36
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
Caracterización de los ácidos grasos y actividad antimicrobiana
del extracto en metanol de Holothuria princeps
(Holothuriida: Holothuriidae)
Yeinner Quiroz Lobo*
1
, Gilmar Santafé Patiño
1
& Jorge A. Quirós-Rodríguez
1
1. Grupo de Química de los Productos Naturales (PRONAT), Universidad de Córdoba, Cra. 6 Nº 74-103 Montería,
Colombia; yeinerquirozlobo93@gmail.com, gsantafe@correo.unicordoba.edu.co, jquiros@correo.unicordoba.edu.co
* Correspondencia
Recibido 22-IV-2020. Corregido 19-VIII-2020. Aceptado 01-X-2020.
ABSTRACT. Characterization of fatty acids and antimicrobial activity of the methanol extract of
Holothuria princeps (Holothuriida: Holothuriidae). Introduction: In recent decades, studies related to the
search and characterization of bioactive molecules in marine organisms have increased exponentially, demon-
strating the enormous wealth of secondary metabolites of diverse structural composition that cannot be found
in organisms present in the terrestrial environment. A significant number of the new marine natural compounds
discovered have contributed to solving some of the problems of humanity, mainly those related to human health.
Objective: The purpose of this research is to evaluate the bactericidal and fungicidal activities of the methano-
lic extract of sea cucumber Holothuria princeps collect from the bay of Cispatá in the Colombian Caribbean,
in addition to chemically identifying its fatty acids. Methods: A methanolic extraction was performed from
the collected biological material, by the cold maceration method. The extract obtained was fractionated using
chromatographic techniques and the fatty acids were obtained, which were derivatized and identified by means
of gas chromatography in coupling with mass spectrometry. The antibacterial and antifungal activities of the
methanolic extract of Holothuria princeps was performed through the microdilution method against reference
strains and clinical isolates. Results: We found 16 fatty acids present in Holothuria princeps according to the
analysis of their mass spectra. Antibacterial activity showed that Enterococcus faecalis was the most susceptible
to the extract at low concentrations, while Pseudomonas aeruginosa was the highest at the higher concentra-
tions. In antifungal treatment, the fungus with the highest inhibition was the clinical isolate of Candida albicans
(blood sample). Conclusions: Taking into account previous studies in the genus Holothuria, it is considered
that the environment plays a fundamental role in the presence and diversity of fatty acids. The evaluation of the
antibacterial activity against reference strains of Escherichia coli, Pseudomonas aeruginosa, Staphylococcus
aureus, Klebsiella pneumoniae and Enterococcus faecalis demonstrated the existence of a considerable effect in
the reduction of bacterial growth by the extracts applied, mainly at low concentrations (less than 1 000 ppm). On
the other hand, the antifungal activity against the reference strain of Candida albicans and the clinical isolates of
Candida albicans (blood sample) and Candida krusei (catheter sample), the extract showed that the best results
were presented at higher concentrations (above 1 500 ppm).
Key words: antibacterial; antifungic; Echinodermata; lipids; chromatography; mass Spectrometry.
Durante millones de años, la vida mari-
na ha producido una inmensa variedad de
compuestos químicos de exclusivas estruc-
turas y sofisticación (Fernández, Balmaseda,
& Regueira, 2015). Desde esta perspectiva y
teniendo en cuenta que los mares cubren la
mayor parte del planeta, la bioprospección
marina en comparación con la terrestre, puede
Quiroz Lobo, Y., Santafé Patiño, G., & Quirós-Rodríguez, J.A. (2021). Caracterización de
los ácidos grasos y actividad antimicrobiana del extracto en metanol de Holothuria
princeps (Holothuriida: Holothuriidae). Revista de Biología Tropical, 69(1), 36-44.
DOI 10.15517/rbt.v69i1.41518
ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075
DOI 10.15517/rbt.v69i1.41518
37
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
considerarse como la forma más efectiva y pro-
metedora en cuanto al posible descubrimiento
de nuevos compuestos bioactivos (Rizzo &
Lo Giudice, 2018). Los invertebrados marinos
registran una gran diversidad de metabolitos
secundarios, alrededor de 10 000 nuevos com-
puestos químicos son nombrados, estudiados y
descritos anualmente (Valdés, Pérez, & Colom,
2010; Birks, 2015; Carroll, Copp, Davis, Key-
zers, & Prinsep, 2019). En las últimas déca-
das se evidenció un continuo desarrollo de
fármacos derivados de sustancias aisladas de
organismos marinos (Sima & Vetvicka, 2011;
Piñón, García, Mendiola, Pérez, & Monzote,
2015). Un gran número de invertebrados viven
en íntima asociación con otros animales o plan-
tas o microorganismos, factor que contribuye al
incremento de una gran variedad de metaboli-
tos secundarios biológicamente activos (Rama-
sami et al., 2016).
