Agronomía
Costarricense 46(1): 25-45. ISSN:0377-9424 / 2022
www.mag.go.cr/rev
agr/index.html www.cia.ucr.ac.cr
DIAGNÓSTICO
FOLIAR DE NUTRIMENTOS DE NUEVE ESPECIES FORESTALES TROPICALES DE TRES PISOS
ALTITUDINALES EN CENTRO AMÉRICA
Alfredo Alvarado-Hernández1/*,
Ronald Chaves-Corea2, Eduardo Chacón-Madrigal3,
Wilberth Rodríguez-Alfaro4, Freddy Blanco-Montero5
Palabras
clave: Concentración
foliar; N-P-K-Ca-Mg-S-Fe-Mn-Zn-B-Cu-Al-Na; Alnus acuminata;
Cedrela odorata; Cordia alliodora; Gmelina arborea; Tectona grandis; Terminalia amazonia;
Vochysia guatemalensis; Vochysia ferruginea y Pachira quinata;
Centroamérica.
Keywords: Foliar concentration;
N-P-K-Ca-Mg-S-Fe-Mn-Zn-B-Cu-Al-Na; Alnus acuminata; Cedrela odorata; Cordia alliodora; Gmelina arborea; Tectona grandis; Terminalia amazonia; Vochysia guatemalensis;
Vochysia ferruginea; Pachira quinata; Central America.
Recibido: 27/07/2021 Aceptado: 01/09/2021
RESUMEN
Introducción. Es poca la información sobre
concentración foliar de nutrimentos en especies forestales en Centro América.
Se hace necesario desarrollar conocimiento que permita manejar de manera
satisfactoria la nutrición de estos cultivos. Objetivo. Definir los
niveles “normales” de concentración foliar al eliminar los valores atípicos
fuera del rango de variación con un valor central entre el primer y tercer
cuartil en histogramas de distribución de frecuencias de especies forestales. Materiales
y métodos. Con material foliar de especies forestales de Costa Rica,
Panamá, Guatemala, México y Colombia se confeccionó una base de datos con 3566
entradas con la que se preparó otra más pequeña para los análisis de las
especies que se estudian en el presente documento, provenientes de 3 pisos
altitudinales. Se calculó la mediana de valores de nutrimento para toda la
población como base para determinar las desviaciones estándar y sus valores
normales de concentración de N-P-K-Ca-Mg-S-Fe-Mn-Zn-B-Cu-Al-Na.
Resultados. Los resultados fueron una primera aproximación sobre la
concentración foliar porcentual total en función del crecimiento de 9 especies
forestales en los pisos altitudinales Tropical Húmedo-Muy Húmedo (4,23-6,77%),
Tropical Estacionalmente Seco (4,65-6,05%) y Premontano (5,83-9,36%). Son
significativamente afectados por el piso altitudinal la concentración de Al en
los pisos Tropical Húmedo-Muy Húmedo y el N en el Tropical Estacionalmente
Seco. La distribución en porcentaje de las principales especies forestales
estudiadas fue C. alliodora (9,36), V. guatemalensis (6,77), C. odorata
(6,58), G. arborea (6,05), P. quinata (5,91), A. acuminata
(5,83), V. ferruginea (4,81), T. grandis (4,65) y T. amazonia (4,23). Conclusiones.
En los pisos Tropical Húmedo-Muy Húmedo la presencia de V. guatemalensis y V. ferruginea
mostró elevados valores en mg.L-1 de Al (13 470-22 172)>B(112-130)>Na(401) y porcentuales de P(0,54-0,68). La especie T. amazonia
presenta concentraciones porcentuales altas de P(0,59)>B(164)>Cu(46) en mg.L-1.
En el bosque Tropical Estacionalmente Seco ninguna de las especies estudiadas (G.
arborea, T. grandis
y P. quinata) presentó concentraciones
elevadas de ningún elemento de los estudiados. En el piso Premontano se
encontró valores porcentuales elevados de N(3,57)>K(1,13) en A. acuminata,
en C. alliodora de N(3,45)>Ca(3,29)>K(1,24)>Mg(1,02) y
en C. odorata de N(3,22).
ABSTRACT
Foliar
nutrient diagnosis of nine tropical forestry species from three altitudinal
belts of Central America. Introduction. Foliar nutrient concentration in forestry
species of Central America is scarce. There is need to develop data to help in
satisfactory handle nutrition of these crops. Objetive.
