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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 717-732, April-June 2021 (Published Jun. 21, 2021)
Regeneración de un bosque secundario afectado
por el Huracán Otto en Costa Rica
Ezequiel Fallas-Montero
1
*; https://orcid.org/0000-0003-2133-6622
Braulio Vílchez-Alvarado
2
; https://orcid.org/0000-0003-1720-5291
1. Consultor independiente, San José, Costa Rica; eefallasm@gmail.com (Correspondencia*)
2. Centro de Investigación en Innovación Forestal, Escuela de Ingeniería Forestal, Tecnológico de Costa Rica, Cartago,
Costa Rica; bvilchez@tec.ac.cr
Recibido 30-V-2020. Corregido 19-V-2021. Aceptado 04-VI-2021.
ABSTRACT
Regeneration of a secondary forest affected by Hurricane Otto in Costa Rica
Introduction: Multiple studies have been carried out in forests affected by hurricanes, but the information
obtained for Costa Rica is scarce or null, in the case of direct impacts such as Otto, so it is necessary to expand
the existing knowledge about the effects of these phenomena on tropical forests and the recovery mechanisms
of these biomes. Consequently, it is necessary to identify the vulnerability of ecosystems in long term and quan-
tify the losses that are generated at different scales, as a result of the intense events of rain and strong winds.
Objective: Determining behavior and recovery status in a secondary forest directly affected by Hurricane Otto
in Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica. Methods: Ten 20 x 50 m sampling units were systematically dis-
tributed within a secondary forest affected by Hurricane Otto in Boca Tapada, San Carlos. The current condition
of the forest was evaluated, the species that received the most damage due to high winds were identified, as well
as those that have the capacity to recover through regrowths. An overflight was carried out with an unmanned
aerial vehicle and an orthomosaic was constructed, subsequently digitized, and classified according to the state
of the forest cover presented in three evaluated moments, initial condition, after logging and the condition at the
time of sampling. Population density, diversity, and basal area, were compared to data obtained in an adjacent
primary forest also affected by the passage of Hurricane Otto. Results: It was obtained that 69.5 % of individu-
als with d ≥ 5 cm are in good condition, 20.3 % were broken in the tree canopy and 12.7% inclined without
exposure of the roots. The family that provided the greatest species richness is Fabaceae, which is the same with
the greatest abundance of damaged individuals and the one with the highest number of species with the ability
to resprouting. The species that suffered the most damage was Couma macrocarpa (Euphorbiaceae). The initial
area of forest cover was reduced by 7.63 % due to logging and 44.25 % due to Hurricane Otto. It was determined
that there are significant differences in species diversity (P = 0.0004; α = 0.05) and in the density of individu-
als (P = 0.0011; α = 0.05). The secondary forest has the highest average in both cases. There are no significant
differences in the values of the basal area (P = 0.6951; α = 0.05). Conclusions: 30.5 % of the forest mass was
affected by the passage of Hurricane Otto and the Fabaceae family plays an important role in forest recovery. In
addition, forest harvesting in a forest can increase the risk of being affected by the passage of hurricanes and the
secondary forest has a greater diversity of species and a higher density of individuals than the primary forest.
Key words: resprouting; natural regeneration; secondary succession; stochastic events.
Fallas-Montero, E., & Vílchez-Alvarado, B. (2021). Regeneración
de un bosque secundario afectado por el Huracán Otto en
Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 69(2), 717-732.
https://doi.org/10.15517/rbt.v69i1.42080
https://doi.org/10.15517/rbt.v69i1.42080
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Los huracanes o ciclones tropicales son
masas de aire convectivo que pueden alcanzar
diámetros de hasta 600 km, con vientos oscila-
torios entre los 119 y los 300 km/h (Meléndez,
2015). Estos fenómenos se forman en las cuen-
cas del Atlántico norte y se desplazan hacia el
oeste, e impactan en la mayoría de los casos
contra el litoral sur de Estados Unidos y Méxi-
co, con tendencia en los últimos años a despla-
zarse hacia Centroamérica (Collins & Roache,
2017). Por esta razón se prevé un aumento en
la incidencia e intensidad de huracanes debido
al incremento en la temperatura de la superficie
marítima por el cambio climático global (Sobel
et al., 2016; Walsh et al., 2016; Wang, Liu, &
Foltz, 2017). Además, Allen, Tippett y Sobel
(2015); Collins et al. (2016); y Murakami et
al. (2017) indicaron que valores extremos en
temperatura, humedad y velocidad del viento
producidos por el fenómeno del niño contri-
buyen con la formación de tormentas tropica-
les y huracanes. Asimismo, estudios recientes
demuestran que estos cambios abruptos en
las condiciones climáticas son los principales
factores que influyen en la contracción de eco-
sistemas (Gabler et al., 2017; Feher et al., 2017;
Osland et al., 2017).
La temporada de huracanes 2015-2016
cerró la actividad en noviembre del 2016 con
el huracán Otto, históricamente fue de los
pocos huracanes que lograron desplazarse tan
al sur del continente y cruzar hasta las cuen-
cas del pacífico oriental, atravesó tierra en la
región fronteriza entre Costa Rica y Nicaragua
(Collins & Roache, 2017); convirtiéndose así
en el primer registro oficial de impacto directo
de un huracán en el territorio costarricense
(Brown, 2017). Sin embargo, Lizano y Fernán-
dez (1996) indicaron que es posible que este
hecho haya sucedido en el pasado, en el siglo
XIX. Además, se tienen registros de impacto
indirecto por los huracanes Kattie, Gilbert,
César y Mitch (Díaz, 2004).