Como parte de los invertebrados, los holo-
turoideos, son organismos que habitan todos
los ambientes marinos, algunas especies pue-
den desplegar capacidades natatorias (perma-
nentes o facultativas) en el ambiente pelágico,
mientras que otras ocupan distintos sustratos
en hábitats bentónicos (Martins, 2012). Estos
organismos, mezclan y consumen el material
orgánico de los sedimentos, permitiendo así, la
entrada del oxígeno, contribuyendo a la estruc-
turación del hábitat y el reciclaje de la mate-
ria orgánica (Schneider et al., 2011; Purcell,
Conand, Uthicke, & Byrne, 2016). A lo largo
de la historia, la pesca de holoturoideos ha sido
extensiva, debido principalmente a su amplio
uso en la medicina tradicional asiática dadas las
numerosas aplicaciones contra la hipertensión,
el asma, el reumatismo y otras lesiones (Wang
et al., 2012). Estos beneficios biomedicinales
se atribuyen a la presencia de componentes quí-
micos, como esteroles, triterpenos, sulfatos de
condroitina y glicosaminoglicanos (Baharara,
Amini, Kerachian, & Soltani, 2014).
Otros compuestos de interés sintetizados
por los pepinos de mar, son los péptidos y
los ácidos grasos. Los primeros, son impor-
tantes compuestos naturales biológicamente
activos que tienen un alto potencial de valores
nutracéuticos y medicinales debido a su amplio
espectro de bioactividades, como son las acti-
vidades antimicrobiana, antiviral, antitumoral,
antioxidante, entre otras (Chi, Cheung, Ng, &
Wong, 2015). Por su parte, los ácidos grasos se
encuentran entre los principales componentes
de las membranas celulares y son fundamenta-
les en el mantenimiento de señales nerviosas a
lo largo del sistema neuronal (Giménez, 1998).
Estos compuestos están involucrados en varias
vías bioquímicas y son una fuente importante
de energía, son componentes estructurales de
las membranas celulares e influyen en la per-
meabilidad y tráfico de compuestos celulares,
la actividad de las proteínas y las rutas de seña-
lización bioquímica (Goncalves et al., 2016).
Antes del descubrimiento y la utilización
de los antimicrobianos por parte de la sociedad,
las enfermedades infecciosas eran la principal
causa de muerte del ser humano, y continúan
siéndolo en países en vías de desarrollo (Aties,
Duret, Tabío, & Pérez, 2017). Los microorga-
nismos han desarrollado nuevas estrategias que
les proveen resistencia a la acción de fárma-
cos, por lo que existe una prioridad de salud
pública para explorar y desarrollar agentes
antimicrobianos naturales más efectivos, con
menores efectos secundarios, buena biodispo-
nibilidad y de toxicidad mínima (Pérez, Falqué,
& Dominguez, 2016). Por lo anterior, muchos
organismos marinos constituyen una potencial
fuente de antimicrobianos capaces de combatir
infecciones (Cusimano et al., 2019), en ese
sentido, los extractos de especies de pepinos
de mar, han demostrado una importante bioac-
tividad (Sellem, Brahmi, Mnasser, Rafrafi, &
Bouhaouala-Zahar, 2017).
A pesar de la gran cantidad de compues-
tos químicos aislados en las últimas décadas
a partir de pepinos de mar (Costa Leal, Puga,
Serôdio, Gomes, & Calado, 2012; Santafé,
Guzmán, & Torres, 2014; Boufridi & Quinn,
2018 ), en muchas especies como Holothuria
(Theelothuria) princeps Selenka, 1867, son
muy pocos los reportes acerca de su compo-
sición química y estudios de bioprospección.
Es por eso, que en este trabajo se identificaron
los ácidos grasos presentes en especímenes de
38
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
H. princeps recolectados en la bahía de Cispa-
tá, Colombia, mostrando los resultados encon-
trados al cuantificar la actividad antimicrobiana
de su extracto metanólico.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Los especímenes de
Holothuria princeps fueron recolectados en
el sector Banco de Arena, bahía de Cispatá
en el Caribe Colombiano (09°25’26.15” N
& 75°47’33.6” W) a profundidades menores
a 3 m. El sector se caracteriza por presentar
un sustrato arenoso y fango arenoso, lo cual
brinda disponibilidad de sustrato importante
para el establecimiento de gran variedad de
invertebrados marinos, entre los que destacan
equinodermos, moluscos, tunicados y esponjas
(Nisperuza-Pérez, Quirós-Rodríguez, & Solís-
Marín, 2019).
