77
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
Áreas en riesgo de invasión por Procambarus clarkii
(Decapoda: Cambaridae) un cangrejo de río introducido en Colombia
Rosa F. Camacho-Portocarrero
1
, Irene Duarte-Gándica
1,2
& Mariano Altamiranda-Saavedra
3
*
1. Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío Armenia, Quindío Colombia;
rfcamachop@uqvirtual.edu.co
2. Escuela de Investigación en Biomatemáticas, Universidad del Quindío, Armenia, Quindío, Colombia;
iduarte@uniquindio.edu.co
3. Grupo de Investigación Bioforense, Facultad de Derecho y Ciencias Forenses, Tecnológico de Antioquia Institución
Universitaria, Medellín, Colombia; maltamiranda2@gmail.com
* Correspondencia
Recibido 21-IV-2020. Corregido 12-X-2020. Aceptado 21-X-2020.
ABSTRACT. Areas at risk of invasion by Procambarus clarkii (Decapoda: Cambaridae) a crayfish intro-
duced in Colombia. Introduction: Biological invasions are a major threat to biodiversity and ecosystems, with
current and potential impacts on public health and conservation. Procambarus clarkii is a decapod crustacean,
native to the Southern United States and Northeastern Mexico, which may adapt to different environmental
conditions due to its ecological plasticity. Objective: The existing fundamental ecological niche of Procambarus
clarkii was characterized in order to predict areas with environmental suitability for the potential establishment
of the species in South America and Colombia. Methods: We used models of calibrated ecological niches in the
native area, elaborated with the Maxent algorithm, based on occurrence data extracted from GBIF and hydrocli-
matic variables of aquatic ecosystems at a resolution of 1 km
2
. Results: The model indicated a wide geographic
area for invasion potential in South America, predicting environmentally suitable areas for the presence and
expansion towards Colombia, Venezuela, Peru, Ecuador, Brazil, Guyana, Surinam, Bolivia, Uruguay, Argentina,
Paraguay and Chile. In Colombia, suitable areas predicted by the model are located mainly in the North and
East of the country, spanning a diversity of ecosystems, such as tropical forests, basal forests, riparian forests
and savannas. The species has a high possibility of expanding into low latitude distribution areas, occupying
areas towards the Northern part of the Colombian Caribbean region, in the departments of Magdalena, Cesar,
Cordoba and Atlántico. Suitability areas environmental were also predicted in Eastern Colombia, towards the
extension of the Eastern plain of the Orinoquia, a low altitude region in Arauca, Casanare, Meta and Vichada.
Conclusion: This study applies ecological niche models, which may be of interest in the planning of strategies or
the creation of management plans, such as early warning systems that prevent the establishment of this species.
Key words: red swamp crayfish; management exotic species; ecological niche; potential distribution.
Las especies invasoras representan un
agente significativo de cambio global (Vitou-
sek, D’Antonio, Lloyd, & Westbrooks, 1996)
con implicaciones económicas y ambienta-
les potencialmente graves, generando efectos
negativos en la agricultura, la salud pública, el
transporte y la conservación (Pimentel, Lach,
Zuniga, & Morrison 2000; Sousa, Morais,
Dias, & Antunes, 2011). Después de la destruc-
ción de hábitat, la invasión de especies exóticas
es el segundo factor asociado a la extinción
de especies en el mundo (Everett, 2000).
Camacho-Portocarrero, R.F., Duarte-Gándica, I., & Altamiranda-Saavedra, M. (2021).
Áreas en riesgo de invasión por Procambarus clarkii (Decapoda: Cambaridae) un
cangrejo de río introducido en Colombia. Revista de Biología Tropical, 69(1), 77-89.
DOI 10.15517/rbt.v69i1.41493
ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075
DOI 10.15517/rbt.v69i1.41493
78
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
De hecho, como las especies invasoras se
extienden a hábitats naturales, pueden afectar
áreas amplias, por lo que, la capacidad de
predecir y anticipar su potencial de dispersión
geográfica es indispensable para diseñar pro-
gramas de control preventivos (Simberloff,
Parker, & Windle, 2005). Dada la importancia
de comprender las complejidades de las diná-
micas de invasión en aplicaciones reales, se
necesita de nuevas metodologías para predecir
las invasiones de especies (Sakai et al., 2001;
Gallien, Münkemüller, Albert, Boulangeat,
& Thuiller, 2010). Recientemente, el marco
predictivo que se ha aplicado en materia de
especies invasoras, son los modelos de nicho
ecológico (MNE) (Peterson, 2003). El enfoque
de estos modelos permite a los investigadores
caracterizar regiones en las que encuentran los
requerimientos para la presencia de las especies
(Peterson et al., 2011).
El uso de modelos correlativos para esti-
mar la distribución de especies es cada vez
más factible, en parte, debido al aumento en la
disponibilidad de datos climáticos y ambien-
tales de alta resolución y los avances en los
métodos de modelado. Estos modelos identi-
fican relaciones estadísticas entre ubicaciones
de presencia de especies y un conjunto de
predictores ambientales en el espacio geográfi-
co, que luego se utilizan para identificar otras
áreas con condiciones ambientales similares
haciendo estimaciones de idoneidad relativa
(Elith, 2013). La simplicidad de la entrada de
datos hace que los modelos correlativos sean
particularmente atractivos para estimar hábitats
idóneos para especies invasoras. Sin embargo,
la extrapolación de las predicciones a nuevas
áreas que son de interés, en la mayoría de
aplicaciones a especies invasores, requiere de
precaución en parte por los efectos geográficos
o acceso a todo el conjunto de condiciones que
la especie puede tolerar, a la sensibilidad de la
información con la que se cuenta y la capacidad
de dispersión o de acceso a las condiciones de
nicho (Thuiller et al., 2005; Elith, 2013).
Para el presente estudio, se consideró como
organismo modelo, el cangrejo de río Pro-
cambarus clarkii (Girard, 1852), una especie
invasora, originaria del noreste de México
y centro-sur de los Estados Unidos (Hobbs,
1972). Esta especie, se ha establecido en casi
todos los continentes por vía antrópica, excep-
to en la Antártida y Australia (Huner, 1977;
Huner & Avault, 1979), como una especie de
importancia económica para la acuicultura y
comercio ornamental (Barbaresi, Santini, Tri-
carico, & Gherardi, 2004). Pero una vez que
ha sido introducida naturalmente, se descarta
una vía de dispersión natural contigua en los
ríos. Análisis genéticos han revelado eviden-
cia de múltiples introducciones mediadas por
humanos en China en la cuenca del río Pearl
y cuencas hídricas adyacentes. Las actividades
como el transporte comercial fueron proba-
blemente las responsables de la dispersión a
larga distancia de P. clarkii (Huang, Tang, Cai,
Lin, & Wu, 2017).
Esta especie posee estrategia r, lo que le
ha merecido ser considerada como una de las
especies con mayor plasticidad ecológica entre
los decápodos (Campos, 2005). Es responsable
de grandes modificaciones en ambientes inva-
didos, causando daños ecológicos y económi-
cos considerables. En el 2017, la producción
de P. clarkii superó el millón de toneladas para
un impacto económico total de más de 38.6 mil
millones de dólares en China (Yi et al., 2018).
Esta especie tiene amplia tolerancia ambiental
a una variedad de condiciones ambientales,
incluida la mala calidad del agua, las fluctua-
ciones de temperatura y las bajas concentracio-
nes de oxígeno. La rápida tasa de crecimiento
poblacional, cuidado parental y competitividad
por recursos, causa fuertes presiones sobre los
ecosistemas (Gherardi & Acquistapace, 2007).
