average weight loss of the different bait sizes for
each sampling time. Abbreviation: small (P), medium (M),
large (G), initial weight (P. I), final weight (P. F) and weight
loss (P. P).
13
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
horas de operación para un mismo tamaño del
cebo, los altos valores de riqueza, abundancia,
diversidad y biomasa en los cebos de mayor
tamaño sobre todo en la época seca y los resul-
tados diferenciales en cuanto al tamaño de los
escarabajos capturados cuando se usan cebos
de diferentes tamaños. Con relación al primer
resultado, varios trabajos han demostrado la
temporalidad de los ensamblajes de escarabajos
coprófagos de los bosques secos, mostrando
claramente altos valores de riqueza, abundan-
cia y diversidad de especies durante la época
de lluvias, las cuales decrecen drásticamente
en la época seca (Barraza et al., 2010; Navarro
et al., 2011; Solís et al., 2011; Rangel-Acosta et
al., 2016a; Rangel-Acosta et al., 2016b). Estos
cambios son atribuidos básicamente a la sincro-
nización de los escarabajos con la dinámica del
BST (Rangel-Acosta & Martínez-Hernández,
2017). Por ejemplo, durante la época de lluvias,
los valores altos de variables como cobertura
vegetal, la humedad ambiental y la humedad
del suelo favorecen el establecimiento y perma-
nencia del ensamblaje de escarabajos. Además,
en este periodo aumenta la disponibilidad del
recurso (excremento), así como su tiempo de
permanencia sin degradarse, lo cual favore-
ce los altos valores de diversidad reportados
para este periodo (Rangel-Acosta & Martínez-
Hernández, 2017; Rangel-Acosta et al., 2018).
En el caso de la época seca, los altos valores
de la temperatura ambiente, la temperatura del
suelo y la intensidad lumínica combinados con
una baja cobertura vegetal imposibilita la per-
manencia de los escarabajos, reduciendo drás-
ticamente su diversidad. Adicionalmente, se
presenta una disminución en la disponibilidad
del recurso (excremento) así como su perma-
nencia, debido a que las variables ambientales
mencionadas favorecen la desecación de este
en poco tiempo, convirtiéndolo en un recurso
efímero (Rangel-Acosta et al., 2016b; Rangel-
Acosta & Martínez-Hernández, 2017).
Por otro lado, se evidenció que no existe
diferencia en la riqueza, abundancia y biomasa
de escarabajos coprófagos entre horas de ope-
ración de las trampas de caída. Esto podría ser
atribuido a los cambios en las propiedades del
cebo durante el tiempo de operación de la tram-
pa. Por ejemplo, algunos autores como Barraza
(2015) y Rangel-Acosta y Martínez-Hernández
(2017), afirman que durante la época seca en
los fragmentos de BST en el Caribe colom-
biano, posterior a las 24 h de operación de las
trampas los cebos pueden perder entre 50-70
% de humedad, provocando una disminución
en la emisión de olor y consecuentemente en
la capacidad de atracción de escarabajos. Un
resultado similar fue reportado por Flechtmann
et al. (2009) en un bosque tropical semideciduo
latifoliado en Selvíria, Mato Grosso del Sur, en
Brasil. Estos autores manifiestan que la mayor
efectividad del cebo se presenta durante las
primeras 24 h, y posteriormente su capacidad
de atracción disminuye debido a la pérdida
de humedad del mismo. Nuestros resultados
concuerdan con las afirmaciones de estos auto-
res, ya que se demostró una pérdida de peso
significativa de los cebos y un efecto de la
intensidad lumínica sobre este; lo cual influye
en la calidad del atrayente y la disminución de
su efectividad en la captura de escarabajos en
este fragmento de BST.
La cobertura del muestreo tanto a las 24 h
como a las 48 h de operación de las trampas de
este estudio fue cercana al 100 %. Sin embargo,
este valor no difiere a lo reportado en estudios
previos realizados en fragmentos de bosque
seco en el Caribe colombiano, donde la cober-
tura del muestreo se encuentra entre el 90-100
%, con solo 24 h de operación de la trampa de
caída (Barraza et al., 2010; Navarro et al., 2011;
Rangel-Acosta et al., 2016a; Rangel-Acosta et
al., 2016b; Rangel-Acosta et al., 2018; Rangel-
Acosta et al., 2020; Solís et al., 2011). Lo ante-
rior deja en evidencia que 24 h de operación de
las trampas de caída es suficiente para obtener
una buena estimación de la riqueza, abundan-
cia y biomasa de escarabajos coprófagos en
BST del Caribe colombiano. Sin embargo,
prolongar ese tiempo de operación hasta las
48 h eventualmente permitiría capturar algunas
especies de escarabajos que son difíciles de
detectar durante las primeras horas de opera-
ción de las trampas y además de proporcionar
un leve aumento de la abundancia y biomasa
14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
(Ferrer-Paris et al., 2013; Price & Feer, 2012).