To define “normal” foliar levels of nutrients considered as those
that after eliminating atypical values in a histogram remain in the first and
third quartiles of a normal frequency distribution of data available. Materials
and methods. Foliar samples of forestry species collected in Costa Rica,
Panamá, Guatemala, México and Colombia were analyzed and data were used to
conform a data base with 3566 entries, a subset of data was prepared to
generate the information for the 9 species considered in the present document
obtained from 3 altitudinal belts. Analyses performed included
N-P-K-Ca-Mg-S-Fe-Mn-Zn-B-Cu-Al-Na. Results. Information presented is the
first approximation about foliar total concentration of nutrients of nine
forestry species in Central America growing in the Tropical Humid-Very Humid
(4.23-6.77%), Tropical Seasonally Dry (4.65-6.05%) and Premontane (5.83-9.36%)
altitudinal belts. Foliar concentrations of Al in the Tropical Humid-Very Humid
and N in the Tropical Seasonally Dry were particularly large. The percentage of
main forestry species analyzed was distributed as C. alliodora
(9.36), V. guatemalensis (6.77), C. odorata
(6.58), G. arborea (6.05), P. quinata
(5.91), A. acuminata (5.83), V. ferruginea
(4.81), T. grandis (4.65) and T. amazonia
(4.23). Conclusions. The presence of V. guatemalensis
and V. ferruginea in the Tropical Humid-Very
Humid belts affected foliar concentrations to high values (mg.L-1)
of Al (13 470-22 172)>B(112-130)>Na(401)>P(0.54-0.68%) and that of T. amazonia
the concentrations of P(0.59%), B(164 mg.L-1), and Cu(46 mg.L-1). In the Tropical Seasonally
Dry Tropical Forest none of the species studied (G. arborea, T.
grandis and P. quinata) showed high foliar
concentrations of any element. Foliar values found for N(3.57)>K(1.13) in A. acuminata, of N(3.45)>Ca(3.29)>K(1.24)>Mg(1.02) in C. alliodora,
and of N(3.22) in C. odorata in the
Premontane belt were considered as high.
* Autor para correspondencia. Correo
electrónico: alfredo.alvarado@ucr.ac.cr
1 Universidad de
Costa Rica, Centro de Investigaciones Agronómicas, Facultad de Agronomía, San
José, Costa Rica.
0000-0002-6930-6660.
2 Universidad de Costa Rica, Escuela de Biología, Facultad de
Ciencias, San José, Costa Rica.
0000-0002-5003-0502.
3 Universidad de
Costa Rica, Centro de Investigaciones Agronómicas, Facultad de Agronomía, San
José, Costa Rica.
00000-0002-8328-5456.
4 Universidad de
Costa Rica, Centro de Investigaciones Agronómicas, Facultad de Agronomía, San
José, Costa Rica.
00000-0003-4516-8360.
5 Universidad de
Costa Rica, Centro de Investigaciones Agronómicas, Facultad de Agronomía, San
José, Costa Rica.
00000-0002-6733-449X.
INTRODUCCIÓN
Uno de los
principales problemas asociados al manejo de la nutrición de bosques y plantaciones
forestales en regiones tropicales consiste en encontrar métodos de diagnóstico
que faciliten determinar cuáles son los factores nutricionales que en mayor
medida limitan su productividad (Alvarado y Raigosa 2012). Según Lavender
(1970), aunque el inicio del análisis químico de las plantas en 1804 se
atribuye a Sausure al demostrar que el contenido de
cenizas en los órganos de las plantas varía entre especies, su edad, órgano a
analizar y el suelo sobre el que crecen, no es sino hasta en 1905 cuando Hall
sugiere la utilización de esta práctica como guía para la toma de decisiones en
la fertilización de cultivos.
Veinte años
después se inicia la investigación para establecer estándares de comparación
mejorando las tecnologías de análisis para estudiar el contenido de nutrimentos
y se conforman 2 grupos de investigadores, los que preferían el análisis de
muestras secas o el de material fresco para evitar pérdidas de algunos
elementos por volatilización. El mismo Lavender (1970) cita que de las primeras
décadas del siglo XX se conocen pocos estudios sobre el análisis de plantas,
mencionando como sobresalientes los de Mitchell (1934) y Leyton (1948) como
pioneros en la identificación de contenidos foliares y hasta de mantillo del
suelo para establecer niveles de deficiencias, críticos y de consumo de lujo
para algunas especies de coníferas de zonas templadas.
Aunque hoy
en día el análisis foliar es un método de diagnóstico de requerimientos
nutricionales bien establecido en agricultura y horticultura, su empleo es
menos frecuente en el sector forestal donde se considera debe emplearse en
combinación con otros procedimientos que permitan identificar el porqué de los
niveles de insuficiencia y la manera de remediar el problema nutricional (Driessche 1974). Entre los métodos disponibles, el análisis
de tejidos vegetales tiene relevancia al considerar en su empleo aspectos como
los procedimientos de extracción de nutrimentos en el laboratorio, la
definición del órgano (tejido) a analizar y la escogencia de los árboles a
muestrear (Smith y Loneragan 1997).