La excavación de madrigueras en épocas de
mudas y posturas, provoca daños en diques,
represas y en actividades agrícolas de áreas
inundadas como plantaciones de arroz (Barba-
resi et al., 2004). Los impactos documentados
se centran en los efectos de disminución de
macrófitas y depredación directa de huevos,
larvas, juveniles o adultos en varias espe-
cies (anfibios, moluscos y macroinvertebrados)
mostrando como esta pérdida de biodiversidad
conduce a un desequilibrio de la dinámica de
79
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
la red trófica en ecosistemas invadidos (Cruz
& Rebelo, 2005; Souty-Grosset et al., 2016).
Además P. clarkii es vector del hongo Apha-
nomyces astaci y propaga enfermedades a una
parte de la fauna nativa como ha ocurrido con
Austropotamobius pallipes (Aquiloni, Martin,
Gherardi, & Diéguez-Uribeondo, 2011). Por lo
tanto, el manejo oportuno de la invasión de esta
especie es necesario para mitigar los posibles
impactos negativos ya mencionados.
Diversas investigaciones sobre P. clar-
kii, a nivel mundial y de Suramérica se han
enfocado en investigar aspectos biológicos,
reproductivos, morfológicos, fisiológicos,
genéticos y ecológicos de la especie, que
influyen en la dinámica de invasión, (Rome-
ro-Trigueros, 1998; Torres & Álvarez, 2012;
Loureiro, Anastácio, Araujo, Souty-Grosset,
& Almerão, 2015; Pedroza-Martínez, 2017;
Loureiro, Anastácio, Bueno, & Araujo, 2018;
Gál et al., 2018; Pachón & Valderrama, 2018).
A excepción de un estudio de conservadurismo
de nicho de la especie, realizado por Palaoro,
Dalosto, Costa, & Santos, (2013) en el que
comunica que P. clarkii conserva su nicho en
las regiones invadidas y potenciales a invasión
en áreas grandes de Suramérica aparentemen-
te adecuadas, principalmente en: Argentina,
Chile, Paraguay, Uruguay y sureste de Brasil.
Franco (2014), realizó un estudio de morfome-
tría, distribución actual y potencial en el norte
de México, en el que los resultados mostraron
que la especie actualmente se distribuye en 12
regiones hidrológicas del norte de México, a
través de diversos cuerpos de agua dulce, entre
ellos: ríos, arroyos, canales de riego, estanques
y represas.
Para Suramérica, se introdujo en la región
costera de Taura en Ecuador, en el período
1986-1988 con fines de acuicultura (Mora,
Uyuguari, & Osorio, 2004). Se inició un pro-
yecto de “cultivo mixto” en Guayaquil, similar
a Luisiana (EE. UU), donde se cultivaba P.
clarkii en rotación con arroz (Chien & Avault,
1983; Halwart & Gupta, 2004). Sin embargo, el
proyecto fue abandonado porque la producción
de P. clarkii no era rentable. La especie proba-
blemente escapó cuando vendedores locales la
llevaron a Imbabura, o quizás fue introducida
intencionalmente como fuente de alimento
(Mora et al., 2004). Rodríguez y Suárez (2001)
registran la introducción de la especie en Vene-
zuela, especialmente con fines ornamentales.
Magalhães et al., (2005) expresaron que P.
clarkii se había vendido en tiendas de acuarios
desde 1985, lo que sugiere que el comercio
de mascotas podría ser el principal vector de
introducción en Brasil, pero no realizaron una
investigación sistemática. En otras regiones del
continente americano, se reconoce la presencia
en México, Chile, Belice, Costa Rica, Repú-
blica Dominicana, Nicaragua y Guatemala,
pero no hay reportes de información sobre las
vías de introducción e historias de invasión
(Crandall, 2010). En la actualidad se conoce de
poblaciones establecidas en Ecuador, Brasil y
Colombia (Pedroza-Martinez, 2017; Riascos et
al., 2018; Loureiro et al., 2018).
De acuerdo a los registros, en Colombia
fue introducida en 1985 desde EE. UU, como
especie experimental para fines comerciales en
el Valle del Cauca (Gutiérrez, Lasso, Baptiste,
Sánchez-Duarte, & Díaz, 2012). Sin embargo,
en 1988 después de presentarse una fuga acci-
dental de individuos, estos se dispersaron por
medios naturales en el municipio de Palmira
y luego por vía antrópica, en Santiago de Cali,
Jamundí, Yotoco, Guacarí y Buga drenados
por el río Cauca (Flórez-Brand & Espinoza-
Beltrán, 2011; Gómez, 2014). En el 2004 ya se
registraba para la sabana de Bogotá (Campos,
2005) y desde el 2008 en la laguna Fúquene y
el área de influencia del río Suárez (Gutiérrez
et al., 2012, Pachón & Valderrama, 2018).
Arias-Pineda (2012, 2018) da a conocer regis-
tros de la expansión de P. clarkii para Bogotá
relacionado con actividades humanas en cinco
localidades, entre ellas los humedales Juan
Amarillo y Jaboque por liberación accidental.
Flórez-Brand y Espinoza-Beltrán (2011),
mencionan que el avance de dispersión de
la especie es preocupante, porque ocurre de
manera acelerada (mediada por humanos,
incluido el transporte intencional o no inten-
cional, combinado a su expansión natural). Se
resalta los daños causados, por la construcción
80
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
de madrigueras en los diques de contención en
las orillas del río cauca y el establecimiento en
zonas de cultivos, afectando de gran manera la
producción agrícola, como lo señala Loureiro
et al., 2015. El presente estudio, es de los pri-
meros que planea detectar áreas potencialmente
idóneas para la especie P. clarkii en Colombia,
usando como herramienta los modelos de nicho
ecológico. El objetivo fue caracterizar el nicho
ecológico fundamental existente de P. clarkii
con preguntas como ¿Cuáles son las áreas con
idoneidad ambiental potencial para ser invadi-
das por P. clarkii en Suramerica y Colombia?,
en conjunto con las variables ambientales aso-
ciadas a su distribución potencial y así detectar
áreas vulnerables de invasión. Esta informa-
ción puede constituir la base para el diseño de
estrategias en programas de control preventivo
o sistemas de alerta temprana que eviten el
posible establecimiento de esta especie.
MATERIALES Y MÉTODOS
Registros de presencias: Los registros
de presencia se obtuvieron del portal de libre
acceso a nivel global (GBIF: www.gbif.org).
Los datos se verificaron cuidadosamente para
detectar repeticiones y posibles errores en la
información de ubicación. Se seleccionaron
los registros de la especie de donde es nativa e
invasora, eliminando los duplicados y definien-
do únicamente los rangos nativos propuestos
por Torres y Álvarez (2012). Luego, un polí-
gono (Shapefile) del área nativa de la especie,
fue utilizado como mascara para eliminar las
presencias que estuvieron por fuera del rango
nativo, para esto se utilizó la herramienta Arc-
GIS 10.3 (ESRI Corporation, Redlands, CA),
se creó una base de datos que quedó reducida a
614 registros que constituyeron las muestras de
presencias para realizar el modelo.
Datos ambientales: Se utilizaron las 19
variables hidroclimáticas (Freshwater envi-
ronmental variables) disponibles de EarthEnv
versión 1.0 (Domisch, Amatulli, & Jetz, 2015).
Este conjunto de datos se creó siguiendo el
marco “bioclim” (consultar http://worldclim.
org/bioclim para más detalles), utilizando
métricas como la temperatura upstream (pro-
medio o promedio ponderado) y la precipi-
tación upstream (suma o suma ponderada)
(Domisch et al., 2015). Estas capas son espa-
cialmente continuas, casi globales y específicas
de agua dulce, cada una de las subcuencas de
las celdas de la cuadrícula se encuentran a lo
largo de la red fluvial HydroSHEDS a un tama-
ño de resolución de celda de 30 arco-segundos
(~1 km en el Ecuador) en el sistema de coor-
denadas WGS84. Se descargaron utilizando el
formato netCDF-4 y se procesaron usando el
software R (Development Core Team, 2014).