No obstante, para la adecuada elección del
tiempo de operación de las trampas en campo
se debe tener en cuenta el objetivo del trabajo,
así como el tipo de hábitat a muestrear. Esto
último atendiendo que hábitats simplificados,
como los de uso antrópico, requieren menor
tiempo de operación de las trampas, mientras
que hábitats complejos, como los fragmentos
de bosque, requieren de un mayor tiempo
(Ferrer-Paris et al., 2013).
Los resultados de este trabajo evidencian
que el uso de cebos de mayor tamaño garantiza
una mayor efectividad en la estimación de la
riqueza, abundancia, diversidad y biomasa de
escarabajos. Estos hallazgos apoyan la idea
propuesta por Peck y Howden (1984) y Davis,
(2000), la cual indica que al usar un cebo de
mayor tamaño se garantiza una mejor repre-
sentatividad del ensamblaje y estimación de
las abundancias de ciertas especies. Esta última
parte quedó evidenciada en este trabajo, donde
se observó que especies como C. juvencus,
C. subhyalinus, D. guildingui, E. caribaeus y
O. acuminatus, presentaron bajas abundancias
en el cebo pequeño, a tal punto que podrían
considerarse como especies raras, turistas o
de poblaciones bajas. Sin embargo, en el cebo
de mayor tamaño estas especies presentaron
abundancias altas, de manera que pueden ser
catalogadas como especies comunes. A la luz
de estos resultados un uso adecuado del tamaño
del cebo puede conducir a mejores conclusio-
nes sobre el ensamblaje de escarabajo coprófa-
go y a decisiones más acertada con relación a
planes de conservación y manejo de este grupo
de insectos.
Por otra parte, se reafirma la idea de
que un cebo de mayor tamaño garantiza una
mejor representación de todos los grupos de
escarabajos (grandes y pequeños, rodadores,
cavadores y residentes), sobre todo de los esca-
rabajos grandes (> 10 mm); los cuales están
poco representados en las muestras capturadas
con cebos pequeños (Errouissi et al., 2004;
Finn & Giller, 2000; Finn & Giller, 2002; Peck
& Howden, 1984). Lo anterior, se debe a que
los cebos de mayor tamaño son más fáciles de
detectar por los escarabajos, ya que: 1) emiten
una mayor cantidad de olor (Peck & Howden,
1984), 2) mantienen una mayor humedad (Fle-
chtmann et al., 2009) y 3) su deshidratación
y la formación de costras ocurren de manera
más lenta, garantizando la emisión de olores
durante un mayor tiempo (Fincher et al., 1970;
Finn & Giller, 2000; Ueda et al., 2015). Estas
tres características convierten al cebo grande
en una herramienta útil para la realización de
muestreos que permitan obtener una buena
estimación de la riqueza, abundancia y biomasa
de escarabajos coprófagos.
Por otro lado, en ecosistemas naturales
la presencia de posturas de estiércol de gran
tamaño garantiza una fuente de recurso para el
ensamblaje de los escarabajos coprófagos de la
subfamilia Scarabaeinae; beneficiando princi-
palmente a los escarabajos de cuerpo grande,
ya que estos requieren de mayor cantidad de
recurso para su nidificación y alimentación
(Peck & Howden, 1984). De igual forma, una
mayor porción de estiércol provee un lugar
estable para el desarrollo y permanencia de
larvas de escarabajos, así como para los adul-
tos que viven dentro de estos o en la interfaz
suelo-estiércol (Finn & Giller, 2000; Finn &
Giller, 2002). Esto explicaría la alta abundancia
y biomasa del grupo funcional de los residentes
en los cebos grandes en este trabajo.
