Nutrición Animal Tropical 14(1): 13-35. Enero-Junio, 2020
ISSN: 2215-3527 / DOI 10.15517/nat.v14i1.41475
_________________________________________________________________________________________________
_______________________________________________________________________________________
1
Proyecto de Investigación. 739-B5-142. Vicerrectoría de Investigación. Universidad de Costa Rica. Este trabajo forma parte de la
tesis de licenciatura del primer autor. Ingeniería Agronómica con énfasis en Zootecnia. Escuela de Zootecnia. Facultad de Ciencias
Agroalimentarias. Universidad de Costa Rica. San José, Costa Rica.
2
Alimentos del Norte S.A. (ALIANSA). Correo electrónico: walter.arceramirez@gmail.com
3
Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia y Centro de Investigación en Nutrición Animal. San José Costa Rica. Correo
electrónico: augusto.rojas@ucr.ac.cr (https://orcid.org/0000-0002-9834-2361)
4
✉
Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia y Centro de Investigación en Nutrición Animal. San José Costa Rica. Autor para
correspondencia: carlosmario.campos@ucr.ac.cr (https://orcid.org/0000-0002-0079-2621)
Recibido: 14 agosto 2019 Aceptado: 26 marzo 2020
Esta obra está bajo licencia internacional Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-SinObrasDerivadas 4.0.
ARTÍCULO CIENTÍFICO
Determinación del contenido energético de materiales forrajeros a través de la relación
entre la técnica de producción de gas
in vitro
y la ecuación mecanicista del NRC (2001)
1
Walter Arce-Ramírez
2
, Augusto Rojas-Bourrillon
3
, Carlos M. Campos-Granados
4✉
RESUMEN
El objetivo de este estudio fue estimar el contenido de energía metabolizable (EM) de fuentes
forrajeras utilizadas en Costa Rica por medio de la ecuación del NRC (2001) y las ecuaciones
utilizadas en la metodología de producción de gas
in vitro
a las 24 horas de incubación (PG24h).
La composición química, bromatológica y la producción de gas se analizaron en el Centro de
Investigación en Nutrición Animal (CINA). Se seleccionaron las dos ecuaciones de la metodología
de gas con los mejores coeficientes de determinación respecto a la ecuación NRC (2001): Steingass
y Menke (1980) y Menke y Steingass (1988). Mediante un análisis de correlación de Pearson y un
análisis de regresión lineal se evaluó la relación entre la composición nutricional de los alimentos y
ambas metodologías de estimación de energía. Los forrajes con mayor y menor EM obtenida con
la ecuación NRC (2001) fueron el Ryegrass (2,59 Mcal kg/MS) y Camerún (1,79 Mcal kg/MS). De
acuerdo a la ecuación del NRC (2001) se determinó que la fibra detergente neutro (FDN), fibra
detergente ácido (FDA) y lignina influyen negativamente en la concentración de energía (R
2
= -0,56;
-0,54; -0,35; p<0,05, respectivamente), mientras que la proteína cruda (PC) y el extracto etéreo (EE)
tienen una correlación positiva. La ecuación con el coeficiente de determinación más alto (R
2
=0,72)
considera las variables de PG24h, PC, FDN y lignina. La producción de gas no se ve afectada por la
concentración de PC, cenizas y EE (p>0,05), pero se ve afectada negativamente por la FDN, FDA y
la lignina, con coeficientes de correlación de Pearson de -0,44, -0,32 y -0,33 (p<0,05),
respectivamente. El forraje con mayor PG24h fue la caña de azúcar, seguido de Festulolium y
Ryegrass, mientras que el pasto Camerún y la Cratylia obtuvieron valores menores. El Ryegrass y el
Camerún fueron los forrajes con mayor y menor energía respectivamente, estimados a partir de la
ecuación de gas seleccionada. Las fracciones fibrosas se correlacionaron negativamente con la
energía determinada mediante la ecuación de gas, mientras que la PC y EE presentan una relación
positiva. La técnica de producción de gases demostró ser efectiva para estimar el contenido
energético de fuentes forrajeras, a partir de una metodología que incluye menos análisis y por ende
deriva en un menor costo por concepto de análisis de laboratorio.
Palabras clave: alimentación, rumiantes, contenido nutricional, energía.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
14
ABSTRACT
Determination of the energy content of forage materials through the relationship between the
in vitro
gas production technique and the mechanistic equation of the NRC (2001). The objective
of this study was to estimate the metabolizable energy (ME) of different forage sources used
in Costa Rica through the NRC equation (2001) and the equations used in the in vitro gas
production methodology at 24 hours of incubation (PG24h). The chemical, bromatological
composition and gas production were analyzed at the Animal Nutrition Research Center
(CINA). The two equations with the best Pearson correlation coefficients with respect to the
NRC (2001) were selected : that of Steingass and Menke (1980) and that of Menke and Steingass
(1988). The relationship between the nutritional composition of the feedstuffs and both energy
estimation methods was analyzed with Pearson analysis correlation and linear regression. The
forages with the highest and lowest metabolizable energy obtained from the NRC
methodology (2001) were Ryegrass (2.59 Mcal kg/DM) and Cameroon (1.79 Mcal kg/DM).
According to the NRC equation (2001), it was determined that neutral detergent fiber (FDN),
acid detergent fiber (FDA) and lignin negatively influence the energy concentration (R2 = -0.56;
-0.54; - 0.35; p <0.05, respectively), while crude protein (PC) and ether extract (EE) have a
positive correlation. The equation with the highest determination coefficient (R2 = 0.72)
considers the variables of PG24h, PC, FDN and lignin. Gas production is not affected by the
concentration of PC, ash and EE (p <0.05), but it is negatively affected by the FDN, FDA and
lignin, with a Pearson correlation coefficient of -0.44, -0.32 and -0.33 (p <0.05), respectively.
The forage with the highest PG24h was sugar cane, followed by Festulolium and Ryegrass,
while Cameroon and Cratylia grass obtained lower values. Ryegrass and Cameroon were the
forages with the highest and lowest energy, respectively, estimated from the selected gas
equation. The fibrous fractions were negatively correlated with the energy determined by the
selected gas equation, while the PC and EE present a positive relationship. The gas production
technique proved to be effective in estimating the energy content of forage sources, based on
a methodology that includes less analysis and therefore results in a lower cost for laboratory
analysis.
Key words: feeding, ruminants, nutritional content, energy.
INTRODUCCIÓN
Conocer la composición químico-bromatológica y la digestibilidad de los alimentos es
imprescindible para la producción animal, ya que estos factores van a inferir en el consumo de
alimentos y en el aprovechamiento por parte del animal, afectando su desempeño productivo
(Oliveira et al., 2014). En alimentación animal, la energía es el nutriente más limitante para el
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
15
desempeño productivo de los animales; es por esta razón que conocer su concentración y
disponibilidad en los alimentos es de importancia para los nutricionistas (Rocha et al., 2003).