Región de calibración del modelo (M):
La selección del área de calibración constituye
un elemento clave en el desarrollo de modelos
de nichos ecológicos, que corresponde a un
área hipotética que ha sido accesible para la
especie (M) (Barve et al., 2011). Definimos
esta área como la capacidad de dispersión
natural de la especie, reportada en literatura
(17 km) (Gherardi & Barbaresi, 2000). A partir
de esta información, usamos esta distancia
para generar buffers de 17 km alrededor de los
puntos de presencia conocidos de la especie,
utilizando ArcGIS 10.3. (Apéndice Digital 1).
Cortamos las capas hidroclimáticas como área
de calibración o el M.
Proceso de selección de variables: Se
evaluó el grado de correlación de las variables,
a través de una matriz de correlación de Pear-
son, utilizando el programa ArcGIS 10.3. Se
eliminaron aquellas variables que presentaron
una correlación (r > 0.80), y generamos un
conjunto de variables para modelar el nicho
ecológico de la especie. Si se correlacionaban
dos variables (R ≥ 0.8), se prefería una variable
con mayor sentido biológico según lo reportado
en literatura y que contribuyera mayormente al
modelo sobre la otra. El grado de contribución
individual de las variables al modelo, se evaluó
mediante el análisis de Jackknife en el progra-
ma Maxent utilizando todas las 19 variables.
El conjunto de variables seleccionadas bajo los
81
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
criterios anteriormente mencionados se descri-
be en el (Apéndice Digital 2).
Selección de parámetros óptimos para
el modelado: Se utilizó el programa Maxent
3.3.3 para desarrollar el modelo. En vista de la
sensibilidad del algoritmo a los ajustes de pará-
metros particulares y al buen desempeño que
ha tenido en análisis que incluyen invasiones
de especies (West, Kumar, Brown, Stohlgren,
& Bromberg, 2016). Los parámetros de confi-
guración de los modelos fueron seleccionados
utilizando el paquete ENMeval de R (R Deve-
lopment Core Team, 2014). La evaluación de
las configuraciones para la creación del modelo
de esta especie, se realizó a través de la com-
paración de los desempeños de 48 modelos de
prueba (Muscarella et al., 2014). En éstos, se
empleó el método de bloque o “Block” para la
partición de los datos de entrenamiento y prue-
ba; ocho valores del parámetro multiplicador
de regularización (con intervalos de 0.5 a 4 e
incrementos de 0.5) y seis tipos de clases, con
todas las posibles combinaciones de L, LQ, H,
LQH, LQHP, y LQHPT (donde L = Lineal, Q
= Cuadrática, H = bisagra, P = producto, T =
umbral). El método de bloque fue seleccionado
debido a que puede ser más apropiado cuando
se requiere transferir modelos en espacio y
tiempo (Muscarella et al., 2014). Se seleccionó
en conjunto, los parámetros finales LQHP, el
multiplicador de regularización 1.5 y el valor
corregido del delta AICc más bajo (0) para
pequeños tamaños de muestras, de acuerdo a
los resultados de la prueba. Se utilizaron 10 000
puntos como background, siendo este un pará-
metro por defecto del programa Maxent.
Modelado de nicho y evaluación esta-
dística del modelo: Se evaluó el rendimiento
estadístico del modelo, ejecutando 10 répli-
cas, cada una de las réplicas le calculamos
la métrica de ROC parcial (tasa de omisión)
implementada por Peterson, Papeş y Soberón
(2008) en la interfaz gráfica de Nichetoolbox,
permitiendo comparar el rendimiento de cada
modelo frente a las expectativas aleatorias. Se
utilizó el 70 % de los registros de presencias
como datos de calibración y el 30 % restante
se utilizaron como datos independientes para la
validación estadística. Un umbral (threshold)
fue establecido para convertir los resultados
crudos de la salida del modelo continuo, en
hipótesis binarias de presencias frente a ausen-
cias, utilizando una modificación del enfoque
del umbral de reclasificación de presencia
de entrenamiento (LTPT) más bajo (Pearson,
Raxworthy, Nakamura, & Peterson, 2007).
Éste, tiene en cuenta la posible existencia de
algún error en nuestros datos de presencia (y
su relación con los conjuntos de datos ambien-
tales, que también pueden contener errores),
bajo una tasa de error admisible de E = 5 %.
Se identificó el valor del umbral de idoneidad
mínimo de los datos de calibración de 0.185 y
reclasificamos el mapa de salida logística a un
mapa binario. Lo que quiere decir que pixeles
por encima de ese valor los toma como 1 o
lugares con idoneidad ambiental y pixeles por
debajo del umbral los clasificamos como 0 o
no idoneidad. Esta modificación del enfoque
LTPT evita expandir el área identificada como
adecuada artificialmente debido al error en los
datos de entrada (Peterson, 2014).
El modelo final calibrado en el M, se
proyectó Sur América y luego extrajo la ven-
tana que corresponde a la división política de
Colombia, donde la especie se está extendien-
do y se alerta de su actividad como invasora,
obteniendo así un modelo de nicho ecológico
representado geográficamente como un mapa
de idoneidad de hábitat de las condiciones
hidroclimáticas actuales para P. clarkii.
RESULTADOS
Los modelos se desempeñaron mejor que
las expectativas aleatorias cuando se probaron
contra los puntos de ocurrencias independien-
tes, con todos los valores de AUC ratio de par-
cial ROC superiores a 1.0 y todos los valores de
P inferiores a 0.002 en la validación estadística.
El resultado de la réplica 4 tuvo un mejor ajus-
te en el análisis de ROC parcial, con un valor
medio de 1.509738 y P < 0 (Apéndice Digital
3). El modelo de nicho ecológico se usó para
82
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
evaluar las áreas potenciales de distribución en
América del Sur y Colombia (Apéndice Digital
4 y Apéndice Digital 5). Por otro lado, las varia-
bles de mayor contribución al modelo fueron
estacionalidad de precipitación río arriba (35.9
%), precipitación del mes más lluvioso río arri-
ba (20.2 %), temperatura mínima del mes más
frío río arriba (8.5 %), temperatura media anual
río arriba (7.8 %), precipitación del trimestre
más húmedo río arriba (6.6 %), temperatura
media del trimestre más seco río arriba (5.6 %)
y temperatura máxima del mes más cálido río
arriba (5.2 %) (Apéndice Digital 2).
En Suramérica el modelo indicó un poten-
cial geográfico amplio de invasión mostrando
áreas ambientalmente idóneas para la presencia
y expansión hacia Colombia, Venezuela, Perú,
Ecuador, Brasil, Guyana, Surinam, Bolivia,
Uruguay, Argentina, Paraguay y Chile (Apén-
dice Digital 4). El modelo también predice
idoneidad en el lago Titicaca en la porción
compartida entre Perú y Bolivia. Es impor-
tante mencionar que la región Amazónica en
Ecuador y Perú no fueron identificadas como
idóneas hidroclimáticamente.
Para Colombia la distribución potencial de
la especie mostró congruencia con la distribu-
ción conocida en los departamentos de Boyacá
y Cundinamarca, ubicados en la región Andina,
contrario al valle del Cauca (Apéndice Digital
5). El modelo muestra, que la especie se exten-
dería hacia áreas de distribución a latitudes más
bajas, hacia tierras planas, ocupando zonas de
la parte norte de la región Caribe, considerando
departamentos como: La Guajira, Magdalena,
Cesar, Atlántico, Sucre, Córdoba y Bolívar y
hacia la extensión de la planicie oriental de la
Orinoquia, una región de baja altitud en: Arau-
ca, Casanare, Meta y Vichada. Además, podría
ocupar parte de la Amazonia, en departamentos
cercanos a la Orinoquia como: Guainía y Gua-
viare. Es importante resaltar que el modelo no
mostró idoneidad hacia regiones del Sur del
Amazonas y la Costa Pacífica.