El análisis
foliar es un instrumento que permite determinar la concentración total de los
nutrimentos en las acículas y hojas de los árboles de manera rápida y así
comparar los valores obtenidos en diferentes partes del mundo por muchos
investigadores (Binkley 1986, Drechsel
y Zech 1991). Evans (1979) y Smith y Loneragan (1997) consideran que a pesar de las variaciones
de la concentración foliar encontradas entre especies, es con esta información
que se trata de establecer el estado nutricional de las plantaciones, para
diagnosticar y predecir posibles trastornos de nutrimentos que se cuantifican
para reponer los extraídos, en este caso por explotación de la madera. Varios
autores (Drechsel y Zech
1993, Lugo et al. 2012, Alvarado 2015) mencionaron que los valores de
concentración de los nutrimentos en el tejido foliar varían principalmente en
función de la especie, las condiciones de sitio (p.e.
la variación altitudinal), el manejo silvicultural y en menor grado por la edad
de los sistemas forestales, la variación introducida durante el muestreo de los
tejidos y la relacionada con el proceso de análisis a nivel de laboratorio
(Corrales et al. 2005).
El efecto
del componente genético es decir la especie, subespecie, variedad, procedencia,
genotipo, clon o híbrido (Ballard 1984, Boardman y McGuire 1990, Drechsel y Zech 1991, Lehto et al. 2010) es muy utilizado en proyectos de
mejoramiento genético donde se han observado diferencias en la concentración de
ciertos elementos para distintas etapas de crecimiento, clase diamétrica (edad
del árbol), desarrollo y posición del tejido foliar en la copa del árbol, la
distribución de la biomasa de raíces en el suelo, la posición de las hojas en
la copa, la caída del follaje, la autopoda, el estado
fenológico del árbol y la edad del follaje (hojas jóvenes, maduras o viejas).
En bosques inundables de la Amazonía Brasilera se ha encontrado que las hojas
viejas son más ricas en Ca y Mg que las hojas jóvenes, que a la vez son más
ricas en K y a menudo en N, P y Na. Además, los
contenidos foliares de las especies son más elevados en ecosistemas con suelos
y ríos a su alrededor altos en Ca, Mg y Na (Klinge et al.1983, Klinge
1985).
Desde el
punto de vista altitudinal las especies comparadas del piso Premontano
presentan las mayores concentraciones foliares acompañadas de una capacidad de
absorción reducida, aspectos relevantes en proyectos de reforestación para
conservar y mejorar el ambiente. Pregitzer y King
(2005) indican que desde el punto de vista nutricional la capacidad de
absorción de nutrimentos, decrece con la altura del sitio debido a (i) la
reducción de la tasa de fotosíntesis causada por un aumento de la nubosidad y
la baja radiación solar, (ii) la disminución de la
temperatura y menores tasas de respiración y transpiración a mayor elevación y
(iii) una menor disponibilidad de nutrimentos causada
por la baja temperatura y bajos valores de pH que reducen la tasa de
mineralización de residuos. Tanner et al.
(1998) mencionan que la baja tasa de crecimiento de la vegetación en el Bosque
Tropical Montano se debe a la reducida disponibilidad de nutrimentos y que a
mayor altitud el contenido foliar de N disminuye, los de P y K a menudo
disminuyen y los de Ca y Mg no presentan ninguna tendencia definida. Sin
embargo, la información disponible sobre una reducción del contenido foliar de
P en la montaña alta no es concluyente y más bien confirma la evidencia de
bajos niveles de N (Kitayama y Aiba
2002, Soethe et al. 2008).
Por medio
del análisis foliar se han identificado especies arbóreas y leñosas hipertolerantes o hiperacumuladoras
de metales pesados (Baker y Brooks 1989, van der Ent et al. 2013, Leitenmaier
y Küpper 2013), de importancia en proyectos de fitoremediación y como fitominadoras
(Rascio y Navari-Izzo
2011). La definición de plantas hiperacumuladoras de
uno o varios elementos se puede estudiar en los trabajos de varios autores
quienes han descrito relaciones entre la disponibilidad de elementos en el
suelo y los absorbidos por los árboles y especies o grupos de especies de
plantas (Chernery y Sporke
1976, Haridasan 1982, Breulmann
et al. 1996, Ma et al. 2005, Fernando et al. 2009).
Entre las
condiciones de sitio que pueden afectar la concentración foliar de los nutrimentos
se incluyen la pendiente y la elevación del terreno, la temperatura del sitio,
la pedregosidad, la condición de drenaje, la profundidad y la fertilidad del
suelo, el reciclaje de los nutrimentos, la variación y duración de la
estacionalidad climática (diaria, anual e interanual) que define la época de
muestreo (p.e. caída de follaje, floración,
fructificación, etc.), la cantidad y distribución de la lluvia que adiciona y
lava nutrimentos, la luminosidad y la frecuencia e intensidad de las quemas y
la frecuencia de inundaciones (Alvarado 2015). Los factores mencionados a su
vez influyen sobre el número de árboles a plantar por unidad de superficie, la
variación natural entre los árboles individuales de la plantación, la poda, el
raleo, el control de malezas, la sanidad del rodal, las quemas y la adición de
enmiendas como fertilizantes y cal, la variación de producción de biomasa, la
acumulación de nutrimentos y la producción y reciclaje de residuos en bosques
nativos y plantaciones forestales.