Los 10 ejemplares encontrados, fueron
empacados individualmente en frascos de
vidrio, con agua de mar y sal Epsom. Luego
fueron almacenados en neveras de icopor y
transportados al Laboratorio de Productos
Naturales Marinos de la Universidad de Cór-
doba, donde se fotografiaron y observaron al
estereoscopio, llevando a cabo un análisis deta-
llado de su morfología.
Identificación del material biológico:
La identificación taxonómica de la especie se
realizó teniendo en cuenta la forma y combina-
ción de los osículos calcáreos que constituyen
el endoesqueleto de los pepinos de mar. Para
esto, se realizó un corte de la piel usando una
cuchilla de disección en la región ventral,
dorsal y en los tentáculos, estos se ubicaron
en portaobjetos separados, agregando varias
gotas de hipoclorito de sodio hasta disolver la
muestra de tejido (Ríos-Jara et al., 2013), pos-
teriormente las muestras fueron observadas al
microscopio ocular Leica Dm300 a un aumento
de 10-40X. Uno de los ejemplares se deter-
minó como material de referencia, el cual fue
depositado en el Laboratorio de Zoología de la
Universidad de Córdoba (LZUC-ECH 00112).
Preparación del material biológico: De
los especímenes recolectados de H. princeps,
8 fueron cortados enteros en pequeños trozos
(350 g peso vivo) y se sometieron a maceración
en frío con Metanol en ausencia de luz por 72
horas, luego se filtró y concentró bajo el prin-
cipio de destilación a presión reducida a 48 °C,
obteniendo el extracto metanólico (2.5 g).
Fraccionamiento cromatográfico: El
extracto metanólico (1.5 g) fue sometido a
cromatografía de columna (CC) usando sistema
de elución Bencina: Acetato de Etilo (7:1), las
subfracciones obtenidas se monitorearon por
cromatografía de capa delgada (CCD), usando
patrones de ácido oleico, revelándose con luz
ultravioleta y vapores de Yodo (Pastrana, San-
tafé, & Quirós, 2016). Las subfracciones con
Rf similar al ácido oleico se reunieron y se con-
centraron a presión reducida, logrando la frac-
ción de ácidos grasos (C. Pérez et al., 2016).
Derivatización de ácidos grasos: 100 mg
de ácidos grasos se sometieron a reflujo con 5
ml de solución al 12 % de Trifluoruro de Boro
en Metanol (BF
3
/MeOH) por 3 horas a 80 °C.
Luego se verificó la esterificación por CCD
usando el mismo sistema anterior. La mezcla
de reacción se extrajo con Diclorometano y se
concentró a 38 °C (Guzmán, Quiroz, Angulo
Ortiz, Torres, & Santafé, 2014). Los ésteres
metílicos obtenidos se purificaron por CC y
posteriormente se analizaron por cromatografía
de gases acoplado a espectrometría de masas
(CG-EM) (Fuentes et al., 2013)
Identificación de los compuestos aisla-
dos: Los compuestos aislados fueron identifi-
cados a partir de los análisis de los espectros
de masas, obtenidos por impacto electrónico,
los cuales fueron estudiados, elucidados y com-
parados con los reportados en la bibliografía
especializada (Pastrana Franco, Santafé Patiño,
& Sánchez Romero, 2019).
Ensayos de la actividad antimicrobiana:
La actividad antimicrobiana de los extractos a
concentraciones entre 25 y 2 500 ppm (diluidos
39
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
en Dimetilsulfóxido al 10 %), se evaluó frente a
cepas de referencia de Escherichia coli (ATCC
25 922), Pseudomona aeruginosa (ATCC 27
852), Staphylococcus aureus (ATCC 29 213),
Klebsiella pneumoniae (ATCC 10 031), Ente-
rococcus faecalis (ATCC 29 212) y Candida
albicans (ATCC 10 231); además de aislados
clínicos de Candida albicans (Sangre) y Can-
dida krusei (Catéter). Se empleó el método
de microdilución, para lo cual se utilizaron
microplacas ELISA de 96 pozos, sobre los que
se adicionaron 50 μl de los extractos y 50 μl de
la suspensión microbiana previamente estan-
darizada. Las microplacas fueron selladas con
adhesivos e incubadas a 36 °C para bacterias
y 27 °C para hongos, durante 24 horas. Tras
la incubación, el crecimiento microbiano se
evaluó midiendo los valores de absorbancia a
630 nm en el lector de ELISA. Como control
positivo se utilizó Fluconazol a 500 ppm, para
hongos y Ciprofloxacina a 500 ppm para bac-
terias (Méndez, Angulo, & Contreras, 2016).