DISCUSIÓN
Este estudio, presenta la exploración de
una especie acuática como organismo modelo
para predecir las áreas con idoneidad ambiental
para el potencial establecimiento de P. clarkii.
Las variables asociadas a la precipitación tie-
nen una alta influencia en la bionomía de los
organismos acuáticos, dado que la duración
de estaciones secas determina las tasas repro-
ductivas y supervivencia de estas especies
(Palaoro et al., 2013). La variable ambiental
que tuvo una mayor contribución en el modelo
fue la estacionalidad de precipitación. Adicio-
nalmente, las variables de temperatura tienen
efectos fisiológicos positivos sobre la tasa de
crecimiento y sobre el aumento de la viabilidad
reproductiva, influyendo en el metabolismo de
P. clarkii en aspectos como la alimentación,
muda y eclosión (Palaoro et al., 2013; Loureiro
et al., 2015). Arias-Pineda y Rodríguez (2012),
destacan que las condiciones ambientales como
el clima cálido y el agua bien oxigenada
producen efectos positivos en el crecimiento
de P. clarkii.
En varios continentes P. clarkii, es consi-
derada una especie invasora incluyendo Sura-
mérica (Huner, 2002). El modelo predice que
en Suramérica se presentan las condiciones
ambientales que permiten la invasión para el
cangrejo de río, podrían aparecer países como
idóneos y no haber sido invadidos. Varios de
los países ubicados en la zona ecuatorial, que se
muestran como idóneos, no son completamente
tropicales, sino que presentan una variedad de
condiciones climáticas según la localización
orográfica (desde zonas cálidas pueden superar
los 20 ºC de temperatura anual, zonas frías de
alta montaña, su temperatura anual no supera
los 10 ºC y las zonas templadas su temperatura
anual es de entre 10 y 20 ºC) (Pourrot, 1983).
Además, P. clarkii puede adaptarse a diferentes
condiciones ambientales debido a rasgos de su
historia de vida (como su plasticidad ecológica,
crecimiento rápido, madurez temprana, alta
tasa de fecundidad, cuidado parental, capacidad
83
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
de adaptar su estrategia reproductiva, período
de apareamiento y maduración sexual de acuer-
do a las condiciones ambientales) (Sommer,
1984; Alcorlo, Otero, Crehuet, Baltanás, &
Montes, 2006; Loureiro et al., 2015). Mientras
que las características biológicas (dispersión,
polifagia, capacidad depredadora, competencia
por espacio, alimento, flexibilidad en su com-
portamiento, tolerancia a temperaturas extre-
mas de la superficie, por la construcción de
madrigueras que pueden proporcionar un refu-
gio térmico en estos decápodos para evitar la
desecación (Atkinson & Taylor, 1988; Eshky,
Atkinson, & Taylor, 1995). Es lo que permite a
esta especie expandir su distribución y conver-
tirse en invasora (Gherardi, 2006). Todos estos
factores podrían explicar las amplias zonas de
distribución predichas por nuestro modelo para
el potencial establecimiento de la especie.
El modelo no dio idóneo en algunas o
gran parte de las áreas de Patagonia (pero en
algunos lugares aparecen idóneas como en
Tierra del Fuego) esto posiblemente se deba
a los ambientes templado-fríos de la Pata-
gonia, donde la temperatura media anual es
inferior a 10 ºC, hasta 3 ºC en la parte más
austral y la temperatura mínima que presen-
tan las lagunas templadas es de 2 ºC durante
el invierno (Baigún, 2001). Aunque P. clarkii
puede sobrevivir a una amplia gama de tem-
peraturas, estudios fisiológicos han reportado
que los cangrejos de río exhiben muy poca
actividad cuando son expuestos a temperatu-
ras de 12 y 16 °C. La falta de actividad del
cangrejo de río a bajas temperaturas, puede ser
el resultado de una supresión de los procesos
metabólicos dependientes de la temperatura,
como la frecuencia cardíaca y las tasas de
consumo de oxígeno (Eshky et al., 1995, 1996;
Stillman & Somero, 1996; De Pirro, Canicci, &
Santini, 1999).
En tierra de Fuego, el clima de la zona se
caracteriza por inviernos y veranos con una
temperatura media anual de 5.9 °C, siendo 2.3
y 10 °C la media de las temperaturas mínimas
y máximas (Servicio de Información Ambien-
tal y Geográfica, SIAG, CADIC). Aunque P.
clarkii sea una especie ectotérmica exitosa, que
puede sobrevivir a estas temperaturas, su acti-
vidad se ve reducida, por lo que la construcción
de madrigueras, no los expone a duras con-
diciones ambientales para sobrevivir (Chung,
Cooper, Graff, & Cooper, 2012). En tierra del
fuego (isla grande), ya se han presentado intro-
ducciones de especies exóticas donde, cerca del
30 % de los cauces de la zona andina fueron
ocupados por el castor americano en 20 años
(Lizarralde, 1993; Schiavini et al., 2016).
Nuestros resultados tienen concordancia
con la distribución previamente reportada para
esta especie en Brasil, donde se ha evidenciado
que tiene 17 poblaciones establecidas, todas
ellas en el Sudeste (Loureiro et al., 2018).
La llegada a este territorio se atribuye a su
introducción para el comercio de acuarios y
posteriormente fueron puestos en libertad en
la naturaleza, accidental o deliberadamente
(Magalhães et al., 2005; Banci, Tollero-Viera,
Marinho, Calixto, & Marques, 2013; Loureiro
et al., 2018). Investigaciones recientes demues-
tran que su expansión geográfica es aún activa,
en un área de conservación en la selva tropical
atlántica en Brasil, en la región Sudeste. Lou-
reiro et al., (2018) plantean que su presencia es
alarmante y que la potencial simpatría entre P.
clarkii y el cangrejo de río endémico del géne-
ro Parastacus en la región Sudeste de Brasil,
podría verse como una gran amenaza para el
cangrejo de río nativo debido a la posibilidad
de exclusión competitiva.
El modelo predice que las regiones monta-
ñosas de los Andes tienen condiciones ambien-
tales que permiten la invasión por el cangrejo
de río. Podría aparecer como idónea y no haber
sido invadida. A pesar de estar presente en
otras áreas andinas tendría alta probabilidad de
expandirse e invadir esa zona. Se ha confirma-
do la presencia de P. clarkii en el lago Yahuar-
cocha perteneciente a la provincia de Imbabura
de las montañas del norte de Ecuador. La
especie no se ha expandido a los lagos vecinos
Mojanda y San Pablo (Riascos et al., 2018). Es
importante aclarar que su presencia en estas
áreas es causa de la introducción humana con
fines de acuicultura y expectativas sobre su uso
en su producción, comercialización y mercado
84
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
y no a la expansión natural a través de otras
áreas invadidas (Mora et al., 2004).
En cuanto a la dispersión de P. clarkii en
Colombia, esta especie se encuentra en cuerpos
de agua que incluyen: estanques, lagos y zanjo-
nes. Las introducciones han sido realizadas en
gran parte por el ser humano para fines de acui-
cultura, pesca y acuarismo (Campos, 2005). El
modelo predijo que las áreas idóneas se ubican
principalmente en el norte y oriente de Colom-
bia, que incluyen diversos ecosistemas, como:
bosques tropicales, bosques basales, bosques
ribereños y sabanas. La especie tiene una alta
posibilidad de expandirse hacia áreas de dis-
tribución de latitudes bajas, ocupando zonas
hacia la parte norte de la región caribe colom-
biana, posiblemente, por la abundante oferta
de recursos hídricos en la región, sus diversas
lagunas y ciénagas inundados periódicamente
por las crecidas de los ríos, en departamentos
de: Magdalena, Cesar, Córdoba y Atlántico.