Según el NRC (1996), la energía es definida como el potencial para realizar trabajo y solo puede
ser medida con referencias definidas y condiciones estandarizadas, donde todas las unidades
son definidas de igual manera. Sánchez y Soto (1999) detallan que la energía que se libera de
los alimentos consumidos por los animales es utilizada para mantener la temperatura corporal,
el crecimiento, la actividad, la producción y la reproducción.
Cuantificar la cantidad total de energía de los alimentos (energía bruta) es relativamente simple,
con el uso de una bomba calorimétrica se obtendría el valor, sin embargo, existe una
variabilidad en la digestibilidad y en el metabolismo de los animales, que impide el uso de la
energía bruta para la formulación de dietas o la comparación entre materias primas (Weiss,
1993).
El valor energético de los alimentos puede ser expresado de diversas maneras, desde la energía
bruta (EB), energía digestible (ED), energía metabolizable (EM) y energía neta (EN) (Mendoza-
Martínez et al., 2008), hasta los nutrientes digestibles totales (NDT); este último es similar a la
ED. Los NDT incluyen una corrección para la digestibilidad de la proteína, pero no presenta
ventajas o desventajas sobre la energía digestible como unidad que describe el valor de los
alimentos o para expresar los requerimientos de energía del animal (1 kg de NDT equivale a
4,4 Mcal de ED) (NRC, 1996).
La mejor manera de conocer el valor energético de los alimentos en rumiantes, es mediante
ensayos
in vivo
pues se consideran las mediciones más exactas y adecuadas para tal fin, pero
su implementación es laboriosa y costosa, demanda gran cantidad de alimento, animales
fistulados y disposición de instalaciones para su cuidado, de manera que se han desarrollado
técnicas
in situ
o
in vitro
, para predecir la degradación ruminal (Abaş et al., 2005). Por esta
razón, es importante la utilización de metodologías
in vitro
para las estimaciones de la calidad
nutricional de los alimentos (Giraldo et al., 2006).
Las técnicas
in situ
e
in vitro
son métodos alternativos para predecir la degradabilidad de los
alimentos de forma rápida, permitiendo la utilización de menor cantidad de alimento, así como
la evaluación de diferentes alimentos al mismo tiempo (NRC, 1996). La metodología
in situ
presenta el inconveniente de que existe una falta de estandarización, por lo que existen
diferencias en los resultados entre laboratorios, incluso cuando se utilizan las mismas
condiciones de evaluación (Oliveira et al., 2014).
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
16
Uno de los métodos más utilizados para estimar el contenido energético de los alimentos, es
la utilización de ecuaciones de predicción basadas en la composición química y/o en
evaluaciones biológicas; entre esas ecuaciones de predicción se encuentra la desarrollada por
Weiss et al. (1992), que utiliza un modelo mecanístico para predecir el valor de energía (Bruni
et al., 2014). El modelo desarrollado por Weiss et al. (1992) utiliza los NDT para predecir el
contenido energético. También se han realizado ecuaciones empíricas tomando en cuenta la
fibra detergente ácida (FDA); que presentan errores de precisión en la predicción de 2 a 8
unidades porcentuales de NDT (Lundberg et al. 2004).
En Europa, utilizan ecuaciones de predicción donde se relacionan uno o más componentes
químicos y/o el valor energético
in vitro
de los alimentos, mientras en Norte América, utilizan
métodos sumativos que determinan la contribución de energía de cada componente químico
para el contenido total de energía de los alimentos (Robinson et al., 2004).
Muchas técnicas
in vitro
que se utilizan para determinar el contenido nutricional de forrajes
varían en su precisión, pero las que simulan un ambiente ruminal con microorganismos
ruminales son las que ofrecen los mejores resultados (Cerrillo et al. 2012).
Por otra parte, la técnica de producción de gas simula de buena manera el ambiente ruminal
(NRC, 1996). Evitayani et al. (2004) mencionan que esta técnica se ha expandido rápidamente,
debido a la necesidad de contar con métodos de rutina y reproducibles para obtener la
biodisponibilidad de los alimentos y su composición química.
Al ser Costa Rica un país tropical, cuenta con gran variedad de forrajes que son utilizados en
la alimentación animal, por esta razón es importante evaluar su calidad nutricional con
procedimientos que sean sencillos, económicos, precisos y que den el resultado en el menor
tiempo posible. En los sistemas de producción en pastoreo, el contenido de energía de los
forrajes tropicales es un componente crítico del sistema, debido al bajo contenido energético
del material, y el gasto energético destinado a caminar en el potrero (Villalobos y Sánchez,
2010).
Debido a la importancia de estimar el contenido energético de las fuentes forrajeras utilizadas
en la alimentación de rumiantes en Costa Rica, el objetivo de esta investigación fue realizar un
análisis de correlación y regresión de los valores energéticos
in vitro
de materiales forrajeros
obtenidos mediante la ecuación del NRC (2001) y la metodología de producción de gas
in vitro
,
con la intención de utilizar una ecuación que permita predecir la energía de materiales
forrajeros utilizando metodologías con menores costos económicos asociados y que tengan
un grado de precisión aceptable.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
17
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación
Este estudio se realizó en el Centro de Investigación en Nutrición Animal (CINA), de la
Universidad de Costa Rica, entre los meses de julio y diciembre del año 2015.
Materiales utilizados
Para esta investigación se hizo uso de los siguientes forrajes:
Megathyrsus maximus
(Guinea),
Ischaemum ciliare
(Ratana),
Cynodon nlemfuensis
(Estrella africana),
Urochloa arrecta x U
mutica
(Braquipará),
Cratylia argentea
(Cratylia),
Urochloa brizantha
(Brizantha),
Morus alba
(Morera),
Pennisetum purpureum
(Camerún),
Urochloa brizantha
var. Toledo,
Kikuyuocloa
clandestina
(Kikuyo),
Lolium perenne
(Ryegrass),
Tithonia diversifolia
(Botón de oro),
Saccharum officinarum
(Caña de azúcar),
Urochloa brizantha
cv. Mulato,
Festulolium loliaceum
Huds.
(Festulolium),
Hemarthria altissima
(Limpograss),
Megathyrsus maximus (Jacq
.)
(Mombaza).
También se utilizaron ensilajes de los siguientes materiales: pasto Maralfalfa (
Pennisetum
violaceum
) con melaza, pasto Maralfalfa + 15% guineo cuadrado (
Musa
sp.
ABB), 30% guineo
cuadrado y 45% guineo cuadrado, Cratylia, Sorgo (
Sorghum vulgare
), sorgo más pulpa de piña
y rastrojo de piña.