Por la relevancia
ambiental y la socio-económica en términos de ingreso de recursos a las
familias y empresas, de mantenimiento de ecosistemas y la recuperación de
tierras degradadas, en el presente trabajo se consideró estudiar la dinámica de
nutrimentos en el tejido foliar de especies de los pisos Tropical
Estacionalmente Seco, Tropical Húmedo-Muy Húmedo y Premontano de Costa Rica,
con 3 especies de cada piso altitudinal previamente descritas por Alvarado y
Raigosa (2012). Se enfatiza en presentar la información existente sobre
análisis foliares y su interpretación basándose en resultados obtenidos con
muestras foliares de plantaciones y bosques naturales en Costa Rica, con la
incorporación de otras de Colombia, Panamá, Guatemala y México según su
disponibilidad. El principal punto de referencia para comparar los valores
encontrados lo constituye el trabajo de Drechsel y Zech (1991) y a nivel centroamericano los de González
(1996) y Alvarado et al. (1997).
MATERIALES Y
MÉTODOS
La
información utilizada en el presente trabajo proviene de estudios propios
realizados en Costa Rica y Panamá y por otras personas autoras en Guatemala,
México y Colombia para las especies Alnus acuminata (jaúl o aliso), Cedrela
odorata (cedro amargo o spanish-cedar),
Cordia alliodora (laurel),
Gmelina arborea (melina,
yemane o gamar), Tectona grandis (teca o teak), Terminalia
amazonia (roble coral o amarillón), Vochysia guatemalensis (cebo,
mayo, chancho o yemeri), Vochysia
ferruginea (botarrama,
mayo colorado, chancho colorado) y Pachira quinata (pochote, ceiba roja o saqui-saqui).
Basados en dicha información se confeccionó una base de datos con 3566 valores
de concentración foliar, provenientes de 61 familias, 130 géneros y 203
especies. Luego se calculó la mediana de valores para toda la población y
nutrimento como base para determinar las desviaciones estándar y con ellas los
valores normales de concentración en un subgrupo de muestras mayor a 18 de cada
una de las 9 especies comparadas con resultados de análisis foliares para N, P,
K, Ca, Mg, S, Fe, Mn, Zn, B, Cu, Al y Na (Tabla 1).
Tabla 1. Características ambientales y concentración
foliar porcentual de las especies comparadas durante la investigación.
Las
referencias citadas permitieron definir los valores de elevación máxima y promedios
medios anuales de temperatura y precipitación considerados por los autores como
adecuados para el crecimiento de las especies comparadas.
Metodología
de muestreo. El tejido
foliar analizado proviene de varios muestreos realizados durante la confección
de trabajos de graduación de estudiantes de Licenciatura, Maestría y Doctorado
en Costa Rica, Panamá, Guatemala, Colombia y México (p.e.
Chaves-Corea 2021, Chacón-Madrigal et al. 2018). También incluye
muestras tomadas en fincas y bosques del Trópico Húmedo, Muy Húmedo y
Estacionalmente Seco por investigadores de la Universidad Nacional de Costa
Rica en todo el país (Fonseca et al. 2016) durante 1999 y 2015. Las
muestras provienen de sitios principalmente a menos de 2500 msnm con regímenes
de temperatura isohipertérmicos y de humedad perúdico, údico y ústico. En los muestreos de siguió las normas descritas y
recomendadas para cada especie previamente descritas por Alvarado et al.
(1997).
Análisis
de laboratorio. Las
muestras de Costa Rica y Panamá se analizaron por P, Ca, Mg, K, S, Fe, Mn, Cu,
Zn, B, Na y Al en los laboratorios de Suelos y
Foliares del Centro de Investigaciones Agronómicas de la Universidad de Costa
Rica en un aparato de espectrometría de emisión modelo ICP OES Perkin Elmer
Optima 8300 con la metodología descrita por Kalra
(1998) y la concentración de N mediante combustión seca en un analizador
Elementar Rapid Nº 3. Las muestras de otros países se
analizaron por métodos similares descritos en los trabajos de los autores que
permitieron su utilización.
Análisis
de los datos. Se aplicó
estadística descriptiva con los datos de la cantidad de individuos, medianas,
desviaciones, errores estándar y rangos por elemento, asimismo, se calculó el
valor intermedio por especie y por elemento. Para la estimación del rango de
concentración foliar intermedio, se calculó el primer (25%) y tercer cuartil
(75%) de cada elemento por especie, considerados como los valores mínimo y
máximo del rango intermedio. Las especies forestales que se clasifican como acumuladoras
de elementos son aquellas que poseen en la concentración foliar de uno o varios
elementos y con las hiperacumuladoras se presentan de
rojo en los Tablas 2, 3 y 4, medianas entre el percentil el 80% y el 95% de la
población total. Aquellas especies en las que la mediana de la concentración
foliar de uno o varios elementos se encuentra por arriba de la mediana global
en más de 2 deviaciones estándar (mayor al percentil 95%) se clasifican como hiperacumuladoras. Todas las especies cuya concentración foliar
de elementos se encuentren entre los percentiles 25 y 80 se consideran como
especies generalistas. En todos los casos los valores de todos los elementos se
presentan en tablas, ordenados por especie y por concentraciones de mayor a
menor, según algunos niveles internacionales considerados altos para la mayoría
de las especies.