También los pantanos en Bolívar y en Mag-
dalena pueden ser ambientes idóneos para el
posible establecimiento de la especie (Álvarez
& Polania, 1994).
Estudios de uso de hábitat han revela-
do que los cangrejos de río están adaptados
para vivir en áreas que son alternadamente
inundadas y secas (Huner & Barr, 1984). La
especie tiende a frecuentar aguas menos pro-
fundas y permanece cerca de las orillas, en
lugar de habitar áreas a mayor distancia de la
orilla a lagos, donde los lagos pueden alcanzar
una profundidad máxima (7.7 m) y pantanos
menos profundos (< 0.70 m). Se demostró que
el pantano, un sitio con menos profundidad
mostró mejores condiciones que el lago para el
crecimiento de individuos de cangrejos de río
(Maccarrone et al., 2016; Donato et al., 2018).
De hecho, profundidades en lagos mayores a 9
m no proporcionan a P. clarkii ciertas caracte-
rísticas ambientales que requieren (disponibili-
dad de alimentos, oportunidad de refugiarse y/o
cavar madrigueras) (Bonvillain, Rutherford,
Kelso, & Green, 2012).
También se predijo áreas con idoneidad
ambiental en el oriente de Colombia, proba-
blemente la presencia de grandes extensiones
de ecosistemas de sabanas en la región de la
Orinoquia, con presencia de zonas inundables,
que permiten el desarrollo de vegetación flo-
tante, proporcionan ecosistemas temporales
idóneos para el establecimiento de poblaciones
sumideros de P. clarkii. Según estudio realiza-
do por Vera-Ospina (2017), la Orinoquia es una
región rica y diversa en plantas acuáticas, con
129 especies registradas en áreas de inundación
como sabanas y humedales. La presencia de
Eichornia crassipes en esta región podría ser un
recurso valioso para P. clarkii, que puede usar
como alimento, cubierta a depredadores (aves y
peces), refugio y lugar donde capturar oxígeno
en horas del día y la noche (Pedroza-Martínez,
2017). Se han realizado investigaciones que
confirman que P. clarkii muestra preferencia
por sitios con presencia de vegetación flotante
causando impactos negativos en la reducción
de la abundancia de macrófitas por pastoreo en
los ecosistemas invadidos (Correia & Anastá-
cio, 2008; Cruz, Segurado, Sousa, & Rebelo,
2008). La expansión de cultivos de arroz pre-
sente en las zonas de los Llanos Orientales que
incluye: Meta, Casanare y Arauca (Fedearroz,
2011), brindaría a la especie el hábitat ade-
cuado para que se estableciese en esa zona, ya
que se ha registrado que una vez que la especie
llega a una nueva localidad, puede causar daños
y pérdidas económicas a las actividades agríco-
las en áreas inundadas como las plantaciones
de arroz (Correia & Ferreira, 1995; Anastácio,
Frias, & Marques, 2000; Gherardi & Barbaresi,
2000; Correia, 2002).
En el departamento del Valle del Cauca se
ha registrado la presencia de esta especie; sin
embargo, en el modelo se muestra como área
de omisión. Este resultado posiblemente está
asociado a los tipos de ecosistemas donde se
reportó la especie, clasificados como zanjo-
nes, canales artificiales o canales de drenaje
de cultivos, los cuales no son ecosistemas
naturales (Flórez-Brand & Espinosa-Beltrán,
2011). Por lo tanto, su presencia no ha repre-
sentado un riesgo en ese lugar, debido a que no
se encuentran especies nativas con las que P.
clarkii pudiera competir por espacio o recursos
y por ende desplazarlas para ocupar su nicho
85
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
(Flórez-Brand & Espinosa-Beltrán, 2011). Por
otro lado, en la región del Pacifico colombiano
se presentan condiciones de alta precipita-
ción, temperatura y humedad, característico
de un clima tropical húmedo de selva, con
temperaturas mayores de 24 ºC todo el año y
lluvias permanentes (Pabón, Eslava, & Goméz,
2001), lo que posibilita la ausencia de espacios
ambientales idóneos para la presencia del can-
grejo de rio P. clarkii.
El modelo predijo idoneidad ambiental
en algunas áreas de Boyacá y Cundinamarca,
ubicados en la región Andina que permiten la
invasión por el cangrejo de río. En el 2004 ya
se registraba para la sabana de Bogotá (Cam-
pos, 2005) y en 2008 en la laguna Fúquene y el
área de influencia del río Suárez (Gutiérrez et
al., 2012, Pachón & Valderrama, 2018). Arias-
Pineda y Rodríguez (2012), y Arias-Pineda y
Pedroza-Martínez (2018) dan a conocer regis-
tros de la expansión de P. clarkii para Bogotá
relacionado con actividades humanas en cinco
localidades, entre ellas los humedales Juan
Amarillo y Jaboque por liberación accidental.
Se concluye que hay estabilidad poblacional
de los cangrejos de río, indicando que se repro-
ducen de manera exitosa, con poblaciones en
aumento. Esta es una alerta a las autoridades
ambientales a plantear estrategias de control
para su establecimiento en el tiempo.
Estudios como el de Donato et al., (2018)
destacan la importancia de la detección tem-
prana en sitios que son potencialmente adecua-
dos para la invasión de P. clarkii. Por lo que
es importante sensibilizar a las poblaciones
locales sobre el potencial impacto a mediano
y a largo plazo de la presencia de esta especie
en ecosistemas naturales. Esto con el fin de
apoyar en reducir la propagación causada por
la liberación de los individuos en entornos
naturales. Adicionalmente, la erradicación del
cangrejo de río es poco probable de conseguir
por presentar plasticidad ecológica, tasa de cre-
cimiento poblacional alta, cuidado parental que
evita una mortalidad menor en su estadio larval
como en otros decápodos, adaptación y tole-
rancia ambiental a condiciones nuevas de dife-
rentes rangos térmicos, que le permite ocupar
nuevos ambientes disponibles. Sugiriendo la
importancia de monitorear la capacidad de dis-
persión y limitar la invasión de P. clarkii (Aqui-
loni, Ilhéu, & Gherardi, 2005; Nunes, Hoffman,
Zengeya, Measey, & Weyl, 2017).
Con el análisis realizado, se brindó infor-
mación actual de la especie y variables ambien-
tales asociadas a su distribución, que permita
apoyar con medidas de prevención y conser-
vación para las especies nativas. Proponemos
que las áreas identificadas como potencial-
mente idóneas principalmente las detectadas
en la región Caribe, Orinoquia y región Andina
deban ser monitoreadas para la presencia del
cangrejo de río y así prevenir su introducción
en áreas cercanas. Este estudio proporciona
información de interés para construir una estra-
tegia útil o un plan de manejo de la especie.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos
de la revista.
AGRADECIMIENTOS
Las ideas presentadas en este manuscrito
son producto de un análisis del proceso de
elaboración del trabajo de grado para obtener
la titulación en biología. Los autores agradecen
al programa de Biología de la Universidad del
Quindío por el apoyo y la colaboración y a
Martha Campos por su ayuda en la definición
de la especie y sus consejos.