Análisis químico y bromatológico
Los análisis bromatológicos de fibra detergente neutro (FDN) y lignina (L) se realizaron según
la metodología de Van Soest et al. (1991). La determinación de nitrógeno insoluble en fibra
detergente neutro (NFDN) y en fibra detergente ácido (NFDA) se realizó con la metodología
desarrollada por Licitra et al. (1996). Los análisis químicos como proteína cruda (PC), extracto
etéreo (EE) y cenizas se efectuaron según el método de referencia AOAC 2001,11; 920.39 y
942.05, respectivamente (AOAC 1998). En el Cuadro 1 y 2 se muestra la composición nutricional
de los diferentes alimentos utilizados en la investigación.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
18
Modelo del NRC (2001) para predicción de energía
El contenido de NDT de los alimentos, como porcentaje de la materia seca, se calculó a partir
de la suma de las digestibilidades verdaderas (dv) de las fracciones energéticas, que incluye a
la proteína cruda (PC), los carbohidratos estructurales (FDN), los carbohidratos no fibrosos
(CNF) y el extracto etéreo (EE) (multiplicado por 2,25 que hace referencia a la cantidad de
energía encontrada respecto a los carbohidratos), asumiendo una pérdida endógena fecal de
NDT del 7%, según lo detalla la ecuación del NRC (2001):
NDT %= dPC + dCNF + (dFA * 2,25) + dFDN – 7
Para el cálculo de la Energía Metabolizable (EM) en forrajes con EE menor a 3,0% se utilizó la
siguiente ecuación:
EM (Mcal/kg) = (1,01 * ED – 0,45).
Para forrajes con EE por encima de 3,0% se utilizó la siguiente ecuación:
EM (Mcal/kg) = (1,01 * ED – 0,45) + 0,0046 * (EE – 3).
La EN
L
se deriva de dos ecuaciones, una para forrajes con menos de 3,0% de EE y otra para
forrajes con más de 3,0% de EE:
EN
L
(Mcal/kg) = (0,703 * EM – 0,19) para EE <3%
EN
L
(Mcal/kg) = (0,703 * EM – 0,19) + (((0,097 * EM + 0,19)/97) * (EE – 3)) para EE >3%
La EN
m
y EN
g
se calculó a partir de las siguientes ecuaciones:
EN
m
(Mcal/kg) = 1,37 * EM – 1,138* EM2 + 0,0105 * EM3 – 1,12
EN
g
(Mcal/kg) = 1,42 * EM – 0,174 * EM2 + 0,0122* EM3 – 1,65
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
19
Cuadro 1. Promedios para las variables de composición nutricional expresada en base seca de los forrajes utilizados durante esta
investigación.
Forraje (n)
Edad (días)
MS (%)
PC (%)
EE (%)
FDA (%)
NFDN (%)
NFDA (%)
Cenizas (%)
L (%)
Guinea (2)
30
24,50
9,03
2,45
37,50
0,56
0,13
9,39
2,45
Ratana
(4)
20-21
18,97
12,20
2,60
34,40
1,02
0,19
9,55
2,30
Estrella africana (4)
24-35
24,38
16,65
3,32
29,12
0,88
0,16
9,84
2,23
Braquipará (5)
24-33
17,22
13,29
3,56
31,72
0,89
0,16
10,40
2,20
Brizantha (2)
26
27,10
9,54
2,85
34,30
0,75
0,53
11,57
2,10
Camerún (3)
75
15,01
9,96
1,86
38,80
0,63
0,29
13,04
5,07
Morera (3)
55
25,86
11,10
2,32
35,73
0,59
0,25
6,97
5,67
Kikuyo (4)
30-33
14,15
21,96
2,79
26,62
1,02
0,17
12,86
1,33
Ryegrass (4)
34
14,79
21,66
5,66
20,32
0,84
0,17
12,28
2,08
Cratylia (3)
90
29,23
19,21
4,56
39,77
1,57
0,59
7,97
7,20
Toledo (2)
27
27,10
13,80
3,60
33,00
0,53
0,11
7,89
2,35
Guinea corte (3)
45-60
19,31
10,24
2,38
40,70
0,88
0,17
12,27
2,40
Botón de oro (1)
45
11,63
23,40
2,20
24,90
2,54
0,69
15,30
9,80
Caña de azúcar (1)
300
22,94
3,40
1,90
23,50
0,15
0,07
2,00
2,60
Mulato (3)
24-33
23,36
11,70
2,37
34,17
0,41
0,15
11,16
2,57
Festulolium (1)
30
12,17
21,10
5,70
27,40
0,73
0,13
13,6
0,70
Limpograss (1)
24
25,90
5,60
2,60
33,10
0,79
0,20
4,10
3,70
Mombaza (1)
19
16,00
8,30
2,30
37,60
0,92
0,21
10,9
2,80
MS: materia seca. PC: proteína cruda. EE: extracto etéreo. FDN: fibra detergente neutro. FDA: fibra detergente ácido. NFDN: nitrógeno insoluble
en fibra detergente neutro. NFDA: nitrógeno insoluble en fibra detergente acido. L: lignina.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
20
Cuadro 2. Composición nutricional expresada en base seca de los diferentes ensilajes y subproductos utilizados en la investigación.
Material (n)
MS (%)
PC (%)
EE (%)
FDN (%)
FDA (%)
NFDN (%)
NFDA (%)
Cenizas (%)
L (%)
Cratylia (1)
26,52
21,13
3,10
45,90
33,20
0,94
0,40
8,38
11,50
Sorgo (2)
23,85
5,66
3,25
61,75
37,55
0,42
0,20
9,66
2,55
Sorgo+pulpa de piña (1)
19,20
11,14
3,85
56,40
32,10
0,40
0,20
9,38
2,60
Maralfalfa (1)
21,90
7,09
4,37
64,16
40,60
0,25
0,17
10,05
4,30
15% guineo
1
(5)
21,10
5,88
4,22
61,65
38,60
0,25
1,65
7,69
5,00
30% guineo
1
(5)
23,60
5,45
3,06
45,88
25,99
0,31
0,22
8,06
5,20
45% guineo
1
(5)
23,90
4,75
2,51
43,01
29,24
0,31
0,24
6,32
5,20
Subproducto de piña (1)
13,28
6,63
2,94
64,50
37,90
0,44
0,21
4,97
2,60
1
Ensilaje de Maralfalfa con diferentes inclusiones de guineo cuadrado.
MS: materia seca. PC: proteína cruda. EE: extracto etéreo. FDN: fibra detergente neutro. FDA: fibra detergente ácido. NFDN: nitrógeno insoluble
en fibra detergente neutro. NFDA: nitrógeno insoluble en fibra detergente ácido. L: lignina.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
21
Producción de gas
in vitro
para determinación de energía
Las muestras se incubaron por duplicado en licor ruminal junto con cuatro soluciones (buffer,
reductora, macro y microminerales). Se utilizaron muestras de 500 mg durante 24 horas a una
temperatura de 39°C según la metodología de ANKOM
RF
Gas Production System (2012). El licor
ruminal fue colectado de vacas Jersey en producción, con una dieta que se componía de:
pastoreo de forraje de Estrella africana, alimento balanceado comercial para ganado de leche
en proporción de 3:1 (kg leche:kg alimento), ensilaje de sorgo y pulpa de cítricos peletizada.