En la zona norte de Costa Rica, el hura-
cán Otto causó grandes impactos en bosques
primarios y secundarios, con reducciones de
hasta el 30 % en los valores de área basal y del
35 % del número de individuos registrados por
hectárea, aunque los índices de diversidad no
presentaron diferencias significativas con los
valores medidos antes del evento (Araya-Oroz-
co, 2017). Se podría esperar que los principa-
les daños en estos bosques sean coincidentes
con otros casos de la región, como México y
Puerto Rico, donde las mayores perturbaciones
corresponden al vuelco, descope y quiebre de
individuos (Zimmerman et al., 1994; Navarro-
Martínez, Durán-García, & Martínez-Gonzá-
les, 2012). Algunos autores como Macamo,
Massuanganhe, Nicolau, Bandeira, y Adams
(2016) consideran que estos eventos pueden
crear condiciones extremas producto de la
caída de árboles dentro del bosque, los cua-
les son sustituidos por sus mismos rebrotes o
por regeneración de diferentes especies a lo
largo del tiempo.
Las perturbaciones naturales y antropogé-
nicas, como los huracanes y aprovechamientos
forestales, juegan un papel importante en los
cambios del entorno físico y la disponibilidad
de recursos, ya que modifican poblaciones bió-
ticas cruciales en el mantenimiento de procesos
ecológicos y evolutivos de alta complejidad
(Hogan, Zimmerman, Thompson, Nytch, &
Uriarte, 2016). En los bosques en general,
las tormentas y huracanes ocasionan cambios
agudos en estructura reflejados a largo plazo
(Long, Giri, Primavera, & Trivedi, 2016). Los
patrones de producción de flores y semillas se
ven fuertemente influenciados por las pertur-
baciones de los huracanes y las variaciones cli-
máticas locales producidos por las oscilaciones
globales que se generan a miles de kilómetros
de distancia (Chang-Yang, Sun, Tsai, Lu, &
Hsieh, 2015; Zimmerman, Hogan, Nytch, &
Bithorn, 2018). Estudios realizados por Fernan-
des, Rollinson, Kearney, Dietze y Fagherazzi
(2018) evidenciaron supresiones episódicas
en el crecimiento radial de los árboles hasta
por cuatro años después de pasado un evento
extremo de tormenta, luego de este período el
crecimiento comenzó a estabilizarse de nuevo.
El monitoreo de ecosistemas perturbados
se ha convertido en un desafío para la ciencia,
por lo que se han implementado técnicas de
muestreos ecológicos y de teledetección para
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determinar los cambios en estructura e índi-
ces de vegetación asociados a las variaciones
climáticas y los efectos de los fuertes vientos
y lluvias (Jones, 2015; Ibharim, Mustapha,
Lihan, & Mazlan, 2015; Duke et al., 2017).
Hogan et al. (2016) publicaron que, además
del efecto de los huracanes, existe un efecto
agregado por las intervenciones antropogé-
nicas que darán cambios en la resiliencia y
secuencia de recuperación en los ecosistemas
que ya están supuestamente adaptados a este
tipo de disturbios.
A pesar de que se han realizado múltiples
estudios en bosques afectados por huraca-
nes en países como México, Belice, Puerto
Rico y Guatemala (Zimmerman et al., 1994;
Navarro-Martínez et al., 2012); para Costa
Rica la información que existe se relaciona
con fenómenos indirectos. Sin embargo, Otto
es el primer registro oficial de impacto directo
de un huracán en territorio nacional y se pro-
nostica un aumento en la probabilidad de este
tipo de eventos en el país (Sobel et al., 2016;
Walsh et al., 2016; Wang et al., 2017); por lo
que es necesario implementar nuevos trabajos
que permitan ampliar el conocimiento acerca
de los efectos de estos fenómenos en bosques
tropicales y sus mecanismos de respuesta hacia
la recuperación de la cobertura forestal. Con-
secuentemente, se vuelve necesario identificar
la vulnerabilidad de los ecosistemas por las
pérdidas que se generan a diferentes escalas,
producto de los intensos eventos pluviales y
los fuertes vientos (Queiroz et al., 2017). Este
estudio tiene como objetivo general determinar
el comportamiento y estado de la recuperación
en un bosque secundario afectado directamente
por el huracán Otto en Boca Tapada, Pital, San
Carlos, Costa Rica. Como objetivos específi-
cos (i) determinar la composición florística y
estado de la masa remanente luego del paso del
huracán; (ii) estimar los cambios en la cober-
tura forestal a causa de los efectos del huracán
y (iii) comparar el estado actual del bosque
secundario con el de un bosque natural aledaño
que también fue afectado por el paso del hura-
cán Otto en la Zona Norte de Costa Rica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio fue realiza-
do entre enero y setiembre del 2019 en Boca
Tapada de Pital, San Carlos, provincia de
Alajuela, Costa Rica. Específicamente en un
bosque secundario afectado por el huracán
Otto en noviembre del 2016, propiedad del
hotel Laguna del Lagarto Lodge y que se
ubica en las coordenadas (10º41’27.924’’ N &
84º10’5.448’’ W). Este bosque tiene una edad
aproximada de 25 años. El uso anterior del
suelo fue la ganadería y se le realizó un Plan
General de Manejo en el 2016 con un posterior
aprovechamiento forestal meses previos al paso
del huracán, donde se cortaron y extrajeron 24
árboles distribuidos a lo largo de las 21.67 ha
que conforman el área de estudio.