Se calculó el porcentaje de reducción del creci-
miento microbiano por parte del extracto y del
control positivo (% R) utilizando la ecuación
1, para determinar el grado de inhibición de los
extractos y del control positivo, donde A(CZ)
es la absorbancia del control de crecimiento,
A(M) es la absorbancia de la muestra y A(CP)
la absorbancia del control positivo (Mohamma-
di & Rohloff, 2016).
Ecuación 1: % de Reducción del crecimiento
bacteriano.
Análisis estadístico: Para la determina-
ción de la actividad antimicrobiana por el
método de microdilución, se realizó una prueba
de Shapiro-Wilk para la determinación de la
normalidad y la homogeneidad de varianza.
Además, se realizó un análisis de varianza no
paramétrico de Kruskal Wallis haciendo parti-
ción por extractos y por concentración usando
el software estadístico InfoStat versión 2018e.
RESULTADOS
Identificación de ácidos grasos: A partir
de la cromatografía de gases, y por medio del
análisis de los espectros de masas de impacto
electrónico de los compuestos encontrados, se
identificaron de 16 compuestos en la especie
Holothuria princeps, los cuales son mostrados
en la Tabla 1.
La composición de los ácidos grasos linea-
les (75 %) se encuentran en mayor proporción
que los ramificados (25 %) en la subfracción
lipídica. En cuanto a las insaturaciones, es evi-
dente la prevalencia de ácidos grasos saturados
(AGS) (68.75 %) sobre los monoinsaturados
(AGMI) (31.25 %), no se encontraron com-
puestos poliinsaturados.
Actividad antibacteriana: Las concentra-
ciones del extracto metanólico de H. princeps
más efectivas frente a cada uno de los microor-
ganismos tratados se muestran en la Tabla 2, el
porcentaje de reducción del crecimiento micro-
biano a esas concentraciones y su comparación
con el control positivo a 500 ppm se presenta
en la Fig. 1.
Todos los tratamientos bacterianos respon-
dieron distinto ante diferentes concentraciones
del extracto metanólico de ácidos grasos de
Holothuria princeps y se observó que los
resultados no siguieron un comportamiento
normalizado (Shapiro-Wilk, valor-P: 0.04144).
Se resaltan la inhibición del 67 y 56 % del cre-
cimiento de las cepas de K. pneumoniae y E.
faecalis respectivamente, por parte del extracto
a 25 ppm, así como la inhibición a 50 ppm fren-
te a E. coli en donde el efecto es casi el doble
del control positivo. En cuanto a los hongos,
se observó que, en ninguna concentración del
extracto, el porcentaje de reducción de la cepa
de referencia de C. albicans (ATCC 10 231)
supera al Fluconazol a 500 ppm; también se
evidenció que a más altas concentraciones se
presentan menores absorbancias. Además, se
pudo establecer que, en la mayoría de las con-
centraciones utilizadas, el aislado clínico de C.
albicans (sangre) fue el hongo más susceptible
al efecto del extracto.
40
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
DISCUSIÓN
Los ácidos grasos en los pepinos de mar
son componentes esenciales, responsables de la
reparación de tejidos y las propiedades de rege-
neración (Ibrahim, Wong, Mohamed, & Moha-
med, 2018). La composición de los ácidos
grasos en los pepinos de mar puede variar por
TABLA 1
Ácidos grasos identificados
TABLE 1
Identified fatty acids
No Compuesto M
+
1 Ester metílico del ácido tetradecanoico 242
2 Ester metílico del ácido 13-metiltetradecanoico 256
3 Ester metílico del ácido pentadecanoico 256
4 Ester metílico del ácido 9-Hexaddecenoico 268
5 Ester metílico del ácido hexadecanoico 270
6 Ester metílico del ácido 10-metilhexadecanoico 284
7 Ester metílico del ácido 10-heptadecenoico 282
8 Ester metílico del ácido heptadecanoico 284
9 Ester metílico del ácido 11-octadecenoico 296
10 Ester metílico del ácido octadecanoico 298
11 Ester metílico del ácido 2-undecilciclopropanopentanoico 310
12 Ester metílico del ácido nonadecanoico 312
13 Ester metílico del ácido 11-eicosenoico 324
14 Ester metílico del ácido eicosanoico 326
15 Ester metílico del ácido 2-octilciclopropanodecanoico 340
16 Ester metílico del ácido heneicosanoico 340
Fig. 1. Porcentaje de reducción del extracto y del control positivo frente a cada una de los microorganismos tratados (%
RM: es el porcentaje de reducción del crecimiento microbiano de H. princeps; % Rf: porcentaje de reducción del control
positivo a 500 ppm).