Tabla 2. Contenido foliar de macronutrimentos
y microelementos de las especies A. acuminata,
C. alliodora y C. odorata
del bosque Tropical Premontano de Costa Rica.
Se presenta el tamaño de muestra (n), la mediana, la
desviación estándar (DE), el rango, el error estándar (EE), el intérvalo intercuartil
(Q0,25-Q0,75), el ámbito de concentración y el nivel crítico obtenido como
valor promedio reportados en la literatura.
Tabla 3. Contenido foliar de macronutrimentos
y microelemenetos de las especies V. guatemalensis, V. ferruginea y
T. amazonia del bosque Tropical Húmedo y Muy Húmedo de Costa Rica.
Se presenta
el tamaño de muestra (n), la mediana, la desviación estándar (DE), el rango, el
error estándar (EE), el intérvalo intercuartil
(Q0,25-Q0,75), el ámbito de concentración y el nivel crítico obtenido como
valor promedio reportados en la literatura.
Tabla 4. Contenido foliar de macronutrimentos
y microelementos de las especies G. arborea, T.
grandis y P. quinata
del bosque Tropical Estacionalmente Seco de Costa Rica.
Se presenta
el tamaño de muestra (n), la mediana, la desviación estándar (DE), el rango, el
error estándar (EE), el intérvalo intercuartil
(Q0,25-Q0,75), el ámbito de concentración y el nivel crítico obtenido como
valor promedio reportados en la literatura.
En general,
se compararon los valores de concentración foliar de 9 especies recolectadas en
el Trópico Americano para conocer su variación en función de la filogenia,
ambiente de crecimiento y definir el rango de concentración normal de cada
nutrimento y para cada especie. Se identificaron también, los valores que se
consideran como acumulados e hiperacumulados y al
final de cada especie se introdujeron 2 filas con rangos totales y niveles
críticos de concentración foliar mencionados en la literatura. Las letras “nd” infieren que no existe información al respecto al
alcance del personal del trabajo y por tanto los valores del presente estudio
fueron nuevos para la ciencia.
RESULTADOS Y
DISCUSIÓN
Variación del
contenido foliar en los ecosistemas comparados
En la Tabla
1 se compara la concentración foliar porcentual (suma de todas las
concentraciones porcentuales de los elementos analizados para cada especie) en
función de los sitios estudiados. Este indicador muestra cómo los valores son
propios para cada especie y sus rangos de variación por sitio son mayores en el
piso Premontano (5,83-9,36%) y menores pero similares entre sí en los pisos
Tropical Húmedo y Muy Húmedo (4,23-6,77%) y Tropical Estacionalmente Seco
(4,65-6,05%).
En las
especies del piso Estacionalmente Seco se encuentra la mayor concentración
foliar de N y en los pisos Tropical Húmedo-Muy Húmedo se hiperacumulan
los elementos Al y B. La baja concentración foliar de nutrimentos en las
especies del piso Estacionalmente Seco es de gran importancia para la
reforestación puesto que es aquí donde se plantan las especies de mayor
relevancia económica en Costa Rica y en el resto del mundo. Al respecto, Raulino et al. (2020) mencionan que, en los Bosques
Húmedos Tropicales de Pernambuco, Brasil las especies son más eficientes en la
utilización de N y Mg mientras que en los Bosques Secos Tropicales las especies
son más eficientes en el uso de P y K.
Variación de
la concentración foliar en el ecosistema Tropical Premontano
En ese
ecosistema domina la vegetación natural siempre verde con una cantidad moderada
de epífitas y algunas especies deciduas durante la estación seca. El requerimiento
altitudinal de cada especie (Tabla 1) puede ser diferente al del bioclima de
muestreo, definido por varios autores (p.e. Bolaños y
Watson 1993, Badilla et al. 2002, Pancel 2015)
con un rango de precipitación anual entre 2000 y 4000 mm, una biotemperatura
que varía entre 17,5 y 24,0ºC y un rango de elevación que oscila entre 250 y
1400 m en la vertiente Caribe y entre 700 y 1600 m en la vertiente pacífica de
la América Central.