RESUMEN
Introducción: El proceso de invasión biológica es
una de las mayores amenazas a la biodiversidad y ecosiste-
mas, con actuales y potenciales impactos en la salud públi-
ca y conservación. Procambarus clarkii es un crustáceo
86
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
decápodo, originario del sur de Estados Unidos y noreste
de México, que puede adaptarse a diferentes condiciones
ambientales debido a su plasticidad ecológica. Objetivo:
Se caracterizó el nicho ecológico fundamental existente de
Procambarus clarkii con el fin de predecir las áreas con
idoneidad ambiental para el potencial establecimiento de
la especie en Suramérica y Colombia. Métodos: Usamos
modelos de nichos ecológicos calibrados en el área nativa,
elaborados con el algoritmo Maxent, basados en datos de
presencia extraídos de GBIF y variables hidroclimáticas de
ecosistemas acuáticos a una resolución de 1 km
2
. Resulta-
dos: En Suramérica el modelo indicó un potencial geográ-
fico amplio de invasión mostrando áreas ambientalmente
idóneas para la presencia y expansión hacia Colombia,
Venezuela, Perú, Ecuador, Brasil, Guyana, Surinam, Boli-
via, Uruguay, Argentina, Paraguay y Chile. En Colombia,
el modelo predijo que las áreas idóneas se ubican princi-
palmente en el norte y oriente, incluidos diversos ecosis-
temas, como: bosques tropicales, bosques basales, bosques
riparios y sabanas. La especie tiene una alta posibilidad de
expandirse hacia áreas de distribución de latitudes bajas,
ocupando zonas hacia la parte norte de la región Caribe
colombiana, en departamentos de Magdalena, Cesar, Cór-
doba y Atlántico. También se predijo áreas con idoneidad
ambiental en el oriente de Colombia, hacia la extensión
de la planicie oriental de la Orinoquia, una región de baja
altitud en: Arauca, Casanare, Meta y Vichada. Conclusión:
En este estudio se aplican modelos de nichos ecológicos,
que puede ser de interés en la planeación de estrategias o
la creación de planes de manejo, como sistemas de alerta
temprana para evitar el establecimiento de esta especie.
Palabras clave: cangrejo rojo de pantano; manejo de
especies exóticas; nicho ecológico; distribución potencial.
REFERENCIAS
Alcorlo, P., Otero, M., Crehuet, M., Baltanás, A., & Mon-
tes, C. (2006). The use of the red swamp crayfish
(Procambarus clarkii, Girard) as indicator of the
bioavailability of heavy metals in environmental
monitoring in the River Guadiamar (SW, Spain).
Science of the Total Environment, 366(1), 380-390.
Álvarez-León, R., & Polanía. J. (1994). Manglares, lagu-
nas costeras y estuarios del caribe colombiano.
Memorias del taller de expertos sobre el estado de
conocimiento y lineamientos para una estrategia
nacional de biodiversidad en los ecosistemas mari-
nos y costeros, Minca-Magdalena. Bogotá, Colom-
bia: Colciencias.
Anastácio, P.M., Frias, A.F., & Marques, J.C. (2000).
Impact of crayfish densities on wet seeded rice
and the inefficiency of a non-ionic surfactant as an
ecotechnological solution. Ecological Engineering,
15, 17-25.
Aquiloni, L., Ilhéu, M., & Gherardi, F. (2005). Habitat use
and dispersal of the invasive crayfish Procambarus
clarkii in ephemeral water bodies of Portugal. Marine
and Freshwater Behaviour and Physiology, 38(4),
225-236.
Aquiloni, L., Martín, M.P., Gherardi, F., & Diéguez-
Uribeondo, J. (2011). The North American crayfish
Procambarus clarkii is the carrier of the oomycete
Aphanomyces astacy in Italy. Springer, 13, 359-367.
Arias-Pineda, J.Y., & Rodríguez, W.D. (2012). First record
of the invasive species Procambarus (Scapulicam-
barus) clarkii (Girard 1852) (Crustacea, Decapoda,
Cambaridae) from the Colombian Eastern Cordillera.
Boletín de La Sociedad Entomológica Aragonesa,
51, 313-315.
Arias-Pineda, J.Y., & Pedroza-Martínez, D.V. (2018). Pre-
sencia del cangrejo rojo Procambarus clarkii (Girard,
1852) en la sabana de Bogotá, Colombia. Boletín de
la Sociedad Entomológica Aragonesa (S.E.A), 62,
283-286.
Atkinson, R.J., & Taylor, A.C. (1988). Physiological eco-
logy of burrowing decapods. Symposium Zoology.
Society London, 59, 201-226.
Baigún, R. (2001). Ecología pesquera de lagos y embalses
patagonicos (Argentina) (Tesis de doctorado). Uni-
versidad de Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina.
Banci, K., Torello-Viera, N.F., Marinho, P.S., Calixto, P.,
& Marques, O. (2013). Predation of Rhinella ornata
(Anura, Bufonidae) by the alien crayfish (Crustacea,
Astacidae) Procambarus clarkii (Girard, 1852) in
São Paulo, Brazil. Herpetology Notes, 6(1), 339-341.
Barbaresi, S., Santini, G., Tricarico, E., & Gherardi, F.
(2004). Ranging behaviour of the invasive crayfish,
Procambarus clarkii (Girard). Journal of Natural
History, 38(22), 2821-2832.
Barve, N., Barve, V., Jiménez-Valverde, A., Lira-Norie-
ga, A., Maher, S.P., Peterson, A.T., … Villalobos,
F. (2011). The crucial role of the accessible area
in ecological niche modeling and species distri-
bution modeling. Ecological Modelling, 222(11),
1810-1819.
Bonvillain, C.P., Rutherford, D.A., Kelso, W.E., & Green,
C.C. (2012). Physiological biomarkers of hypoxic
stress in red swamp crayfish Procambarus clarkii
from field and laboratory experiments. Comparative
Biochemistry and Physiology - A Molecular and Inte-
grative Physiology, 163(1), 15-21.
Campos, M. (2005). Procambarus (Scapulicambarus) clar-
kii (Girard, 1852), (Crustacea: Decapoda: Cambari-
dae). Una langostilla no nativa en Colombia. Revista
de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas,
Físicas y Naturales, 29(111), 295-302.
87
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
Chien, Y.H., & Avault, J.W. (1983). Effects of flooding
dates and disposals of rice straw on crayfish, Procam-
barus clarkii (Girard), culture in rice fields. Aquacul-
ture, 31(2), 339-359.
Chung, Y.S., Cooper, R.M., Graff, J., & Cooper, R.L.
(2012). The acute and chronic effect of low tempe-
rature on survival, heart rate and neural function in
crayfish (Procambarus clarkii) and prawn (Macro-
brachium rosenbergii) species. Open Journal of
Molecular and Integrative Physiology, 2, 75-86.
Crandall, K.A. (2010). Procambarus clarkii. The IUCN
Red List of Threatened Species 2010: an online
reference. Recuperado de http://dx.doi.org/10.2305/
IUCN.UK.20103.RLTS.T153877A557336
Correia, A.M., & Ferreira, O. (1995). Burrowing behavior
of the introduced red swamp crayfish Procambarus
clarkii (Decapoda: Cambaridae) in Portugal. Journal
of Crustacean Biology, 15, 248-257.
Correia, A.M. (2002). Niche breadth and trophic diversity:
Feeding behaviour of the red swamp crayfish (Pro-
cambarus clarkii) towards environmental availability
of aquatic macroinvertebrates in a rice field (Portu-
gal). Acta Oecologica, 23(6), 421-429.
Correia, A.M., & Anastácio, P.M. (2008). Shifts in aquatic
macroinvertebrate biodiversity associated with the
presence and size of an alien crayfish. Ecological
Research, 23, 729-734.
Cruz, M.J., & Rebelo, R. (2005). Vulnerability of Southwest
Iberian amphibians to an introduced crayfish, Pro-
cambarus clarkii. Amphibia Reptilia, 26(3), 293-303.