La presente investigación resalta la impor-
tancia de estandarizar los métodos de capturas
de escarabajos coprófagos para investigacio-
nes comparativas, principalmente en ecosiste-
mas con ambientes fuertemente estacionales
como el BST en el Caribe colombiano. En
este ecosistema las condiciones ambientales
durante la época seca (altos valores de tempe-
ratura, intensidad lumínica, y baja humedad)
disminuyen la efectividad de captura de las
trampas; debido a que aceleran la desecación
y degradación del atrayente (Rangel-Acosta
& Martínez-Hernández, 2017). Teniendo en
cuenta lo anterior, el presente trabajo evidencia
que la utilización de cebos de mayor tamaño
(mediano y grande) durante los periodos secos
asegura una mejor estimación de la riqueza,
abundancia y biomasa, tanto de escarabajos
15
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 1-19, January-December 2022 (Published Jan. 25, 2022)
grandes como pequeños, lo cual permitirá, a
posteriori, realizar una buena estimación del
ensamblaje (Davis, 2000).
Sin embargo, uno de los principales pro-
blemas de emplear cebos de gran tamaño es la
dificultad de obtener la cantidad de estiércol
necesario para cebar las trampas, ya que con-
seguir excremento fresco de mamíferos nativos
como primates en el BST no es una tarea fácil,
debido a los bajos tamaños poblaciones de
estos animales y a la degradación acelerada
posterior a su postura (observación perso-
nal). Además, una alternativa sería el uso de
estiércol de mamíferos introducidos, pero éste
solo atrae una parte de la fauna de escarabajos
(Rangel-Acosta et al., 2012).
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan sus agradecimien-
tos a la comunidad de la Reserva Campesina
la Flecha, en especial a Pedro Charris, por la
atención en sus hogares y por facilitar los per-
misos para trabajar en sus propiedades. A los
estudiantes de Zoología-II del año 2015 de la
Universidad del Atlántico y a los colegas José
Rodríguez, Conchita Pinzón y Rafael Núñez
por su apoyo en la toma de datos en campo. Al
Laboratorio de Ecología y Entomología de la
Universidad del Atlántico por el espacio para
procesar e identificar las muestras. Por último,
los autores expresan sus agradecimientos a
Yelena Sofia Pajaro y Jorge Andrés Solano
por su ayuda en la redacción y traducción
del abstract.
RESUMEN
Introducción: Tradicionalmente, los estudios de escaraba-
jos coprófagos en los bosques secos tropicales (BST) del
Caribe colombiano han aplicado metodologías diseñadas
para zonas húmedas y andinas del país, lo cual podría estar
incidiendo en el rendimiento y la eficiencia del muestreo.
Objetivo: Con el fin de aportar a esta discusión, se analizó
cómo la cantidad de cebo y el tiempo de operación de la
trampa de caída inciden en la efectividad de captura de
escarabajos coprófagos en un fragmento de BST en La
Reserva Campesina la Flecha, San Jacinto, Colombia.
Métodos: Para la captura de los escarabajos, se utilizó
trampas de caída, cebadas con tres cantidades diferentes
de atrayente: pequeño (34.6 g), mediano (53.8 g) y grande
(114.9 g), las cuales permanecieron activas en campo
durante 48 h. Cuatro muestreos fueron realizados entre
marzo y septiembre de 2015, abarcando por igual la época
seca y de lluvia.
Resultados: Se registró un total de 4 563 individuos,
agrupados en 10 géneros y 27 especies de escarabajos
coprófagos. Los mayores valores de riqueza, abundancia
y biomasa se presentaron en el cebo grande, a las 48 h,
durante la época de lluvias. Sin embargo, el tiempo de
operación de la trampa no tuvo efecto en la estimación de
la riqueza, abundancia y biomasa de escarabajos indepen-
dientemente de los tamaños de cebo. Los tres órdenes de
la diversidad (0D, 1D y 2D), presentaron valores similares
entre las cantidades de cebo durante la época de lluvia, pero
en la época seca, los cebos de mayor tamaño presentaron
los valores de diversidad más altos. Por su parte con el
cebo de mayor tamaño se capturó significativamente más
riqueza, abundancia y biomasa de escarabajos de cuerpo
pequeño y grande siendo esta situación más notaria durante
la época seca.
Conclusiones: Los resultados de este trabajo evidencian
que para el estudio de los ensamblajes de escarabajos en el
BST la utilización de un cebo de mayor tamaño contribuye
a una mejor estimación de riqueza, abundancia, diversidad
y biomasa, sobre todo durante la época seca, cuando las
condiciones ambientales propician que los cebos pierdan
su atractividad con mayor rapidez.
Palabras clave: diversidad; diseño experimental; técnica
de captura; tamaño del atrayente; variación estacional.
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