Alnus acuminata. Los valores de concentración foliar de la
especie en el presente estudio disminuyeron en el orden (%): N (3,57) > K (1,13)
> Ca (0,46) > P (0,28) > S (0,19) ≈ Mg
(0,18) y (mg.L-1) Al (165) > Na (77) ≈ Fe (76) > Mn (39) > B (33) > Cu (19)
> Zn (15), considerándose altos los contenidos y los rangos de variación de
N, P y K y bajos los de Ca (Tabla 2). La información del presente trabajo
coincide con la de Segura et al. (2006) en Andisoles
de Costa Rica, pero es de mayor magnitud que la determinada para A. acuminata en Andisoles de
Colombia (Escobar et al. 1993) y para otras especies del género Alnus que crecen en otros tipos de suelo (Rodríguez et
al. 1984, Sharma 1993, Mills et al. 1996).
Rodríguez et
al. (1984) y Cervantes y Rodríguez (1992) mencionan que los valores más
elevados de N y P ocurren durante la época lluviosa, hecho atribuible a una
mayor actividad en los nódulos de Frankia que
aumentan la fijación y translocación de N y por asocio de P durante esta
estación. Segura et al. (2006) mencionan que las concentraciones de Mg,
Fe, Zn, Mn, Cu y B no disminuyen durante el año. Las concentraciones foliares
de N, P y K concuerdan con las reportadas en la literatura para árboles del género
Alnus (Rodríguez et al. 1984, Mills y
Jones 1996, Sharma 1993, Segura et al. 2006) y las de Ca como bajas para
40 especies forestales Tropicales y SubTropicales (Drechsel y Zech 1991). Los
valores de Mn se consideran bajos en relación con los de toxicidad de Mn
(380-640 mg.kg-1) mencionados por Alvarado et al. (1997) y
Alvarado y Raigosa (2012).
Cordia alliodora. Los valores de concentración foliar de la especie
en el presente estudio disminuyen en el orden (%): N (3,45) > Ca (3,29)
> K (1,24) > Mg (1,02) > S (0,18) > P (0,15) y (mg.L-1) Al (235) > Fe (162) > Na (48) > Mn (40) > Zn (33) > B (27) > Cu (15)
(Tabla 2) donde se notan valores altos de N, Ca, K y Mg refleja el hecho de que
la especie prefiere suelos de fertilidad natural media a alta. Al comparar los
ámbitos de variación foliar hallados en el presente estudio con los valores de
referencia internacional para la especie (Tabla 2) se nota que para el caso del
K y el Al los valores presentan niveles adecuados, para los casos del N y Fe la
mayoría pueden considerarse como adecuados y pocos como ligeramente bajos o
ligeramente altos, los de Ca, Mg, P y S como ligeramente bajos y los de Cu, Zn,
B y Mn como bajos en relación con lo encontrado por varios autores en
plantaciones del Bosque Tropical Húmedo (Cadena 1989, Drechsel
y Zech 1991, Zech y Drechsel 1992, Bergmann et al.
1994, Herrera y Finegan 1997, Davidson et al. 1998).
En las
llanuras de la Zona Norte de Costa Rica, Bergmann et
al. (1994) estudiaron la variación del contenido de la concentración foliar
en 21 plantaciones de laurel con valores de árboles cloróticos menores que los
encontrados en los árboles no cloróticos con concentraciones de N (2,4 vs
3,4%), P (0,15 vs 0,18%), Mn (56 vs 68 mg.kg-1) y Cu (12 vs 20 mg.kg-1).
En algunas situaciones la especie puede presentar valores foliares bajos
causados por mal drenaje en las vegas de los ríos (Peck 1976) o en suelos en
laderas degradadas abandonadas recientemente donde el sistema radical en suelos
compactados por pastoreo es deficiente y la competencia de gramíneas es fuerte
(Johnson y Morales 1972, Greaves y McCarter 1990).
Cedrela odorata. Los valores de concentración foliar de la especie
en el presente estudio disminuyen en el orden (%): N (3,22) > Ca (2,10) > K (0,58) > P (0,24) = S
(0,24) > Mg (0,18) y (mg.L-1) Fe (106)
> Al (57) > Na (47), B (34) > Mn (33) = Zn
(33) > Cu (6) (Tabla 2). Los valores son comparables a los mencionados por
otros autores en el Trópico Premontano (Zech y Drechsel 1992, Webb et al.
2000, Ramírez 2014). La concentración foliar de nutrimentos del cedro no varía
significativamente con la edad de los árboles (Ramírez 2014) y según Zech y Drechsel (1992) y Webb et al. (2000) se consideran como deficientes
los valores menores o iguales a N (1,42%), Mn (22 mg.kg-1) y Cu (2
mg.kg-1).
Variación de
la concentración foliar en el ecosistema Tropical Húmedo a Muy Húmedo
El Bosque
Húmedo Pluvial se encuentra a una elevación media de 570 msnm (240-1200 msnm),
tiene una precipitación media anual de 2200 mm (1500-2400 mm), la temperatura
media anual es de 22ºC (19-25ºC) y el periodo efectivamente seco oscila entre
1-3 meses. El Bosque Muy Húmedo Tropical presenta un rango de precipitación
promedio anual que va de los 4000 a los 5500 mm, una temperatura promedio anual
comprendida entre los 24ºC y los 25ºC y un periodo seco entre los 0-2 meses y
se caracteriza por tener alta biodiversidad, especies siempreverdes con gambas,
de alturas entre 40 a 50 m, árboles altos y rectos, con troncos libres de ramas
en los primeros 20 a 30 m y abundantes epífitas y lianas (información resumida
de Bolaños y Watson 1993, Condit et al. 2011, Condit et al. 2013, Pancel
2015).