Cruz, M.J., Segurado, P., Sousa, M., & Rebelo, R. (2008).
Collapse of the amphibian community of the Paul do
Boquilobo Natural Reserve (central Portugal) after
the arrival of the exotic American crayfish Procam-
barus clarkii. Herpetological Journal, 18, 197-204.
De Pirro, M., Cannicci, S., & Santini, G. (1999). A multi-
factorial experiment on heart rate variations in the
intertidal crab Pachygrapsus marmoratus. Marine
biology, 135, 341-345.
Domisch, S., Amatulli, G., & Jetz, W. (2015). Near-global
freshwater-specific environmental variables for bio-
diversity analyses in 1 km resolution. Scientific Data,
2, 1-13.
Donato, R., Rollandin, M., Favaro, L., Ferrarese, A., Pes-
sani, D., & Ghia, D. (2018). Habitat use and popu-
lation structure of the invasive red swamp crayfish
Procambarus clarkii (Girard, 1852) in a protected
area in Northern Italy. Knowledge and Management
of Aquatic Ecosystems, 419, 1-12.
Elith, J. (2013). Predicting distributions of invasive spe-
cies. Melbourne, Australia: University of Melbourne.
Eshky, A.A., Atkinson, R.J., & Taylor, A.C. (1995). Phy-
siological ecology of crabs from Saudi Arabian man-
grove. Marine Ecology Progress Series, 126, 83-95.
Eshky, A.A., Taylor, A.C., & Atkinson, R.J. (1996). The
effects of temperature on aspects of respiratory
physiology of the semi-terrestrial crabs, Uca inversa
(Hofiftnann) and Metopograpsus messor (Forskal)
from the Red Sea. Comparative Biochemistry and
Physiology, 114A(4), 297-304.
Everett, R.A. (2000). Patterns and pathways of biological
invasions. Trends in Ecology and Evolution, 15(5),
177-178.
Fedearroz. (2011). Dinámica del sector arrocero de los
Llanos Orientales de Colombia, 1999-2011. Bogotá,
Colombia: Federación Nacional de Arroceros.
Flórez-Brand, P., & Espinosa-Beltrán, J. (2011). Presencia
y dispersión del cangrejo rojo americano (Procamba-
rus clarkii Girard, 1852) (Decapoda: Cambaridae) en
el departamento del Valle del Cauca, Colombia. Biota
Colombiana, 12(2), 57-62.
Franco, M.K. (2014). Morfometría, distribución actual y
potencial en el norte de México del acocil rojo Pro-
cambarus clarkii (Girard, 1852) (Crustacea: Cam-
baridae) (Tesis de maestría). Universidad de Nuevo
León, Monterrey, México.
Gál, B., Gábris, V., Cser, B., Danyik, T., Farkas, A., Farkas,
J., … Weiperth, A. (2018). Present distribution of the
invasive red swamp crayfish Procambarus clarkii
(Girard 1852) and its effects on the fish fauna assem-
blages in some tributaries of the Hungarian section of
the River Danube. Pisces Hungarici, 12, 71-76.
Gallien, L., Münkemüller, T., Albert, C.H., Boulangeat,
I., & Thuiller, W. (2010). Predicting potential distri-
butions of invasive species: Where to go from here?
Diversity and Distributions, 16(3), 331-342.
GBIF. (2019). Global Biodiversity Information Facility.
Free and open access to biodiversity data. Recupera-
do de https://www.gbif.org
Gherardi, F., & Barbaresi, S. (2000). Invasive crayfish:
activity patterns of Procambarus clarkii in the rice
fields of the Lower Guadalquivir (Spain). Fundamen-
tal and Applied Limnology, 150(1), 153-168.
Gherardi, F. (2006). Crayfish invading Europe: The case
study of Procambarus clarkii. Marine and Freshwa-
ter Behaviour and Physiology, 39(3), 175-191.
Gherardi, F., & Acquistapace, P. (2007). Invasive crayfish
in Europe: the impact of Procambarus clarkii on the
littoral community of a Mediterranean lake. Freshwa-
ter Biology, 52(7), 1249-1259.
Gómez, E. (2014). Evaluación del valor nutricional y
pigmentante de la harina de cangrejo Procambarus
clarkii para la alimentación de gallinas semipesadas
88
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
y pollos de engorde como método de control pobla-
cional del cangrejo (Tesis de doctorado). Universidad
Nacional de Colombia, Palmira, Colombia.
Gutiérrez, F.P., Lasso, C., Baptiste, M.P., Sánchez-Duarte,
P., & Díaz, A. (2012). Catálogo de la biodiversi-
dad acuática exótica y trasplantada en Colombia:
moluscos, crustáceos, peces, anfibios, reptiles y aves.
Bogotá, Colombia: Instituto de Investigación de
Recursos Biológicos Alexander von Humboldt.
Halwart, M., & Gupta, M.V. (2004). Culture of Fish in Rice
Fields. Penang, Malasia: WorldFish.
Hobbs, H.H. (1972). Biota of freshwater ecosystems.
Identification manual No. 9. Crayfishes (Astacidae)
of North and middle America. Smithsonian Contri-
bution, Washington DC, Department of invertebrate
Zoology, 184, 1-222.
Huang, J., Tang, S., Cai, F., Lin, Y., & Wu, Z. (2017).
Microsatellite evidence of dispersal mechanism of
red swamp crayfish (Procambarus clarkii) in the Pearl
River basin and implications for its management.
Scientific Reports, 7, 1-8.
Huner, J.V. (1977). Introductions of the Louisiana red
swamp crayfish, Procambarus clarkii (Girard): an
update. Freshwater Crayfish, 3, 193-202.
Huner, J.V., & Avault, J.W. (1979). Introductions of Pro-
cambarus spp. Freshwater Crayfish, 4, 191-194.
Huner, J.V., & Barr, E. (1984). Red swamp crayfish: bio-
logy and exploitation. Louisiana sea grant program,
center for wetland resources. Baton Rouge, Estados
Unidos de América: Louisiana State University.
Huner, J.V. (2002). Procambarus. In D.M. Holdich (Ed.),
Biology of freshwater crayfish (pp. 541-584). Reino
Unido: Blackwell Scientific Press.
Lizarralde, M.S. (1993). Current status of the introduced
beaver (Castor canadensis) population in Tierra del
Fuego, Argentina. Ambio, 22(6), 351-358.
Loureiro, T.G., Anastácio, P.M., Araujo, P.B., Souty-Gros-
set, K., & Almerão, M.P. (2015). Red swamp cra-
yfish: biology, ecology and invasion - an overview.
Nauplius (Sociedade Brasileira de Carcinologia),
23(1), 1-19.
Loureiro, T.G., Anastácio, P.M., Bueno, S.L. de S., &
Araujo, P.B. (2018). Management of invasive popu-
lations of the freshwater crayfish Procambarus
clarkii (Decapoda, Cambaridae): test of a popu-
lation-control method and proposal of a standard
monitoring approach. Environmental Monitoring and
Assessment, 190(9), 559-569.
Maccarone, V., Filiciotto, F., Buffa, G., Di Stefano, V.,
Quinci, E.M., Vicenzi, G., … Buscaino, G. (2016).
An invasive species in a protected area of Southern
Italy: the structure, dynamics and spatial distribution
of the crayfish Procambarus clarkii. Turkish Journal
of Fisheries and Aquatic Sciencies, 16, 401-412.
Magalhães, C., Bueno, S.L.S., Bond-Buckup, G., Valenti,
W.C., Melo Da Silva, H.L., Kiyohara, F., & Rocha,
S.S. (2005). Exotic species of freshwater decapod
crustaceans in the state of São Paulo, Brazil: Records
and possible causes of their introduction. Biodiversity
and Conservation, 14(8), 1929-1945.