Este bosque se encuentra ubicado según
la clasificación de zonas de vida de Holdridge
(1967) en la zona de vida bosque muy húmedo
tropical (bmh-T). La precipitación media oscila
entre los 3 000 y los 4 000 mm anuales, con una
temperatura media de 27 °C y una topografía
variable que alcanza hasta el 60 % de pendiente
(Tapia, 2011). La estación seca tiene una dura-
ción de 2 meses en el período comprendido
entre marzo y mayo (Alpizar, 2014). El tipo de
suelo es clasificado dentro del gran grupo Tro-
pohumult, y en el orden ultisol, con terrenos de
origen volcánico y aluvial sedimentario (Mata,
Rosales, Vásquez, & Sandoval, 2013).
Muestreo: Se realizó un muestreo siste-
mático, donde se estableció un carril madre
o principal y perpendicular a este se crearon
siete carriles secundarios paralelos, con un
distanciamiento de 50 m entre cada uno de
ellos. Dentro de los carriles secundarios se esta-
blecieron un total de 10 unidades de muestreo
(UM), con dimensiones de 20 x 50 m, distribui-
das de forma sistemática con una intensidad de
muestreo del 4.6 %. Cada una de las UM fue
dividida en 10 subparcelas de 100 m
2
.
Variables estudiadas: Dentro de las UM
se muestrearon todos los individuos con diá-
metros iguales o superiores a los 5 cm a una
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altura de 1.30 m (d), se les identificó la familia
y especie taxonómica, y se les midieron las
variables altura total, forma de copa y se detalló
la condición clasificándolos como, individuos
en buen estado, a los que no presentaron un
daño evidente por el paso del huracán, des-
copados, a los que presentaban evidencias de
haber perdido la totalidad de su copa e incli-
nados, los que poseían inclinación de su fuste
con respecto a su eje vertical original a causa
de los fuertes vientos. Adicional a esto, dentro
de la UM se determinaron las especies de los
individuos volcados que presentaron rebrotes,
y se consideraron como rebrotes aquellos tallos
emergentes desde la base de individuos daña-
dos y que poseían una altura superior a 1.30
metros, con un d mayor o igual a un centíme-
tro; y como individuos volcados aquellos que
perdieron completamente su verticalidad hasta
desraizarse.
Se determinó el grado de recuperación
de la copa luego de que los individuos fueron
descopados. Para esto, se utilizó como base la
metodología de Dawkins (1958), la cual esta-
blece las siguientes categorías:
• Perfecta, circulo perfecto, copas densas,
simétricas, desarrolladas.
• Buena, más o menos simétricas, circulo
irregular, algunas ramas ausentes.
• Tolerable, media copa, asimétrica, rala.
• Pobre, menos de media copa, muy asimé-
trica, pocas ramas con muerte regresiva
extensa.
• Muy pobre, descopado, una o pocas ramas.
Cambio de cobertura: Se realizó un
sobrevuelo a 100 m de altura con un vehículo
aéreo no tripulado modelo DJI Phantom 4 Pro,
con el cual se tomaron fotografías del área
total del estudio con un traslape del 80 % y se
creó una fotografía aérea ortorectificada. Con
la ayuda del ortomosaico y el levantamiento
topográfico obtenido durante el muestreo se
identificaron diferentes áreas, las que presen-
taban evidencia de haber sido afectadas por el
aprovechamiento forestal previo o por el paso
del huracán Otto, caminos principales, lagunas,
humedales y las zonas que conservaron la
cobertura del bosque secundario en su condi-
ción inicial.
Con la información del plan general de
manejo realizado en el bosque e informes de
corta suministrados por la Comisión de Desa-
rrollo Forestal de San Carlos (CODEFORSA)
se ubicaron los árboles extraídos y se proyec-
taron sobre el ortomosaico. Luego se georrefe-
renciaron las pistas de arrastre y se estimó el
área afectada por la corta y extracción de los
árboles. Con base en la georreferenciación de
los árboles cortados, se estimó la proyección
del área de impacto generada por la caída y
se le sumó el área afectada por la creación
de pistas de arrastre. Además, se partió de la
premisa de que la condición inicial del bosque
secundario mantenía el balance entre la caída
normal de árboles, con claros pequeños que son
rápidamente colonizados.
Se creó un archivo vectorial en formato
shape para cada una de las condiciones del
sitio de estudio, condición inicial, luego del
aprovechamiento y condición actual con efec-
tos del paso del huracán Otto. Finalmente, se
utilizó el sistema de información geográfica
y los archivos vectoriales debidamente clasi-
ficados se calculó el área para cada una de las
coberturas en las diferentes condiciones eva-
luadas y con esto se determinó la diferencia de
área para cada categoría al recibir las distintas
perturbaciones.