Vochysia guatemalensis. Los valores de concentración foliar de V. guatemalensis en el presente estudio disminuyen en el
orden (%): N (2,37) > Mg (0,94) > P (0,54) > K (0,34) > S (0,21) > Ca (0,10) y (mg.L-1) Al (22 172) > Na (401) > B (112)
> Fe (90) > Cu (26) > Zn (14) > Mn (6) (Tabla 3). Los valores
difieren a los encontrados previamente por otros investigadores (Pérez et al.
1993, González y Fisher 1997) quienes reportan concentraciones similares de Ca
y K y menores de B con poca variación interanual en plantaciones entre 2 y 9
años de edad. La secuencia de concentración de los elementos menores presenta
una tendencia a mantener niveles adecuados cómo mecanismo de adaptación a
sitios degradados (Fisher 1995, Haggar et al.
1997, Carpenter et al. 2004). Los elevados
valores de Al foliar permiten considerar el elemento como hiperacumulado
y de acuerdo con Pérez et al. (1993) y González y Fisher (1997), por
almacenar Al tanto en el follaje como en las raíces. Se consideran como bajos
los contenidos foliares de Ca y altos los de N, P, Na
y B mientras que los demás elementos concuerdan con los valores reportados en
la literatura para la especie (Pérez et al. 1993, González y Fisher
1997, Montagnini 2000).
La
variación del contenido foliar en la especie se atribuye a los cambios
estacionales (Camacho 2014), su reciclaje de nutrimentos (Montagnini
et al. 1993, Di Stéfano y Fournier 1998, Arias et al. 2011) y la
variación causada por la procedencia genética (González y Fisher 1997). Camacho
(2014) indica que la diferencia del contenido foliar en plantaciones de 2 a 21
años de edad causa un incremento de los contenidos foliares de P, Mg y Cu, que
el contenido de P foliar es bajo y que se presentan interacciones entre sí y
con otros nutrimentos entre los contenidos foliares de P, S, Zn y Al.
Vochysia ferruginea. Los valores de concentración foliar de esta
especie disminuyen en el orden (%): N (1,70) > P (0,68) ≈ Mg (0,67) > K (0,15) ≈ S (0,14) > Ca
(0,10) y (mg.L-1) Al (13 470) > B (130)
> Fe (108) > Na (80) > Cu (19) > Mn (14)
≈ Zn (13) (Tabla 3) y no coinciden con la secuencia descrita por Herrera y
Finegan (1997). La especie muestra valores de concentración foliar altos en P,
Al y B y bajos de Ca, contrario a la idea de que la baja tasa de descomposición
de los residuos en plantaciones indica que la concentración de N, P y K en el
tejido foliar es baja (Horn y Montagnini
1999). Reyes (1997) menciona de manera preliminar que altos contenidos de
arcilla en posiciones cóncavas del relieve pueden causar anegamiento y afectar
negativamente los contenidos foliares de Zn, P y K. Como ha sido mencionado con
anterioridad (Haridasan 1982, Geoghegan
y Sprent 1996) la gran cantidad de Al absorbida por
la especie no va en detrimento de las concentraciones foliares de otros
elementos, por lo que se esperaba que la condición de tolerancia a la acidez
del suelo se vea favorecida en el caso de que la fertilidad natural de los
ecosistemas sea mayor.
Terminalia amazonia. Los valores de concentración foliar del amarillón
disminuyen en el orden (%): N (1,71) > Mg (1,40) > P (0,59) > K (0,23) > S (0,12) > Ca (0,10) y (mg.L-1) B (164) > Fe (80) > Na (76) > Al (61) > Cu
(46) > Zn (14) > Mn (10) (Tabla 3). Se
considera bajo el contenido foliar de Ca y elevados los de P, B y Cu, mientras
que de acuerdo con Nichols et al. (1997) los valores de N, P y K se
encuentran dentro del rango normal descrito para la especie y sobre los niveles
críticos de N (1,05%) y P (0,09%) mencionados por los mismos autores.
Montenegro (2005) indican que las concentraciones foliares de la especie
aumentan durante la época lluviosa y las de N, K, Ca y Mg son mayores en
plantaciones mixtas de 3 años que las encontradas en plantaciones puras de la
misma edad. El efecto de sitio sobre la concentración foliar de T. amazonia
es mínimo pues los valores no difieren mucho entre ecosistemas de fertilidad
media a baja, francos a arcillosos en terrenos planos y ondulados (Montagnini 2000, Fernández-Moya y Alvarado 2012).