Mora, V., Uyuguari, M., & Osorio, V. (2004). Situación
actual de las especies introducidas en el Ecuador
con fines acuícolas. Guayaquil, Ecuador: Escuela
Superior Politécnica del Litoral.
Muscarella, R., Galante, P.J., Soley-Guardia, M., Boria,
R.A., Kass, J.M., Uriarte, M., & Anderson, R.P.
(2014). ENMeval: An R package for conducting
spatially independent evaluations and estimating
optimal model complexity for Maxent ecological
niche models. Methods in Ecology and Evolution,
5(11), 1198-1205.
Nunes, A.L., Hoffman, A.C., Zengeya, T.A., Measey, G.J.,
& Weyl, O.L. (2017). Red swamp crayfish, Procam-
barus clarkii, found in South Africa 22 years after
attempted eradication. Aquatic Conservation: Marine
and Freshwater Ecosystems, 27(6), 1334-1340.
Pabón, J., Eslava, J., & Gómez, R. (2001). Generalidades
de la distribución espacial y temporal de temperatura
del aire y de la precipitación en Colombia. Meteoro-
logía Colombiana, 4, 47-59.
Pachón, Y., & Valderrama, B. (2018). Anotaciones al esta-
do, uso y gestión de la langostilla roja Procambarus
(Scapulicambarus) clarkii, una especie invasora en
la laguna de Fúquene (Cundinamarca, Colombia).
Biodiversidad en la práctica, 3(1), 30-51.
Palaoro, A.V., Dalosto, M.M., Costa, G.C., & Santos, S.
(2013). Niche conservatism and the potential for the
crayfish Procambarus clarkii to invade South Ameri-
ca. Freshwater Biology, 58(7), 1379-1391.
Pearson, R.G., Raxworthy, C.J., Nakamura, M., & Peter-
son, A.T. (2007). Predicting species distributions
from small numbers of occurrence records: A test
case using cryptic geckos in Madagascar. Journal of
Biogeography, 34(1), 102-117.
Pedroza-Martínez, D.R. (2017). Estudio de la estructura
poblacional de Procambarus clarkii (Girard, 1852),
en la Laguna de Fúquene, Cundinamarca (Tesis de
pregrado). Universidad Distrital Francisco José de
Caldas, Colombia.
Peterson, A.T. (2003). Predicting the geography of species’
invasions via ecological niche modeling. The Quar-
terly Review of Biology, 78(4), 419-433.
Peterson, A.T., Papeş, M., & Soberón, J. (2008). Rethinking
receiver operating characteristic analysis applications
89
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 77-89, March 2021
in ecological niche modeling. Ecological Modelling,
213(1), 63-72.
Peterson, A.T., Soberón, J., Pearson, R.G., Anderson, R.P.,
Martínez-Meyer, E., Nakamura, M., & Araújo, M.B.
(2011). Ecological niches and geographic distribu-
tions. Nueva Jersey, Estados Unidos de América:
Princeton University Press.
Peterson, A.T. (2014). Mapping disease transmission risk.
Baltimore, Estados Unidos de América: Jhons Hop-
kins University Press.
Pimentel, D., Lach, L., Zuniga, R., & Morrison, D. (2000).
Environmental and economic costs associated non
nonindigenous species in the United States. Bioscien-
ce, 50(1), 53-65.
Pourrut, P. (1983). Los climas del Ecuador: fundamentos
explicativos. Quito, Ecuador: Centro Ecuatoriano de
Investigaciones Geográficas.
R Development Core Team. (2014). R a language and envi-
ronment for statistical computing. R Foundation for
Statistical Computing, Vienna, Austria. Recuperado
de http//www.R-project.org
Riascos, L., Geerts, A.N., Oña, T., Goethals, P., Cevallos-
Cevallos, J., Vandenberghe, W., … Van der heyden,
C. (2018). DNA-based monitoring of the alien inva-
sive North American crayfish Procambarus clarkii
in Andean lakes (Ecuador). Limnologica, 70, 20-25.
Rodríguez, G., & Suárez, H. (2001). Anthropogenic disper-
sal of Decapod Crustaceans in aquatic environment.
Interciencia, 26(7), 282-288.
Romero-Trigueros, L.E. (1988). Reproducción y desarrollo
post-larval del camarón de río Procambarus clarkii
(Girard,1852) (Tesis profesional). Universidad del
Valle, Colombia.
Sakai, A.K., Allendorf, F.W., Holt, J.S., Lodge, M., Molofs-
ky, J., With, K.A., … Weller, S.G. (2001). The popu-
lation biology of invasive species. Annual Review of
Ecology and Systematics, 32, 305-332.
Servicio de Información Ambiental y Geográfica, (SIAG)
DEL Centro Austral de Investigaciones Científicas.
Recuperado de www.cadic.gov.ar, SIAG
Schiavini, A., Carranza, M.L., Deferrari, G., Escobar, J.,
Malmierca, L., & Pietrek, A.G. (2016). Erradicación
de especies invasoras: ciencia, actitud y entendi-
miento. El castor en Tierra del Fuego. Mastozoología
Neotropical, 23(2), 279-288.
Simberloff, D., Parker, I.M., & Windle, P.N. (2005).
Introduced species policy, management, and future
research needs. Frontiers in Ecology and the Envi-
ronment, 3(1), 12-20.
Sommer, T.R., (1984). The biological response of the
crayfish Procambarus clarkii to transplantation into
California ricefields. Aquaculture, 41(4), 373-384.
Sousa, R., Morais, P., Dias, E., & Antunes, C. (2011). Bio-
logical invasions and ecosystem functioning: time to
merge. Biological Invasions, 13(5), 1055-1058.
Souty-Grosset, C., Anastácio, P.M., Aquiloni, L., Banha,
F., Choquer, J., Chucholl, C., & Tricarico, E. (2016).
The red swamp crayfish Procambarus clarkii in
Europe: Impacts on aquatic ecosystems and human
well-being. Limnologica, 58, 78-93.
Stillman, J.H., & Somero, G.N. (1996). Adaptation to
temperature stress and aerial exposure in congeneric
species of intertidal porcelain crabs (Genus Petro-
listhes): correlation of physiology, biochemistry and
morphology with vertical distribution. Journal of
Experimental Biology, 199, 1845-1855.
Thuiller, W., Richardson, D.M., Pysek, P., Midgley, G.F.,
Greg, O., & Rouget, H.M. (2005). Niche-based
modelling as a tool for predicting the risk of alien
plant invasions at a global scale. Global Change
Biology, 11, 2234-2250.
Torres, E., & Álvarez, F. (2012). Genetic variation in native
and introduced populations of the red swamp cra-
yfish Procambarus clarkii (Girard, 1852) (Crustacea,
Decapoda, Cambaridae) in Mexico and Costa Rica.
Aquatic Invasions, 7(2), 235-241.
Vera-Ospina, A. (2017). Flora y vegetación acuática en
áreas de la Orinoquia Colombiana (Tesis de Maes-
tria). Universidad Nacional de Colombia, Colombia.
Vitousek, P.M., D’Antonio, C.M., Lloyd, L.L., & West-
brooks, R. (1996). Biological invasions as global
environmental change. American Scientist, 84(5),
218-228.
West, A.M., Kumar, S., Brown, C.S., Stohlgren, T.J., &
Bromberg, J. (2016). Field validation of an invasive
species Maxent model. Ecological Informatics, 36,
126-134.
Yi, S., Li, Y., Shi, L., Zhang, L., Li, Q., & Chen, J. (2018).
Characterization of Population Genetic Structure of
red swamp crayfish, Procambarus clarkii, in China.
Scientific Reports, 8, 1-11.
See Digital Appendix at: / Ver Apéndice digital en:
revistas.ucr.ac.cr