Comparación con un bosque primario:
La información recolectada en el muestreo fue
comparada con información de un muestreo
realizado en el 2017 en un bosque primario ubi-
cado aproximadamente a 1 000 m del área de
estudio; que sufrió el paso de un tornado local
en el 2011 y posteriormente el impacto del
huracán Otto en el 2016. En ambos casos hubo
grandes daños a la masa forestal producto de
los fuertes vientos, similares a los producidos
en el bosque secundario del estudio.
En el bosque primario se realizó, al igual
que en el bosque secundario, un muestreo
sistemático, con la apertura de un transecto
principal y otros secundarios perpendiculares
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cada 50 m, con un área total muestreada de tres
hectáreas distribuidas en 10 parcelas de medi-
ción de 20 X 150 m y la medición de variables
dasométricas en los individuos con diámetros
(d) superiores a los 10 cm. Cabe resaltar, que
debido a que el diámetro mínimo de medi-
ción fue diferente entre el bosque primario y
el secundario, se omitieron en el análisis los
individuos con d inferiores a los 10 cm, para
homogeneizar los datos de ambos bosques y
poder compararlos.
Se construyó la curva de acumulación de
especies por área para cada uno de los bosques
muestreados, además en ambos casos se cal-
culó el estimador Chao 1 propuesto por Chao
(1984), el cual está basado en la presencia de
especies raras y es representado por la siguien-
te fórmula S
est
= Sobs + F
2
/ 2G. Donde S
est
corresponde al número de especies a estimar,
S
obs
es el número de especies observadas, F
es el número de especies representadas por un
solo individuo dentro de la muestra y G es el
número de especies representadas por exacta-
mente dos individuos.
El análisis de variables dasométricas, las
presentaciones de cuadros resumen y gráficos
se realizaron con el software Microsoft® Excel
2013. El procesamiento de las imágenes aéreas
se llevó a cabo en el software Agisoft PhotoS-
can 1.4.5. La digitalización de los archivos
vectoriales y la estimación en los cambios de
área de cobertura se realizaron con el sistema
de información geográfica Qgis 3.4.8., mien-
tras que para la estimación de las curvas de
acumulación de especies se utilizó el software
EstimateS 9.1.0.
Adicional, se seleccionaron 99 subparcelas
de 100 m
2
que fueron establecidas en el mues-
treo del bosque secundario y se compararon con
99 subparcelas de 100 m
2
del bosque primario
para probar la hipótesis de la existencia de
diferencias significativas en el número de indi-
viduos, área basal y número de especies encon-
tradas entre los dos tipos de bosque. Debido a
que los datos, en el software estadístico InFos-
tat (versión 2019; Di Rienzo et al., 2016) no
cumplieron con los supuestos de normalidad
de residuos con la prueba Shapiro-Wilks, ni
con la prueba de homocedasticidad de residuos
absolutos, se aplicó estadística no paramétrica,
con la prueba de Wilcoxon (Mann-Whitney U),
con una confianza del 95 % (α = 0.05).
RESULTADOS
Estado actual del bosque: En el muestreo
del bosque secundario se registró un promedio
de 1 052 individuos por hectárea con d superior
a los 5 cm, de los cuales 731 individuos no pre-
sentan evidencia de afectación por el huracán,
214 individuos fueron descopados, mientras
que 128 quedaron inclinados, lo que representa
que un 69.5 % de los individuos se encuentra
en buen estado, un 20.3 % presentó descope
y un 12.17 % estaban inclinados. Un 2 % de
los individuos mostraron ambas condiciones
de daño, descope e inclinación. En cuanto al
área basal, se determinó que el bosque posee
un valor medio de 20.54 m
2
/ha, del cual un
21 % (4.32 m
2
/ha) es aportada por individuos
descopados y un 7.16 % (1.47 m
2
/ha) por indi-
viduos inclinados.
Se registraron un total de 171 especies dis-
tribuidas en 51 familias taxonómicas, Fabaceae
fue la que más riqueza aportó con un total de
24 especies, seguido por Sapotaceae con 15
especies, Lauraceae con 11, Rubiaceae con 8,
Annonaceae, Euphorbiaceae y Myrtaceae con 7
especies cada una, y Moraceae con 6 especies;
entre estas 8 familias mencionadas el 51 % del
total de las especies encontradas, mientras que
23 de las familias restantes solo contribuyen
con una especie cada una, lo que equivale al
13.4 % del total de familias.
En la Fig. 1 se muestra la cantidad de
especies por familia que presentaron individuos
descopados por causa del paso del huracán Otto.
En total se contabilizaron individuos dañados
pertenecientes a 35 familias y un total de 85
especies, donde la familia que más especies
afectadas presentó fue Fabaceae con 12 espe-
cies, seguido por Sapotaceae con 5 y Salica-
ceae, Myristicaceae, Malvaceae y Burseraceae
con 4 especies cada una. Sin embargo, cabe
mencionar que la especie que más individuos
descopados presentó fue Couma macrocarpa
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de la familia Euphorbiaceae, seguido por Lae-
tia procera (Salicaceae), Vochysia ferruginea
(Vochysiaceae), Casearia arborea (Salicaceae)
y Virola koschnyii (Myristicaceae); estas suman
entre todas más de un 25 % del total de los
individuos dañados por descope.