Dicho licor ruminal presentaba un pH entre 6,14 y 6,67. La agitación de los frascos se hizo de
forma manual, con una agitación a las 2, 4, 6, 21 y 23 horas de haber iniciado la incubación,
esto debido al horario del Centro de Investigación donde se llevó a cabo el experimento.
La incubación anaeróbica se realizó en el equipo automatizado Sistema de Producción de Gas,
modelo ANKOM
RF
Gas Production System que cuenta con una calibración interna de fábrica.
La producción de gas se expresó en ml, y para ello se transformó de psi a ml como lo detalla
el manual de ANKOM
RF
Gas Production System (2012).
Energía metabolizable de los diferentes materiales con las ecuaciones de producción de gas
Para el cálculo de energía metabolizable se utilizaron las ecuaciones que se detallan en el
Cuadro 3. Se obtuvo la ecuación que presenta la mejor aproximación utilizando un análisis de
correlación lineal entre la metodología del NRC (2001) y las ecuaciones de producción de gas,
hasta obtener el coeficiente de determinación (R
2
) más alto.
Relación entre composición nutricional de los diferentes alimentos y la energía metabolizable
obtenida por NRC (2001) y producción de gas.
Mediante un análisis de correlación de Pearson y un análisis de regresión lineal se evaluó la
relación entre la composición nutricional de los alimentos utilizados en el experimento y la
energía metabolizable obtenida por medio de la ecuación del NRC (2001) y las ecuaciones de
la metodología de producción de gas.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
22
Cuadro 3. Ecuaciones de estimación de energía a partir del modelo de producción de gas
in
vitro
utilizadas en la investigación.
Ecuación EM (Mcal/kg MS)
Referencia
EM = 2,2 + (0,136*PG24h) + (0,057*PC) / 4,184
Kamalak y Canbolat (2010);
Boga et al. (2014)
EM = 2,2 + (0,136*PG24h) + (0,057*PC) + (0,0029*EE
2
) / 4,184
Cerrillo et al. (2012);
Karabulut et al. (2007)
EM = 1,54 + (0,145*PG24h) + (0,00412*PC) + (0,0065*PC
2
) +
(0,0206*EE)/ 4,184
Menke et al. (1979)
EM = 1,2 + (0,1456*PG24h) + (0,007675*PC) + (0,01642*EE) / 4,184
Steingass y Menke (1980)
EM = 2,2 + (0,136*PG24h) + (0,0057*PC) + (0,0002859*EE
2
) / 4,184
Krishnamoorthy et al. (1995)
EM = 1,24 + (0,1457*PG24h) + (0,007*PC) + (0,0224*EE) / 4,184
Menke y Steingass (1988)
EM = 0,72 + (0,1559 * (4,7+0,89*PG24h) + (0,0068*PC) + (0,0249*EE)
/ 4,184
Menke y Steingass (1988)
EM = 2,2 + (0,1136*PG24h) + (0,0057*PC) + (0,00029*EE) / 4,184
Menke y Steingass (1988)
EM = 0,728 + (0,0219*PG24h) + (0,0203*PC) + (0,124*EE)
Seker (2002)
EM: Energía Metabolizable PG24h: Producción de gas a 24 h expresado en ml/500mg de muestra. PC: proteína
cruda. EE: extracto etéreo.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Contenido energético de pastos y ensilajes con la metodología de NRC (2001)
De los forrajes analizados en esta investigación, el pasto Ryegrass fue el que presentó mayor
concentración de EM (2,59 Mcal/kg de MS), y el de menor contenido de energía fue el pasto
Camerún (1,79 Mcal/kg de MS). En el Cuadro 4 se puede encontrar la concentración promedio
de la energía encontrada en los forrajes de esta investigación.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
23
Cuadro 4. Contenido de energía metabolizable (EM) determinada mediante la ecuación del
NRC (2001) de los diferentes materiales forrajeros utilizados en la investigación.
Material (n)
Energía metabolizable (Mcal/kg MS)
Ryegrass (4)
2,59
Guinea (5)
2,11
Ratana (4)
2,29
Estrella africana (4)
2,34
Braquipará (5)
2,30
Toledo (2)
2,33
Kikuyo (4)
2,41
Brizantha (2)
2,07
Limpograss (1)
2,16
Festulolium (1)
2,58
Mulato (3)
2,17
Botón de oro (1)
2,15
Caña de azúcar (1)
2,46
Morera (3)
2,18
Camerún (3)
1,79
Cratylia (3)
2,24
Mombaza (1)
2,09
Cratylia
2,17
Sorgo (2)
2,15
Sorgo+pulpa de piña (1)
2,29
Silo Maralfalfa + 0% guineo (1)
2,10
Silo Maralfalfa + 15% guineo (1)
2,11
Silo Maralfalfa + 30% guineo (1)
2,17
Silo Maralfalfa + 45% guineo (1)
2,20
El contenido energético de los forrajes obtenidos en este experimento, fue más alto que los
presentados en varios forrajes de otros estudios (Salazar, 2007; Villalobos y Arce, 2014; Azevedo
et al., 2011; Sánchez y Soto, 1997); entre ellos el pasto Ratana, Estrella africana, Braquipará,
Toledo, Morera, Cratylia y Mombaza. Este comportamiento se puede deber a factores que
afectan el valor nutritivo de los pastos, Pirela (2005) indica que los factores morfológicos,
fisiológicos, climáticos o de manejo afectan el valor nutritivo de los forrajes, además de la
metodología para obtener la concentración energética. Forrajes como el Ryegrass, Kikuyo,
Limpograss, Mulato, Caña de azúcar y Camerún presentaron valores similares a los informados
por otros investigadores (Andrade, 2006; Boga et al., 2014; Boschini-Figueroa, 2006; Campos
et al., 2010; Ferro et al., 2013; Giraldo et al., 2006; Villalobos, 2006).
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
24
De acuerdo a la ecuación del NRC (2001) se determinó que la fibra detergente neutro (FDN),
fibra detergente ácido (FDA) y lignina influyen negativamente en la concentración de energía
(R
2
= -0,56; -0,54; -0,35; p<0,05, respectivamente), mientras que la proteína cruda (PC) y el
extracto etéreo (EE) tienen una correlación positiva.
Se dice que la determinación de la fibra del forraje es importante para conocer el valor nutritivo
de los alimentos, ya que ocupa un lugar central en la evaluación de la disponibilidad de la
energía, aportando una cantidad significativa de energía a bajo costo y siendo el componente
químico con mayor variabilidad natural (Detmann et al. 2004). Por su parte, Weiss (1993) explica
que la fibra es la variable más común para predecir el contenido de energía en los alimentos,
debido a la relación negativa que existe entre el contenido de fibra (principalmente por el
contenido de celulosa) y la energía disponible, causado por la baja digestibilidad de este
compuesto.