Fig. 1. Percentage reduction of the extract and positive control against each of the microorganisms treated (% RM:
percentage of reduction of the microbial growth of H. princeps; % Rf: percentage of reduction of the positive control at
500 ppm).
41
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
diferentes factores, por la disponibilidad de los
ingredientes de la dieta y las fuentes alimenti-
cias (Al Azad, Shaleh, & Siddiquee, 2017), por
la temperatura ambiente del hábitat (Taboada,
Gonzalez, & Rodriguez, 2003), e incluso por
la profundidad en la que viven, donde su sín-
tesis está relacionada con el mantenimiento de
la fluidez de la membrana a altas presiones y
bajas temperaturas (Mehmet, Sevgili, Tufan,
Emre, & Ko, 2011). A diferencia de estudios
anteriores realizados en especies del género
Holothuria, en la subfracción lipídica estudia-
da de H. princeps se encontró la prevalencia
de ácidos grasos saturados sobre los monoin-
saturados y no se evidenciaron ácidos grasos
poliinsaturados. Es de resaltar, que los com-
ponentes dominantes entre los ácidos grasos
saturados y monoinsaturados de H. princeps,
fueron el ácido hexadecanoico (palmítico) y el
ácido 11-eicosenoico respectivamente, lo que
coincide con otras especies de pepinos de mar
(Bordbar, Anwar, & Saari, 2011).
Investigaciones recientes, demuestran que
productos naturales extraídos de pepinos de
mar como saponinas, triterpenos y ácidos gra-
sos, han sido probados en varios estudios como
posibles agentes antimicrobianos (Nazemi et
al., 2020). En este trabajo se evidenció una
disminución del crecimiento bacteriano a con-
centraciones bajas del extracto, siendo el efecto
en algunos casos, mayor que el mostrado por
la Ciprofloxacina a 500 ppm, resultados que
coinciden con extractos orgánicos de otras
especies del género, como H. parva (Ebrahimi
et al., 2018), H. scabra, H. leucospilota y H.
atra (Abdallah & Ibrahim, 2013). Sin embar-
go, en el extracto metanólico de H. princeps,
Enterococcus faecalis y Pseudomonas aeru-
ginosa fueron las bacterias más susceptibles,
lo que contrasta con los resultados obtenidos
por (Mashjoor & Yousefzadi, 2016), donde la
inhibición de estas bacterias fue mínima.
En estudios previos llevados a cabo con
otras especies de Holothurios (Ismail et al.,
2008; Santafé, Guzmán, & Torres, 2014; Santos
et al., 2016), se ha evidenciado que los extrac-
tos orgánicos poseen actividad fungicida contra
ciertas cepas de hongos. En este sentido, el
extracto metanólico de H. princeps logró redu-
cir el crecimiento de los hongos C. albicans
(ATCC 10 231), C. albicans (muestra de san-
gre) y C. krusei (muestra de catéter), principal-
mente a las concentraciones más altas (mayores
a 1 500 ppm), lo que sugiere la presencia de
compuestos antifúngicos dentro del extracto.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflic-to de interés de
TABLA 2
Concentración más efectiva del extracto en metanol de H. princeps frente a cada uno de los microorganismos utilizados
TABLE 2
Most effective concentration of methanolic extract of H. princeps against each of the microorganisms used
Microrganismo Concentración (ppm)
Absorbancia
M C Cf
K. pneumoniae
25 0.44 1.34 0.09
E. faecalis
25 0.63 1.44 0.24
E. coli
50 0.54 0.94 0.71
P. aeruginosa
750 0.62 1.18 0.10
S. aureus
750 0.49 0.87 0.20
C. krusei (catéter)
1 750 0.55 1.21 0.57
C. albicans (sangre)
2 250 0.60 1.26 0.71
C. albicans ATCC 10231
2 250 0.70 1.04 0.64
M: absorbancias de las muestras, C: absorbancias del control de crecimiento y Cf: absorbancias del control positivo.
42
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y pro-cedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo do-cumento
legal firmado se encuentra en los archivos
de la revista.