En la Fig. 2 se muestra el total de espe-
cies por familia taxonómica cuyos individuos
presentaron evidencia de haberse inclinado
como consecuencia del paso del huracán Otto.
Se registraron un total de 29 familias afecta-
das, donde nuevamente la que presentó más
especies dañadas fue Fabaceae con 7 especies,
seguido por Rubiaceae con 5, Melastomata-
ceae, Annonaceae y Sapotaceae con 4 especies
cada una. La especie que mayor cantidad
de individuos inclinados presentó fue Couma
macrocarpa, seguida por Casearia arborea,
Qualea polychroma y Ferdinandusa panamen-
sis; lo que representa un 25 % del total de los
individuos inclinados.
Recuperación del bosque: Se identifi-
caron las especies cuyos individuos volcados
produjeron rebrotes, las cuales se detallan en
la Tabla 1. Se contabilizaron un total de 136
individuos por hectárea con rebrote, distribui-
dos en 36 especies y 20 familias; la familia
Fabaceae fue la que más especies con capaci-
dad de rebrote registró con 6 especies, seguido
por Euphorbiaceae, Lauraceae, Sapotaceae y
Vochysiaceae con 3 especies cada una. Entre
estas cinco familias se acumuló el 50 % de
las especies registradas. La especie con mayor
Fig. 1. Cantidad de especies dañadas por descope de acuerdo a cada familia taxonómica en un bosque secundario de Boca
Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
Fig. 1. Number of species damaged by tree top loss according to each taxonomic family in a secondary forest of Boca
Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
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número de individuos rebrotados fue Inga
cooclensis, seguido por Cupania scrobiculata,
Alchornea latifolia y Cespedecia spathulata;
entre ellas acumulan un 37.5 % del total de
individuos con rebrote.
En la Fig. 3 se puede observar la curva de
distribución diamétrica de los individuos por
hectárea que fueron dañados por descope, así
como las curvas poblacionales de acuerdo al
grado de recuperación de los mismos luego
de que fueran dañados por el paso del huracán
Otto. El grado de recuperación se estimó basán-
dose en la forma de copa.
En la curva de individuos totales se mues-
tra con claridad que la mayor cantidad de
individuos dañados se encuentra en la cate-
goría de 10 a 20 centímetros de d y que esta
cantidad disminuye gradualmente conforme
aumenta la categoría diamétrica, lo que indica
que individuos de diámetros inferiores tienden
a quebrarse más. A partir de la clase de 40 a 50
cm de d hasta la clase máxima se presentó solo
un individuo dañado por clase. Además, si se
observan las curvas de distribución de acuerdo
a la forma de copa, se puede notar que todos
los individuos que logran reponer su copa de la
forma 3 o tolerable hasta la forma de copa 1 o
copa perfecta, pertenecen a clases diamétricas
inferiores a los 30 cm, mientras que los indivi-
duos con valores de diámetro superiores a esto
poseen copas clasificadas en la forma 4 y 5, lo
que corresponde a copas pobres y muy pobres
respectivamente. Ninguno de los individuos
con estos diámetros superiores logró recuperar
su copa hasta llegar a los valores de forma de
copa óptimos. Este comportamiento sugiere
que los individuos más jóvenes son los que
poseen una mayor capacidad de recuperación
luego de ser descopados por el viento.
Cambio de la cobertura forestal: Con la
ayuda del levantamiento forestal realizado, los
datos del inventario previo al paso del huracán
y los informes de corta del aprovechamiento
forestal, se clasificaron las áreas para cada una
de las coberturas en los tres diferentes tiempos
evaluados (Fig. 4). El área correspondiente
a caminos principales, lagunas y humedales
Fig. 2. Cantidad de especies inclinadas por el paso del huracán Otto de acuerdo a cada familia taxonómica en un bosque
secundario de Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
Fig. 2. Number of species inclined by the passage of Hurricane Otto according to each taxonomic family in a secondary
forest of Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
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se mantuvo fijo durante el tiempo de estudio.
El bosque secundario en su condición inicial
poseía un área aproximada de 20.74 ha, luego
de la ejecución del aprovechamiento forestal
producto de las labores de corta y extracción
de los árboles esa área se redujo a 19.15 ha
lo que representa una reducción del 7.63 %
de la cobertura del bosque secundario, para
posteriormente reducirse a 10.68 ha, con un
porcentaje de daño del 44.25 % que correspon-
de a un total de 8.48 ha de bosque afectadas
por el paso del huracán Otto. La reducción del
área de bosque secundario desde el momento
inicial hasta el paso del huracán fue del 59.1 %
equivalente a una afectación de 12.3 ha de la
cobertura forestal inicial.