Uno de los factores que impactan negativamente en el contenido energético de los forrajes es
el componente estado fisiológico de la planta, ya que a medida que avanza el estado de
madurez, aumenta la formación de componentes estructurales como la fibra detergente neutra
y ácida (Pirela, 2005).
Producción de gas (ml/500 mg MS) de los diferentes alimentos
El forraje que presentó mayor producción de gas a las 12 y a las 24 h fue la caña de azúcar,
con 52,51 y 61,64 ml, respectivamente. Mientras que, forrajes como el Festulolium y el Ryegrass
presentaron igualmente una alta producción de gas (Cuadro 5).
El pasto Camerún fue el pasto que tuvo la menor producción de gas acumulada a las 12 horas
(10,13 ml) y a las 24 horas (23,30 ml). Así mismo, el pasto guinea utilizado para corte fue el
segundo material en producir menos gas a las 12 h (15,46 ml). El forraje Cratylia tuvo menor
producción de gas entre las 12 y 24 h, siendo el segundo pasto con menor producción a las 24
h (25,55 ml).
La variable que más influyó sobre la producción de gas a las 24h fue la FDN, tuvo una un
coeficiente de correlación de Pearson negativo de 0,44, reflejando un efecto inversamente
proporcional de la FDN sobre la producción de gas, lo cual indica que forrajes con un mayor
contenido de FDN presentan una menor PG 24h. Éste efecto también fue encontrado por
Krishnamoorthy et al. (1995), en el que determinaron un coeficiente de correlación de Pearson
negativo de 0,60.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
25
Cuadro 5. Producción de gas acumulada de diferentes forrajes frescos incubados a 12 y 24 h
con licor ruminal.
n
Producción de gas acumulada (ml/500 mg MS)
12 h*
24 h*
Guinea
2
14,75-23,25 (19,00)
30,07-32,76 (31,42)
Ratana
4
19,75-30,51 (25,26)
31,38-45,76 (38,98)
Estrella africana
4
22,00-25,88 (23,69)
32,13-42,13 (37,06)
Braquipará
5
15,88-28,88 (23,83)
28,44-44,13 (38,68)
Cratylia
3
14,13-18,25 (15,88)
18,88-25,76 (23,07)
Brizantha
2
15,50-24,38 (19,94)
27,57-43,45 (35,51)
Camerún
3
7,50-12,00 (10,13)
16,82-27,07 (23,30)
Morera
3
22,50-30,76 (26,71)
36,19-39,38 (37,46)
Toledo
2
23,88-23,88 (23,88)
32,32-37,51 (34,92)
Kikuyo
4
17,25-30,26 (22,79)
29,76-44,57 (35,82)
Ryegrass
4
27,76-42,51 (37,26)
40,45-53,45 (48,39)
Guinea corte
3
13,63-18,00 (15,46)
26,38-33,01 (29,90)
Botón de oro
1
18,63
28,01
Caña de azúcar
1
52,51
61,64
Mulato
3
14,75-32,76 (24,26)
27,26-48,95 (40,72)
Festulolium
1
37,51
51,39
Limpograss
1
30,76
45,26
Mombaza
1
25,76
42,07
*Primer y segundo valor hace referencia al mínimo y máximo, respectivamente. El valor en paréntesis es
el promedio del forraje.
Cerrillo y Juárez (2004) encontraron un coeficiente de correlación de Pearson negativo entre la
producción de gas y las fracciones químicas relacionadas con el contenido de la pared celular
de los forrajes (FDN -0,73 y FDA -0,90). La producción de gas involucra tanto la fermentación
del almidón como los componentes fibrosos del material, por lo que la adición o presencia en
la planta de carbohidratos no estructurales de rápida degradación disminuiría el componente
de FDN, incrementando la producción de gas (Lara et al., 2009).
A partir de este análisis entre las variables, se determinó que el porcentaje de proteína cruda,
de cenizas y extracto etéreo en los forrajes no tuvieron un efecto significativo en la producción
de gas a las 24h (p>0,05), así ninguna de las variables aumentó o disminuyó de forma
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
26
considerable la PG. Aunque el coeficiente de correlación es bajo, los componentes lignina, fibra
detergente ácido y neutro presentan un efecto negativo en la PG (0,33, 0,32 y 0,44 (p<0,05),
respectivamente).
Una limitante en la degradación de ciertos materiales, es el alto contenido de nitrógeno
degradable, que puede disminuir la producción de gas por la unión del dióxido de carbono
con amoníaco. Aunado a esto, la degradabilidad de la FDN en el licor ruminal depende de las
poblaciones de organismos presentes y al tiempo en el equipo. Ya que la fibra no será
degradada y su efecto máximo sobre la producción de gas no se observará hasta 40 horas
después y no a 24 horas cómo se observa en esta investigación (Krishnamoorthy et al. 1995).
En la presente investigación, el ensilaje que produjo mayor gas a las 12 y 24 h fue la mezcla de
Maralfalfa con 45% de guineo (55,26 y 64,14 ml, respectivamente), debido a la disminución del
valor de FDN producto de la fermentación en el ensilaje, además del aporte de carbohidratos
de alta fermentación en rumen (almidones) que hace el guineo cuadrado (Lazo-Salas et al.,
2018). El ensilaje de pasto Maralfalfa fue el de menor producción de gas acumulada a las
mismas horas (12,00 y 22,07 ml), debido al mayor valor de FDN y menor aporte de
carbohidratos de alta fermentación. El subproducto de piña presentó una buena producción
de gas, acumulando 41,63 ml a las 12 h, y 67,33 ml a las 24 h (Cuadro 6), considerando que el
aporte primordial de estos subproductos es pectina, la cual se degrada a una tasa media a alta
en el rumen (Rojas-Bourrillon, 2011).
Cuando ocurre la fermentación de los alimentos se da la liberación de gas, lo cual genera una
curva de degradación con forma sigmoidal. La curva generada está dividida en tres fases: una
fase inicial (producción de gas lenta), una exponencial (producción de gas rápida) y una
asintótica (producción de gas disminuye llegando a cero) (Oliveira et al. 2014). Como se puede
observar en la Figura 1, la curva de producción de gas sigue en constante crecimiento desde
las 0 hasta las 24 h, por lo que se podría interpretar que se encuentra en la fase exponencial;
si se aumenta el tiempo de incubación aumentaría la PG.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
27
Figura 1. Producción acumulada de gas a las 24 h. a) Nueve forrajes con mayor
producción de gas. b) Nueve forrajes con menor producción de gas. c)
Ensilajes y subproducto de piña.