RESUMEN
Introducción: En las últimas décadas los estudios
relacionados con la búsqueda y caracterización de molé-
culas bioactivas en organismos marinos han aumentado
de una manera exponencial, lo que demuestra la enorme
riqueza de metabolitos secundarios de diversa composición
estructural que no pueden ser encontrados en organismos
presentes en el medio terrestre. Estas nuevas moléculas
halladas poseen numerosas actividades biológicas que ayu-
dan a resolver muchos problemas que ha tenido el hombre
a lo largo de su existencia, lo que las convierte en produc-
tos de gran importancia para la humanidad. Objetivo: El
propósito de este estudio es la identificación de los ácidos
grasos presentes en el pepino de mar Holothuria princeps
recolectado en costas del Caribe colombiano, además del
análisis de las actividades antibacterianas y antifúngicas de
su extracto metanólico frente a cepas de referencia y aisla-
dos clínicos. Métodos: Del material biológico recolectado
se realizó una extracción metanólica usando el método
de maceración en frío. El extracto obtenido se fraccionó
usando cromatografía en columna y se lograron obtener
los ácidos grasos, los cuales fueron derivatizados e iden-
tificados por medio de cromatografía de gases en acople
con espectrometría de masas. La actividad antibacteriana y
antifúngica del extracto metanólico de Holothuria princeps
se realizó a través del método de microdilución. Resulta-
dos: Los resultados arrojaron la identificación de 16 ácidos
grasos presentes en Holothuria princeps de acuerdo con el
análisis de sus espectros de masas. La actividad antibacte-
riana mostró que Enterococcus faecalis fue la bacteria más
susceptible al efecto del extracto a bajas concentraciones,
mientras que a las más altas lo fue Pseudomonas aerugino-
sa. A nivel general en el tratamiento antifúngico, el hongo
que presentó una mayor inhibición fue el aislado clínico
de Candida albicans (muestra de sangre). Conclusiones:
Teniendo en cuenta estudios previos en organismos del
mismo género, se puede considerar en cuanto a los ácidos
grasos identificados, que el entorno juega un papel funda-
mental en la presencia y composición de estos compuestos.
La evaluación de la actividad antibacteriana contra cepas
de referencia de Escherichia coli, Pseudomonas aerugi-
nosa, Staphylococcus aureus, Klebsiella pneumoniae y
Enterococcus faecalis, demostró la existencia de un efecto
considerable en la reducción del crecimiento bacteriano
por parte de los extractos utilizados, principalmente a
bajas concentraciones (menos de 1 000 ppm). En cuanto
a la actividad antifúngica frente a la cepa de referencia
de Candida albicans y a los aislados clínicos de Candida
albicans (muestra de sangre) y Candida krusei (muestra
de catéter), el extracto mostró que los mejores resultados
se presentaron concentraciones por encima de 1 500 ppm.
Palabras clave: antibacteriano; antifúngico; equinoder-
mos; lípidos; cromatografía; espectrometría de masas.
REFERENCIAS
Abdallah, H., & Ibrahim, H. (2013). Antibacterial caro-
tenoids of three Holothuria species in Hurghada,
Egypt. The Egyptian Journal of Aquatic Research,
38(3), 185-194.
Al Azad, S., Shaleh, M., & Siddiquee, S. (2017). Com-
parison of Fatty Acid and Proximate Composition
between Holothuria edulis and Holothuria scabra
Collected from Coastal Water of Sabah , Malaysia.
Advances in Bioscence and Biotechnology, 8, 91-103.
Aties, L., Duret, Y., Tabío, M., & Pérez, S. (2017). Los
enzibióticos como alternativa terapéutica contra las
enfermedades bacterianas The enzybiotics as thera-
peutic alternative against bacterial diseases. Medisan,
21(10), 3077-3083.
Baharara, J., Amini, E., Kerachian, M.A., & Soltani, M.
(2014). The osteogenic differentiation stimulating
activity of Sea cucumber methanolic crude extraction
on rat bone marrow mesenchymal stem cells. Iranian
Journal of Basic Medical Sciences, 17(8), 626-631.
Birks, H. (2015). Biodiversity, Livelihood and Climate
Change in the Himalayas. In P. Jha, K. Shrestha, R.
Chaudhary, & B. Shrestha (Eds.), Proceedings of
International Conference on Biodiversity , Livelihood
and Climate Change in the Himalayas (pp. 1-39).
Kirtipur, Nepal: Mass Printers.
Bordbar, S., Anwar, F., & Saari, N. (2011). High-Value
Components and Bioactives from Sea Cucumbers
for Functional Foods- A Review. Marine Drugs, 9,
1761-1805.
Boufridi, A., & Quinn, R.J. (2018). Harnessing the Proper-
ties of Natural Products. Revisión Anual de Farmaco-
logía y Toxicología, 58, 451-470.
Chi, R., Cheung, F., Ng, T.B., & Wong, J.H. (2015). Marine
Peptides: Bioactivities and Applications. Marine Bio-
technology, 13(7), 4006-4043.
Costa Leal, M., Puga, J., Serôdio, J., Gomes, N., & Calado,
R. (2012). Trends in the discovery of new marine
natural products from invertebrates over the last two
decades - where and what are we bioprospecting?
PLoS ONE, 7(1), 1-15.
Cusimano, M.G., Spinello, A., Barone, G., Schillaci, D.,
Cascioferro, S., Magistrato, A., … Vitale, M. (2019).