Comparación entre tipos de bosque:
En la Fig. 5 se presentan las curvas de acu-
mulación de especies reales obtenidas en los
muestreos y las calculadas basándose en el
estimador no paramétrico Chao 1, el cual se
basa en la abundancia de individuos dentro de
cada especie y en la frecuencia con que estos
aparecen conforme se aumenta el tamaño del
área de muestreo. En este caso, se puede obser-
var que la curva del bosque secundario (BS)
sugiere la presencia de una mayor cantidad
de especies con respecto al bosque primario
(BP), tanto para los valores reales obtenidos
en los muestreos como para los calculados con
el estimador Chao 1. Además, en las curvas
estimadas se puede visualizar como estas se
intersecan una vez alcanzados los 8 000 m
2
de
área, de este punto en adelante la curva de BP
se vuelve superior a la del BS.
Al realizar la prueba de igualdad de varian-
zas de Wilcoxon (Mann-Whitney U) se deter-
minó que existe diferencia significativa entre la
cantidad de individuos (P = 0.0011; α = 0.05),
y entre la cantidad de especies encontradas
en subunidades de muestreo de 100 m
2
(P =
0.0004; α = 0.05). En ambos casos el bosque
secundario posee los valores medios más altos.
En el caso del área basal, no se muestran dife-
rencias significativas entre los dos tipos de
bosque comparados (P = 0.6951; α = 0.05).
DISCUSIÓN
Los mayores efectos observados por el
paso del huracán Otto están dados, se da en las
alteraciones en la abundancia y arquitectura de
TABLA 1. Familias taxonómicas y especies registradas
con presencia de rebrotes en un bosque secundario de
Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica
TABLE 1. Taxonomic families and registered species with
resprouting in a secondary forest of Boca Tapada, Pital,
San Carlos, Costa Rica
Familia Especie
Araliaceae
Dendropanax arboreus
Burseraceae Protium glabrum
Chrysobalanaceae Hirtella media
Combretaceae
Terminalia amazonia
Elaeocarpaceae
Sloanea tuerckheimii
Euphorbiaceae
Alchornea latifolia
Croton schiedeanus
Mabea occidentalis
Fabaceae
Dialium guianense
Dussia macroprophyllata
Enterolobium schomburgkii
Inga cocleensis
Inga thibaudiana
Vatairea erythrocarpa
Hernandiaceae
Hernandia didymantha
Humiriaceae
Vantanea occidentalis
Hypericaceae
Vismia macrophylla
Lauraceae
Licaria sarapiquensis
Nectandra umbrosa
Ocotea dendrodaphne
Malvaceae
Apeiba membranacea
Myristicaceae
Virola multiflora
Virola sebifera
Ochnaceae
Cespedesia spathulata
Olacaceae
Minquartia guianensis
Rubiaceae
Ferdinandusa panamensis
Warszewiczia coccinea
Salicaceae
Casearia arborea
Laetia procera
Sapindaceae
Cupania scrobiculata
Sapotaceae
Elaeoluma glabrescens
Pouteria campechiana
Sideroxylum contrerasii
Vochysiaceae
Qualea polychroma
Vochysia alleni
Vochysia ferruginea
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Fig. 3. Individuos por distribución diamétrica en cada una de las clases de formas de copa (Fc) en un bosque secundario de
Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
Fig. 3. Individuals by diametric distribution in each of the classes of tree top (Fc) in a secondary forest of Boca Tapada,
Pital, San Carlos, Costa Rica.
Fig. 4. Hectáreas de cobertura en el sitio de estudio. A. Condición inicial. B. Luego de la ejecución de un aprovechamiento
forestal. C. Condición actual luego del paso del huracán Otto en un bosque secundario de Boca Tapada, Pital, San Carlos,
Costa Rica.
Fig. 4. Hectares of coverage at the study site. A. Initial condition. B. After the execution of a forest logging. C. Current
condition after the Hurricane Otto in a secondary forest of Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
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los individuos arbóreos (Bellingham, Tanner, &
Healey, 1995; De Gouvenain & Silander, 2003;
Vandecar et al., 2011). Los valores de densi-
dad poblacional obtenidos durante el muestro
fueron inferiores a los mencionados en otros
bosques, como es el caso de bosques húmedos
tropicales afectados por el huracán Dean en
México, donde se presentaron entre 1 400 y
1 450 individuos por hectárea para diámetros
superiores a los 5 cm (McGroddy et al., 2013,
Pat-Aké et al., 2018). Estos valores correspon-
den a bosques maduros, por lo que es razonable
que sean superiores, ya que estos bosques son
una mezcla de especies con diferentes gra-
dos de tolerancia lumínica (Quesada-Monge,
Acosta-Vargas, Garro-Chavarría, & Castilla-
Ugalde, 2012), lo que potencia la densidad de
individuos en el sotobosque que sobrepasen el
diámetro mínimo de medición. A diferencia de
esto, el bosque evaluado en este estudio es un
bosque secundario, donde debido al bajo grado
de desarrollo del bosque la presencia de indivi-
duos de especies intolerantes a la luz es menor
(Guariguata & Ostertag, 2002). Esto sumado a
que en las áreas perturbadas el grado de distur-
bio fue alto, lo que genera una gran cantidad
de materia orgánica acumulada producto de
la defoliación, descope y desraizado de árbo-
les, así como la competencia alta y constante
generada por algunas especies de bejucos y
enredaderas que son más exitosas en colonizar
claros, como la Scleria spp. (Cyperaceae), que
impiden que le llegue la suficiente luz a indi-
viduos de especies arbóreas provenientes del
banco de semillas e inmigrantes por agentes
dispersores para que logren reclutarse en las
Fig. 5. Especies acumuladas por área, observadas y estimadas para un bosque secundario (BS) y un bosque primario (BP)
en Boca Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
Fig. 5. Cumulative species by area observed and estimated for a secondary forest (BS) and a primary forest (BP) in Boca
Tapada, Pital, San Carlos, Costa Rica.