1,0
11,0
21,0
31,0
41,0
51,0
61,0
0 6 12 18 24
Producción de gas (ml/500mg MS)
Tiempo de incubación (horas)
Braquipará
Ratana
Mulato II
Mombaza
Morera
Limpograss
Ryegrass
Caña de
azúcar
Festulolium
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
35,00
40,00
0 6 12 18 24
Producción de gas (ml/500mg MS)
Tiempo de incubación (horas)
Camerún
Kikuyo
Guinea
corte
Cratylia
Botón de
oro
Guinea
Brizantha
Estrella
Toledo
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
0 6 12 18 24
Producción de gas (ml/500mg MS)
Tiempo de incubación (horas)
0% guineo
15% guineo
Ensilaje de
cratylia
45% guineo
30% guineo
c
a
b
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
28
Cuadro 6. Producción de gas acumulada de diferentes ensilajes y subproductos incubados a
las 12 y 24 h con licor ruminal.
n
Producción de gas acumulada (ml/ 500mg)
Ensilajes
12 h*
24 h*
Cratylia
1
22,50
26,82
Sorgo
2
22,50-24,13 (23,32)
39,13-44,38 (41,76)
Sorgo + pulpa de piña
1
33,01
48,88
Maralfalfa
1
12,00
22,07
15% guineo
1
1
24,63
41,13
30% guineo
1
1
41,63
49,32
45% guineo
1
1
55,26
64,14
Subproducto Piña
1
41,63
67,33
*Primer y segundo valor hace referencia al mínimo y máximo, respectivamente. El valor en paréntesis es
el promedio del forraje.
1
Ensilaje de maralfalfa con diferentes inclusiones de guineo cuadrado.
Selección de una ecuación para estimar el valor energético a partir de la técnica de producción
de gas
Para la selección de la ecuación de predicción de la EM a partir de la producción de gas, se
utilizó una regresión lineal múltiple. Al analizar todas las ecuaciones que se mencionan en la
metodología en el Cuadro 3, se obtuvieron dos ecuaciones con mejores coeficientes de
correlación. Se decide utilizar una para todos los alimentos (Steingass y Menke (1980): forrajes,
ensilajes y subproducto) y otra solamente para los forrajes (Menke y Steingass (1988)) (Cuadro
7).
Cuadro 7. Ecuaciones seleccionadas para estimar el valor energético de forrajes, ensilajes y
subproductos a partir de diferentes variables.
Ecuación
Ecuación
R
2
N
Steingass y
Menke (1980)
EM=2,36+(0,0048*PG24h)+(0,02*PC)+(-0,01*FDN)+(-0,02*L)
0,72
56
Menke y
Steingass (1988)
EM=2,31+(0,01*PG24h)+(0,01*PC)+(-0,01*FDN)+(-0,02*L)
0,73
47
Steingass y Menke (1980)= Todos los alimentos (forrajes, ensilajes y subproducto); Menke y Steingass
(1988)= Forrajes. EM: Mcal/kg MS, PG24h: ml/500 mg MS en 24 h, PC: Proteína cruda, FDN: Fibra
detergente neutro. L: Lignina, EE: Extracto etéreo (todas en % MS)
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
29
La ecuación de Steingass y Menke (1980) presentó un coeficiente de correlación alto (0,72;
p<0,05) comparado con el modelo sumativo del NRC (2001). Esta ecuación considera como
variables la FDN, la lignina, PG24h y PC como variables para predecir la energía. Ferro et al.
(2013) hacen énfasis en que, de los diferentes componentes de los alimentos, la fracción fibrosa
es importante en los sistemas de producción tropicales, debido a que representa una cantidad
significativa de energía a bajo costo y presenta una variabilidad mayor que otros componentes,
por lo que debe de contemplarse para la predicción de la energía.
La proteína cruda fue una de las variables de predicción de la energía, Weiss (1993) indica que
a pesar de que la PC es una fracción uniforme en la composición de los alimentos, no es un
indicador preciso de la disponibilidad de la energía ya que constituye una fracción muy
pequeña (de 5 a 25%) del forraje total, y además la variabilidad de la digestibilidad de la
fracción no proteica puede ser alta.
Según Ferro et al. (2013), de los componentes químicos de un forraje, la proteína cruda y el
extracto etéreo se correlacionan positivamente con la concentración energética del alimento.
Dichos componentes presentan una correlación moderada y muy baja con la energía
metabolizable obtenida con la ecuación de Steingass y Menke (1980) (PC, 0,76; EE, 0,34;
p<0,05), respectivamente. Así mismo, las fracciones fibrosas como la FDN y FDA presentan una
correlación negativa con la disponibilidad energética, lo cual coincide con este experimento (-
0,75, FDN; -0,63, FDA; p<0,05). La lignina, por su parte, tuvo un coeficiente de correlación de -
0,24; por lo que al aumentar la lignina disminuye la concentración energética en el forraje, por
su efecto negativo sobre la degradabilidad de la fibra.
En un estudio realizado en Brasil, se comparó varias metodologías
in vitro
para estimar la
energía metabolizable de alimentos voluminosos utilizados en el trópico. Se utilizaron
metodologías
in vivo
por medio de la recolección de excretas, las metodologías
in vitro
del
NRC (2001) y la técnica de producción de gas de Menke y Steingass (1988). Los investigadores
concluyeron que los métodos
in vitro
subestiman la EM de los forrajes tropicales, pero el
sistema sumativo del NRC (2001) estuvo entre las metodologías que presentó una estimación
más precisa de la EM (Magalhães et al. 2010).
Campos et al. (2010) evaluaron la digestibilidad de los carbohidratos no fibrosos de alimentos
voluminosos como caña de azúcar (
Saccharum officinarum
L.), ensilaje de pasto elefante
(
Pennisetum purpureum
, Schum), ensilaje de maíz y ensilaje de sorgo (
Sorghum bicolor
(L.)
Moench) con la ecuación del NRC (2001) y encontraron que la ecuación sobreestimó los valores
observados que se obtuvieron por medio de la recolección de heces.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
30
Azevêdo et al. (2011) utilizaron el modelo del NRC (2001) y observaron que la metodología no
era exacta ni precisa para estimar los valores de la digestibilidad de la FDN de subproductos
agrícolas, lo que indica una limitación en su uso por la alta concentración de los compontes
fibrosos en productos tropicales.
De igual forma, Rocha et al. (2003) realizaron un estudio para validar el método del NRC (2001),
y encontraron que no hubo diferencias significativas entre los valores obtenidos a partir de la
ecuación del NRC y los valores de energía, proteína curda, fibra detergente extracto etéreo y
carbohidratos no fibrosos de varios alimentos utilizados en condiciones brasileñas, pero que
para los alimentos voluminosos la ecuación subestimaba la energía disponible de la FDN y la
digestibilidad del EE, por lo que otras ecuaciones son necesarias para estimar la energía
disponible de estas fracciones.