43
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
A Synthetic Derivative of Antimicrobial Peptide
Holothuroidin 2 from Mediterranean Sea Cucumber
(Holothuria tubulosa) in the Control of Listeria
monocytogenes. Marine Drugs, 17(3), 1-11.
Ebrahimi, H., Vazirizadeh, A., Nabipour, I., Najafi, A.,
Tajbakhsh, S., & Nafisi Bahabadi, M. (2018). In vitro
study of antibacterial activities of ethanol , methanol
and acetone extracts from sea cucumber Holothu-
ria parva. Iranian Journal of Fisheries Sciences,
17(3), 542-551.
Fernández, M., Balmaseda, I., & Regueira, S. (2015).
Bioactivos marinos en el tratamiento del cáncer.
Revista Electronica Dr. Zolio E. Marinello Vidaurre-
ta, 40(7), 1-9.
Fuentes, E., Rodríguez-Pérez, W., Guzmán, L., Alarcón,
M., Navarrete, S., Forero-doria, O., & Palomo, I.
(2013). Mauritia flexuosa Presents In Vitro and
In Vivo Antiplatelet and Antithrombotic Activities.
Evidence-Based Complementary and Alternative
Medicine, 2013, 1-11.
Giménez, C. (1998). Composición y estructura de la
membrana neuronal : bases moleculares de su fisio-
logía y su patología. Revista de Neurología, 26(150),
232-239.
Goncalves, A.M.M., Mesquita, A.F., Verdelhos, T., Cout-
inho, J.A.P., Marques, J.C., & Goncalves, F. (2016).
Fatty acids’ profiles as indicators of stress induced
by of a common herbicide on two marine bivalves
species: Cerastoderma edule (Linnaeus , 1758) and
Scrobicularia plana (da Costa , 1778). Ecological
Indicators, 63(1), 657-672.
Guzmán, M., Quiroz, J., Angulo Ortiz, A., Torres, O., &
Santafé, G.G. (2014). Bioprospección e identifica-
ción de los ácidos grasos del pepino de mar Holothu-
ria floridana. Evodia, 1(1), 39-46.
Ibrahim, N.I., Wong, S.K., Mohamed, I.N., & Mohamed,
N. (2018). Wound Healing Properties of Selected
Natural Products. International Journal of Environ-
mental Research and Public Health, 15(11), 2360.
Ismail, H., Lemriss, S., Ben Aoun, Z., Mhadhebi, L.,
Dellai, A., Kacem, Y., … Bouraoui, A. (2008). Anti-
fungal activity of aqueous and methanolic extracts
from the Mediterranean sea cucumber, Holothuria
polii. Journal de Mycologie Medicale, 18(1), 23-26.
Martins, L. (2012). Estudo Taxonômico dos Holothuroidea
( Echinodermata ) de águas rasas da costa Brasilei-
ra. Salvador, Brasil: Universidade Federal da Bahia.
Mashjoor, S., & Yousefzadi, M. (2016). Holothurians anti-
fungal and antibacterial activity to human pathogens
in the Persian Gulf. Journal de Mycologie Medicale,
27(1), 46-56.
Mehmet, A., Sevgili, H., Tufan, B., Emre, Y., & Ko, S.
(2011). Proximate composition and fatty acid profile
of three different fresh and dried commercial sea
cucumbers from Turkey. International Journal of
Food Science & Technology, 46, 500-508.
Méndez, N., Angulo, A., & Contreras, O. (2016). Acti-
vidad antibacteriana in vitro de Curcuma longa
(Zingiberaceae) frente a bacterias nosocomiales en
Montería, Colombia. Revista de Biología Tropical,
64(3), 1201-1208.
Mohammadi, M., & Rohloff, J. (2016). Antibiofilm activity
of essential oils and plant extracts against Staphylo-
coccus aureus and Escherichia coli biofilms. Food
Control, 61, 156-164.
Nazemi, M., Moradi, Y., Mortazavi, M.S., Mohebbi Nozar,
S.L., Karimzadeh, R., & Ghaffari, H. (2020). Iso-
lation and identification of antibacterial compound
from common name Holothuria leucospilota in the
Persian Gulf. Iranian Journal of Fisheries Sciences,
19(5), 2493-2500.
Nisperuza-Pérez, C., Quirós-Rodríguez, J., & Solís-Marín,
F.A. (2019). Primeros registros e intervalos de dis-
tribución de Holothuria (Theelothuria) princeps
Selenka , 1867 (Echinodermata : Holothuroidea :
Holothuriidae ) en el golfo de Morrosquillo , Caribe
Colombiano. Revista de Biología Marina y Oceano-
grafía, 54(1), 139-143.