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áreas perturbadas (Vandermeer, de la Cerda,
Boucher, Perfecto, & Ruiz, 2000; Silver, Hall,
& González, 2014).
Se debe considerar que las evaluaciones
mencionadas en la literatura fueron realizadas
en periodos menores a un año luego de suce-
dido el evento, y como lo menciona Whigham,
Olmsted, Cabrera-Cano, y Harmon (1991),
Imbert, Labbé, y Rousteau (1998), e Imbert y
Portecop (2008), hay una alta posibilidad de
mortalidad de individuos con daños severos en
los 2 años posteriores a la perturbación.
El valor de 20.3 % de árboles descopados
obtenido en el presente estudio es muy similar
con el 20.6 % encontrado por Vandecar et al.
(2011), para bosques secundarios intermedios
de la península de Yucatán. Estos valores tam-
bién son compatibles con el 22 % mencionado
por Navarro-Martínez et al. (2012) y el 18 %
descrito por Pat-Aké et al. (2018) para bosques
húmedos tropicales con sucesiones más avan-
zadas. Además, al igual que en otros estudios,
la familia Fabaceae es la que aporta la mayor
riqueza de especies y la que mayor abundan-
cia de individuos dañados posee (Haas-Ek,
Gonzáles-Valvidia, De Jong, Ochoa-Goana, &
Aryal, 2019).
Se identificó a Couma macrocarpa
(Euphorbiaceae) como la especie con mayor
abundancia de individuos dañados, esto se
puede deber a que es una especie con una den-
sidad de madera de 0.47 g/cm
3
(Zanne et al.,
2009), considerada una densidad media. Ade-
más, esta especie alcanza los niveles más altos
del dosel, y crea una copa densa con abundante
follaje y foliolos de gran tamaño. Estos aspec-
tos mencionados son claves en el aumento de
la susceptibilidad al daño por viento en una
especie (Boose, Serrano, & Foster, 2004; Webb
et al., 2013).
La familia Fabaceae ha sido ampliamen-
te documentada como forrajera por su alta
capacidad de rebrote luego de ser sometida a
fuego o daños mecánicos (Chan-Dzul, 2010;
Haas-Ek et al., 2019), lo que justifica que sea
la familia que aporta el mayor número de espe-
cies y la mayor abundancia de rebrotes dentro
del bosque. Algunos autores mencionan que
en los bosques tropicales más del 70 % de las
especies tienen la capacidad de rebrotar y que
esta característica posee gran relevancia en la
dinámica de recuperación del bosque luego
del paso de un huracán (Boucher et al., 2001;
Islebe, Torrescano-Valle, Valdez_Hernández,
Tuz-Novelo, & Weissenberger, 2009). Además,
desde el punto de vista ecológico esta fami-
lia es muy importante en la recuperación del
bosque, ya que posee una gran capacidad en la
fijación de nitrógeno (López-Pérez & Boronat-
Gil, 2016), sus flores y frutos resultan ser muy
atractivas para polinizadores y dispersores, que
aumentan la diversidad en fauna y la posibili-
dad de que estos dispersores aporten semillas
de especies provenientes de otros sitios (Meli
& Carrasco-Carballido, 2011).
Se encontró una mayor tendencia al daño
por descope e inclinación en los individuos
con d menores a los 40 cm, lo que concuer-
da con Putz y Sharitz (1991), Frangi y Lugo
(1991), y Navarro-Martínez et al. (2012) quie-
nes mencionan que en bosques secundarios o
con perturbaciones antropogénicas previas los
individuos jóvenes y de diámetros inferiores a
los 30 centímetros poseen una mayor suscep-
tibilidad a recibir un daño severo en compara-
ción con individuos de diámetros superiores.
Además, se encontró que individuos de diáme-
tros inferiores a los 30 cm poseen una mayor
capacidad de recuperación de la forma de copa
luego de haber sido descopados, debido a un
mayor potencial de rebrote presente en indivi-
duos más jóvenes (Haas-Ek et al., 2019)
Al analizar el cambio de cobertura se esti-
mó que el huracán provocó fuertes daños en
aproximadamente un 44.25 % de la cobertura
inicial, valor superior a lo mencionado por Xi
(2015) quien habla de valores de daño cercanos
al 24 % de cobertura en un bosque maduro. Sin
embargo, concuerda con Pat-Aké et al. (2018)
que obtuvo valores cercanos al 50 % para bos-
ques que fueron aprovechados previo al paso
del huracán Dean. Según Everham y Brokaw
(1996), Garrido et al. (2008), y Zeng, Peltola,
Venäläinen, y Kellomäki (2009) los bosques
intervenidos por aprovechamientos forestales
se vuelven más susceptibles al viento a causa
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de la homogeneización de la altura del dosel
y el aumento de riesgo de caída en los árboles
de borde en los claros generados (Young &
Hubbell, 1991).