A pesar de que el uso de la ecuación del NRC (2001) en condiciones tropicales tiene
discrepancias entre autores, es una ecuación que tiene una alta correlación con los valores que
se encuentran en análisis
in vivo
de la disponibilidad energética. En esta investigación se
seleccionaron dos ecuaciones (Steingass y Menke (1980) y Menke y Steingass (1988) que
pueden predecir la EM a partir de la producción de gas que presentan una correlación de 0,83
y 0,84 con la ecuación del NRC (2001), respectivamente.
De acuerdo con la técnica de producción de gas, varios autores comentan que la principal
ventaja es ser aplicable a cualquier alimento, incluyendo a alimentos tropicales. En Brasil el
modelo subestimó la EM de los forrajes
in vivo
, no obstante, cuando se aumentó el período de
incubación fue más precisa la predicción que con tiempos de incubación menor (EM, 24h<EM,
48h<EM, 72h) (Magalhães et al. 2010). Los mismos autores hacen referencia a que la técnica se
ve afectada por la fuente del inóculo, la dieta, tiempo de incubación, el período de recolecta,
el forraje incubado, el equipo utilizado para la medición del gas y el tamaño de partícula; estos
podrían afectar la producción de gas.
Detmann et al. (2005) concluyeron que la limitante en la metodología de producción de gas
in
vitro
para simular la degradación ruminal, es que no permite una simulación precisa de la
dinámica del tránsito ruminal, ya que la utilización de tasas de digestión obtenidas
in vitro
sub
y sobreestimaron la degradación ruminal de los carbohidratos fibrosos y los carbohidratos no
fibrosos, respectivamente.
Debido a las diversas ventajas que tiene la técnica
in vitro
vs. la
in vivo
en su metodología,
es
importante contar con una ecuación que ayude a predecir la energía de una manera sencilla,
económica y que se pueda realizar en menos tiempo. Las ecuaciones seleccionadas en esta
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
31
investigación presentan un R
2
ligeramente alto, generadas con valores de PG 24h, PC, lignina
y FDN.
Estas ecuaciones fueron utilizadas con un número de muestras entre 47 y 56, incluyendo
forrajes, ensilajes y subproductos. Los datos obtenidos pueden ser la base para futuros trabajos
con la técnica de producción de gas en Costa Rica, siendo un método valioso y de gran
relevancia para seguir explorando.
CONSIDERACIONES FINALES
La técnica de producción de gases resultó ser efectiva en la estimación del componente
energético de materiales forrajeros.
La fibra detergente neutro fue el componente químico-bromatológico con mayor impacto en
la producción de gas y el contenido energético de los alimentos analizados.
La energía metabolizable de los diferentes alimentos obtenida por medio de la ecuación del
NRC (2001) comparada con otros estudios fue en algunos materiales más alta y en otros
presentó un comportamiento similar al obtenido en otras investigaciones.
La energía metabolizable obtenida a través de la ecuación de Menke y Steingass (1988) y la
producción de gas a las 24 h (ml/500mg MS), presentó valores similares comparada con otras
investigaciones según el contenido de FDN en los forrajes.
Las ecuaciones utilizadas en esta investigación a partir de la producción de gas, son una
alternativa para predecir el contenido energético de forrajes y ensilajes, dado que la
metodología del NRC (2001) implica gran cantidad de análisis para generar el contenido de
energía, y el uso de estas ecuaciones implica menor cantidad de análisis de laboratorio, esto
podría significar un menor costo en la generación del resultado de energía.
En futuros estudios es necesario validar las ecuaciones seleccionadas en esta investigación y
probarlas en diferentes alimentos y con más réplicas.
Debido a que la curva de producción de gas tiene un comportamiento sigmoidal, se
recomienda en futuras investigaciones aumentar el tiempo de incubación y comparar la
producción de gas a las 24 horas y en tiempos mayores.
Para una mayor precisión de la metodología de producción de gas, se recomienda el uso de
algún instrumento con agitación orbital, con el fin de aumentar la simulación del ambiente
ruminal.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
32
LITERATURA CITADA
Abaş I., Özpinar H., Kutay H., Kahraman R., Eseceli H. 2005. Determination of the metabolizable
energy (ME) and net energy lactation (NEL) contents of some feeds in the marmara
region by In vitro gas technique. Turk. J. Vet. Anim. Sci. 29: 751-757.
ANKOM
RF
Gas Production System. 2012. Operator´s Manual. ANKOM TECHNOLOGY.
AOAC (Association of Official Analytical Chemist). 1998. Official methods of analysis of AOAC
International. 16th ed, 4th rev. Gaithersburg, MD: AOAC International, USA.
Azevêdo J., Valadares-Filho S., Detmann E., Pina D., Pereira L., Oliveira K., Fernandes H., Souza
N. 2011. Predição de frações digestíveis e valor energético de subprodutos agrícolas e
agroindustriais para bovinos. Revista Brasileira de Zootecnia. 40(2): 391-402.
Boga M., Yurtseven S., Kilic U., Aydemir S., Polat T. 2014. Determination of nutrient contents
and
In vitro
gas production values of some legume forages grown in the harran plain
saline soils. Asian Australas. J. Anim. Sci. 27(6): 825-831.
Bruni M., Trujillo A., Facchín L., Saragó L., Chilibroste P. 2014. Evaluación nutricional para
rumiantes de la burlanda de sorgo húmeda obtenida de la producción de etanol de
ALUR Paysandú. Cangue. 35: 28-38.
Campos P., Valadares S., Detmann E., Cecon P., Leão M., Lucchi B., Souza S., Pereira O. 2010.
Consumo, digestibilidade e estimativa do valor energético de alguns volumosos por
meio da composição química. Rev. Ceres, Viçosa. 57(1): 79-86.
Cerrillo M., Juarez A. 2004. In vitro gas production parameters in cacti and tree species
commonly consumed by grazing goats in a semiarid region of North Mexico. Lives. Res.
Rural Develop. 16:4
Cerrillo M., Juárez A., Rivera J., Guerrero M., Ramírez R., Bernal H. 2012. Producción de biomasa
y valor nutricional del forraje verde hidropónico de trigo y avena. INTERCIENCIA. 37(12):
906-913.
Detmann E., Paulino M., Cabral L., Valadares-Filho S., Cecon P., Zervoudakis J., Lana R., Leão
M., Melo A. 2005. Simulation and validation of digestive kinetic parameters using an in
vitro gas production system in crossbred steers with pasture supplementation. R. Bras.
Zootec. 34(6):2112–2122.
Detmann E., Tilemahos J., Silva L., Ribeiro V., Júnior R., Valadares S., Queiroz A., Ponciano N.,
Magno A. 2004. Validação de equações preditivas da fração indigestível da fibra em
detergente neutro em gramíneas tropicais. R. Bras. Zootec. 33(6): 1866-1875.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
33
Di Rienzo J., Casanoves F., Balzarini M., Gonzalez L., Tablada M., Robledo C. 2014. InfoStat
versión 2014. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina.