Pastrana Franco, O., Santafé Patiño, G., & Sánchez Rome-
ro, E. (2019). Perfil lipídico y ensayos de las activi-
dades antioxidante , insecticida y antialimentaria de
la esponja marina Iotrochota birotulata (Iotrochoti-
dae: Demospongiae ). Revista de Biología Tropical,
67, 213-223.
Pastrana, O., Santafé, G., & Quirós, J. (2016). Actividad
antioxidante del erizo de mar Mellita quinquies-
perforata (Leske) e identificación de sus compues-
tos lipídicos mayoritarios. Actualidades Biológicas,
38(104), 15-22.
Pérez, C., Santafé, G., Torres, M., Torres, O., Montaño, M.,
& Robledo, S. (2016). Composición lipídica y eva-
luación de las actividades antioxidante y leishmanici-
da del basidiomiceto Ganoderma sp . leishmanicidal
activities of the basidiomycete Ganoderma sp. Revis-
ta Cubana de Plantas Medicinales, 21(3), 318-331.
Pérez, M.J., Falqué, E., & Dominguez, H. (2016). Antimi-
crobial Action of Compounds from Marine Seaweed.
Marine Drugs, 14(3), 1-38.
Piñón, A., García, M., Mendiola, J., Pérez, A., & Monzote,
L. (2015). Evaluación in vitro de extractos de inver-
tebrados marinos frente a Leishmania amazonensis.
Revista Cubana de Medicina Tropical, 67(3), 1-8.
Purcell, S.W., Conand, C., Uthicke, S., & Byrne, M.
(2016). Ecological roles of exploited sea cucumbers.
Oceanografía y Biología Marina: Una Revisión
Anual, 54, 367-386.
44
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 36-44, March 2021
Ramasami, P., Gupta, M., Sabina, B., Laulloo, J., Li, H.,
& Wah, K. (2016). Crystallizing Ideas - The Role of
Chemistry. New York, USA: Springer.
Ríos-Jara, E., Galván-Villa, C.M., Rodríguez-Zaragoza,
F.A., López-Uriarte, E., Bastida-Izaguirre, D., &
Solís-Marin, F. (2013). Los equinodermos (Echino-
dermata) de bahía Chamela, Jalisco, México. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 84(1), 263-279.
Rizzo, C., & Lo Giudice, A. (2018). Marine Invertebrates :
Underexplored Sources of Bacteria Producing Bio-
logically Active Molecules. Diversity, 52(10), 1-36.
Santafé, G., Guzmán, M., & Torres, O. (2014). Triterpenos
holostánicos con actividad antifúngica obtenidos del
pepino de mar Holothuria floridana, recolectado en
la bahía de cispatá, Córdoba-Colombia. Información
Tecnológica, 25(2), 87-92.
Santos, R., Dias, S., Pinteus, S., Silva, J., Alves, C.,
Tecelao, C., … Pombo, A. (2016). Sea cucumber
Holothuria forskali , a new resource for aquaculture?
Reproductive biology and nutraceutical approach.
Aquaculture Research, 47(7), 2307-2323.
Schneider, K., Silverman, J., Woolsey, E., Eriksson, H.,
Byrne, M., & Caldeira, K. (2011). Potential influence
of sea cucumbers on coral reef CaCO3 budget: A
case study at One Tree Reef. Journal of Geophysical
Research: Biogeosciences, 116(4), 2-7.
Sellem, F., Brahmi, Z., Mnasser, H., Rafrafi, S., & Bou-
haouala-Zahar, B. (2017). Antimicrobial activities
of coelomic fluid and body wall extracts of the
edible Mediterranean sea cucumber Holothuria tubu-
losa Gmelin, 1790. Cahiers de Biologie Marine,
58(2), 181-188.
Sima, P., & Vetvicka, V. (2011). Bioactive substances with
anti-neoplastic efficacy from marine invertebrates:
Porifera and Coelenterata. World Journal of Clinical
Oncology, 2(11), 355-361.
Taboada, M.C., Gonzalez, M., & Rodriguez, E. (2003).
Value and effects on digestive enzymes and serum
lipids of the marine invertebrate Holothuria forskali.
Nutrition Research, 23, 1661-1670.
Valdés, O., Pérez, R., & Colom, Y. (2010). Actividad
antitumoral de los organismos marinos. Revis-
ta Electrónica de la Agencia de Medio Ambiente,
19(1), 1683-8904.
Wang, Y., Su, W., Zhang, C., Xue, C., Chang, Y., Wu,
X., … Wang, J. (2012). Protective effect of sea
cucumber (Acaudina molpadioides) fucoidan against
ethanol-induced gastric damage. Food Chemistry,
133(4), 1414-1419.