Ferrando, Louman, Finegan y Guariguata
(2001) y Heinonen et al. (2009) sugieren que,
en bosques que se encuentran en zonas donde
los huracanes son frecuentes o algunos eventos
extremos que produzcan fuertes vientos; se
deben planificar los aprovechamientos fores-
tales de forma estratificada e identificar las
áreas vulnerables y buscar la concentración y
reducción de los claros producidos.
Al realizar la proyección de las curvas de
acumulación de especies, tanto real como la
calculada con el estimador Chao 1, se puede
observar que el bosque secundario evaluado
posee una mayor cantidad de especies acumu-
lada por unidad de área. Además, la prueba de
igual de varianzas de Kruskal-Wallis sugiere
que existen diferencias significativas (P =
0.0004; α = 0.05) en el número de especies
encontrado por unidad muestreal. El BS es el
que posee la mayor media de especies acumu-
ladas. Múltiples autores han encontrado en el
estudio de cronosecuencias de bosques secun-
darios que la diversidad florística aumenta en
función de la edad del bosque y el avance la
sucesión (Guariguata, Chazdon, Denslow, &
Dupuy, 1997, Ferreira, Finegan, Kanninen,
Delgado, & Segura, 2002, Vílchez, Chazdon,
& Milla, 2008). El bosque primario estudia-
do recibió dos grandes perturbaciones en un
periodo de tiempo relativamente corto (Araya-
Orozco, 2017), lo que generó grandes áreas de
claros en el bosque, colonizadas por unas pocas
especies pioneras y con la apertura del dosel
superior se da el aumento del grado lumínico
que atraviesa hasta el sotobosque (Guariguata
& Ostertag, 2002), lo que puede ocasionar
que muchas especies intolerantes a la luz sean
suprimidas por el cambio abrupto en sus con-
diciones. Estos factores contribuyeron para que
gran proporción de este bosque se encuentre en
una fase dinámica de silvigénesis que asemeja
la composición de un bosque secundario en
etapas iniciales con la consecuente baja en la
diversidad del bosque (Brokaw, 1985).
En el caso de la densidad poblacional,
existen diferencias significativas (P = 0.0011;
α = 0.05). El bosque secundario presentó la
mayor media en la densidad de especies. Este
comportamiento ya ha sido antes descrito por
(Morales-Salazar et al., 2012) quienes mencio-
naron que en bosques secundarios con trayecto-
rias de regeneración cercana a los 30 años y que
alcanzan una sucesión intermedia-avanzada en
la Península de Osa en Costa Rica, poseen una
mayor densidad poblacional con respecto a
los bosques primarios. La tendencia habitual
para los bosques secundarios húmedos, es que
en fases dinámicas la cantidad de individuos
aumente conforme aumenta la sucesión hasta
llegar a un estadio avanzado, donde la cantidad
de individuos decrece y el bosque secundario
llega a un estado homoestático de silvigéne-
sis donde asemeja al bosque no intervenido
(Guariguata et al., 1997; Ruschel, Mantovani,
Sedrez, & Onofre, 2009).
El presente trabajo demostró que un 69.5
% de la masa remanente se encuentra en
buen estado luego del paso del huracán Otto,
mientras que un 20.3 % presentó daños por
descope y un 12.7 % sufrió de inclinación sin
exposición de raíces. Las siete familias más
importantes fueron: Fabaceae con 24 especies,
Sapotaceae con 15, Lauraceae con 11, Rubia-
ceae con 8, y Annonaceae, Euphorbiaceae y
Myrtaceae con 7 especies cada una.
En el análisis de la composición florísti-
ca se encontró que la familia Fabaceae es la
que mayor riqueza de especies aporta, más
abundancia de individuos dañados posee y
la que tuvo mayor cantidad de especies con
capacidad de rebrote, Couma macrocarpa es la
especie que más se dañó a causa del efecto del
huracán y las especies con mayor número de
individuos rebrotados fueron Inga cooclensis,
Cupania scrobiculata, Alchornea latifolia y
Cespedecia spathulata.
El análisis de la masa remanente mostró
que después del aprovechamiento forestal se
redujo un 7.63 % de la cobertura forestal con
respecto a la condición inicial del bosque
secundario, mientras que el paso del hura-
cán causó un impacto del 44.5 %. Además,
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el aprovechamiento forestal en un bosque
puede aumentar el riesgo de afectación por el
paso de huracanes.
El estado actual del sitio de estudio mues-
tra que el bosque secundario posee una mayor
diversidad de especies y una mayor densidad
de individuos que el bosque primario.
Declaración: los autores declaran que
todos están de acuerdo con este artículo y que
han hecho aportes que justifican su autoría;
que no hay conflicto de interés de ningún tipo;
y que han cumplido con todos los requisitos
y procedimientos éticos y legales pertinentes
para garantizar su publicación.
AGRADECIMIENTOS
A Kurt Smack por recibirnos cómodamen-
te en las instalaciones de Laguna del Lagarto
Lodge, financiar la estadía de investigación y
permitirnos estudiar sus bosques para poder
realizar este trabajo. A Leonardo Álvarez Alca