Evitayani L., Warly A., Fariani T., Fujihara T. 2004. Study in nutritive value of tropical forages in
North Sumatra, Indonesia. Asian-Australasian Journal of Animal Science. 17(11): 1518-
1523.
Ferro M., Avelino C., Moura A., Moura D., dos Santos J. 2013. Estimativas do valor energético
de alimentos para bovinos de corte em condições tropicais: conceitos e aplicações.
Enciclopédia Biosfera. 9(16): 1115- 1130.
Giraldo L., Gutiérrez L., Sánchez J., Bolívar P. 2006 Relación entre presión y volumen para el
montaje de la técnica
in vitro
de producción de gas en Colombia. Livestock Research
for Rural Development. 18(6).
Kamalak A., Canbolat O. 2010. Determination of nutritive value of wild narrow-leaved clover
(
Trifolium angustifolium
) hay harvested at three maturity stages using chemical
composition and
in vitro
gas production. Tropical Grasslands. 44: 128-133.
Karabulut A., Canbolat O., Kalkan H., Gurbuzol F., Sucu E., Filya I. 2007. Comparison of
In vitro
gas production, metabolizable energy, organic matter digestibility and microbial
protein production of some legume hays. Asian-Aust. J. Anim. Sci. 20(4): 517-522.
Krishnamoorthy U., Soller H., Steingass H., Menke K. 1995. Energy and protein evaluation of
tropical feedstuffs for whole tract and ruminal digestion by chemical analyses and
rumen inoculum studies in vitro. Animal Feed Science and Technology. 52: 177-188.
Lara P., Canché M., Magaña H., Aguilar E., Sanginés J. 2009. Producción de gas in vitro y cinética
de degradación de harina de forraje de morera (Morus alba) mezclada con maíz.
Revista Cubana de Ciencia Agrícola. 43(3): 273-279.
Lazo-Salas, G., Rojas-Bourrillon, A., Campos-Granados, C., Zumbado-Ramírez, C., López-
Herrera, M. 2018. Caracterización fermentativa y nutricional de mezclas ensiladas de
corona de piña con guineo cuadrado Musa (ABB) I. Parámetros fermentativos, análisis
bromatológico y digestibilidad in vitro. Nutrición Animal Tropical. 12 (1): 59-79.
Licitra G., Hernández T., Van Soest P. 1996. Standardization of procedures for nitrogen
fractionation of ruminant feeds. Animal Feed Science and Technology. 57(4): 347-358.
Lundberg K., Hoffman P., Bauman L., Berzagui P. 2004. Prediction of forage energy content by
near infrared reflectance spectroscopy and summative equations. The Professional
Animal Scientist. 20: 262-269.
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
34
Magalhães A., Valadares S., Detmann E., Diniz L., Pina D., Azevêdo J., Araújo F., Marcondes M.,
Fonseca M., Tedeschi L. 2010. Evaluation of indirect methods to estimate the nutritional
value of tropical feeds for ruminants. Animal Feed Science and Technology. 155: 44-54.
Mendoza-Martínez G., Plata-Pérez F., Espinosa-Cervantes R., Lara-Bueno A. 2008. Manejo
nutricional para mejorar la eficiencia de utilización de la energía en bovinos.
Universidad y Ciencia Trópico Húmedo. 24(1): 75-87.
Menke K., Raab L., Salewski A., Steingass H., Fritz D., Schneider W. 1979. The estimation of the
digestibility and metabolizable energy content of ruminant feedingstuffs from the gas
production when they are incubated with rumen liquor in vitro. J. Agric. Sci. Camb. 93:
217-222.
Menke K., Steingass H. 1988. Estimation of the energetic feed value obtained from chemical
analysis and
in vitro
gas production using rumen fluid. Animal Research and
Develompment. 28: 7-55.
NRC (National Research Council). 1996. Nutrient requirements of beef cattle. 7th rev. Ed.
Washington, D.C. National Academy Press. 242 p.
NRC (National Research Council). 2001. Nutrient requirements of dairy cattle. 7th rev. Ed.
Washington, D.C. National Academy Press. 381 p.
Oliveira V., Valença R., Santana-Neto J., Santana J., Santos C., Lima I. 2014. Utilização da técnica
de produção de gás In vitro para estimar a digestibilidade dos alimentos. Revista
Científica de Medicina Veterinária. XII (23). 10 p.
Pirela M. 2005. Valor nutritivo de los pastos tropicales, pp. 176-182. In: C. González-Stagnaro y
E. Soto (eds). Manual de ganadería doble propósito. Fundación GIRARZ.
Robinson P., Givens D., Getachew G. 2004. Evaluation of NRC, UC Davis and ADAS approaches
to estimate the metabolizable energy values of feeds at maintenance energy intake
from equations utilizing chemical assays and in vitro determinations. Animal Feed
Science and Technology. 114: 75-90.
Rocha V., Valadares S., Borges Á., Detmann E., Magalhães K., Valadares R., Gonçalves L., Cecon
P. 2003. Estimativa do valor energético dos alimentos e validação das equações
propostas pelo NRC (2001). R. Bras. Zootec. 32(2): 480-490.
Rojas-Bourrillon, A. 2011. Alimentación de bovinos con rastrojos de piña (
Ananas comosus
).
UTN Informa. 58: 16-20.
Sánchez J., Soto H. 1999. Estimación de la calidad nutricional de los forrajes del cantón de San
Carlos. III. Energía para la producción de leche. Nutrición Tropical. 5(1): 31-49.
Arce-Ramírez, et al. Contenido energético de materiales forrajeros
______________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 14(1):13-35. ISSN: 2215-3527/ 2020
35
Seker E. 2002. The determination of the energy values of some ruminant feeds by using
digestibility trial and gas test. Revue Méd. Vét. 153(5): 323-328.
Steingass H., Menke K. 1980. Die bestimmung der verdaulichkeit und der gehalte an
umsetzbarer energie und nettoenergie-laktation im Hohenheimer futterwerttest.
kraftfutter. 11: 534-536.
Van- Soest, P.V., J.B. Robertson, B.A. Lewis. 1991. Methods for dietary fiber, neutral detergent
fiber, and nonstarch polysaccharides in relation to animal nutrition. Journal of Dairy
Sci ence. 74:3583-3597.
Villalobos L., Sánchez J. 2010. Evaluación agronómica y nutricional del pasto ryegrass perenne
tetraploide (
Lolium perenne
) producido en lecherías de las zonas altas de Costa Rica.
II. Valor nutricional. Agronomía Costarricense. 34(1): 43.52.
Weiss W., 1993. Predicting energy values of feeds. J. Dairy. Sci. 76: 1802-1811.
Weiss W., Conrad H., Pierre N. 1992. A theoretically-based model for predicting total digestible
nutrient values of forages and concentrates. Animal Feed Science and Technology. 39
(1-2): 95–110.