Variación de
la concentración foliar en el ecosistema Tropical Estacionalmente Seco
El Bosque
Tropical Estacionalmente Seco en Centroamérica está conformado por vegetación
arbustiva, parches de vegetación sabanoide y cerca de
los ríos de bosque caducifolio o siempreverde (Gómez 1986). Según varios
autores (Murphy y Lugo 1995, Leiva 2007, Pancel 2015;
Jiménez et al. 2015) presenta un régimen de temperatura media anual de
22ºC (14-25ºC), una elevación media de 750 msnm (300-1950 msnm) y se encuentra
restringido por una precipitación media anual de 1400 mm (1000 a 2100 mm.año-1), un periodo seco de 3 a 6 meses de
longitud con una alta variabilidad y distribución de la lluvia. Este ecosistema
está sometido a quemas periódicas frecuentes en una región con una cantidad de
lluvia anual que genera un déficit hídrico significativo a una elevación media
de 750 msnm (300-1950 msnm). Se lo encuentra sobre suelos neutros a ligeramente
básicos y un periodo seco en el cual los árboles, particularmente leguminosas
fijadoras de N tienden a perder el follaje y las raíces finas (Ordóñez 2003),
de manera que durante la época de alta luminosidad no fotosintetizan debido a
la limitante hídrica (Alvarado et al. 2018).
En la Tabla
4 se presenta la variación de la concentración foliar de las especies Gmelina arborea, Tectona grandis y Pachira quinata plantadas
en el piso ecológico conocido como Bosque Tropical Estacionalmente Seco a una
elevación inferior a 900 msnm de la Costa Pacífica de América Central desde
México hasta Panamá.
Gmelina arborea. Los resultados del presente estudio mostraron que
la concentración foliar de nutrimentos en plantaciones de melina (Tabla 4)
varían de mayor a menor en la secuencia (%) N (2,58) > Ca (1,62) > K
(1,04) > Mg (0,40) > P (0,23) > S (0,15) y (mg.L-1)
Fe (65) > B (58) > Mn (52) > Zn (39) ≈ Na
(38) > Al (27) > Cu (9), sin que ningún valor se considere como hiperacumulado. En general, los rangos se encuentran dentro
de las concentraciones consideradas como adecuados para la especie por Murillo
y Alvarado (2012), excepto los de S (0,15-0,16%) que se consideran elevados y
los de Al (38-68 mg.L-1) estimados como
bajos según los mismos autores. En plantaciones en pendientes fuertes las
concentraciones de Mn foliar tienden a ser más bajas que el valor de la mediana
del presente trabajo (Stuhrmann et al. 1994)
en suelos ácidos y erosionados, con baja disponibilidad de N y P en la Zona
Norte de Costa Rica donde estos elementos limitan el desarrollo de la especie
(Rojas y Murillo 2004).
Varios
estudios de concentración foliar de nutrimentos en melina provienen de Centro
América (Stuhrmann et al. 1994, González 1996,
Murillo y Alvarado 2012, Avellán 2012) y muchos otros de zonas Tropicales fuera
de la región (Drechsel y Zech
1991, Sampaio y Huber 1999, Paudyal 2012, Caguasango y Cadena 2012). En plantaciones adultas las
mayores concentraciones de K se encuentran en la parte superior, las más altas
de Ca en la parte media de la copa (Sampaio y Huber 1999) y Evans (1979)
encontró que las concentraciones de N, P, Zn y B disminuyen y las
concentraciones de Ca y Fe aumentan con el incremento de la sombra en la copa.
En Costa Rica no se ha encontrado este efecto de copa, aunque si encontraron
mayores concentraciones foliares de N, K, Fe y Al en la época lluviosa que en
la época seca donde se obtuvo mayores concentraciones de Ca y Mn (Avellán 2012,
Murillo y Alvarado 2012). De la información disponible, se concluye que los
contenidos foliares de la especie varían con el tipo de suelo pues altos
valores de saturación de Al inhiben la absorción de N y P, la intensidad
lumínica del sitio, la edad fisiológica de las hojas, la posición de las hojas
en la copa, la edad del árbol y la época de muestreo.
Varios
investigadores (Drechsel y Zech
1991, Stuhrmann et al. 1994, Onweremadu 2007, Murillo y Alvarado 2012) han determinado
niveles críticos de concentración foliar, sin embargo, la información aún no se
considera suficiente pues no se ha correlacionado con ensayos de respuesta a la
adición de los diferentes nutrimentos a nivel de campo. Stuhrmann
et al. (1994) mencionan como valores críticos a nivel foliar
concentraciones (%) de N < 2,50, P < 0,15, S < 0,13, K< 0,80, Mn
> 200 mg.L-1 y de la relación K/Mg <
2 a lo que se añade el valor de Ca < 0,30 mencionado por Onweremadu
(2007).
Tectona grandis. Los resultados del presente trabajo (Tabla 4) muestran
que la concentración foliar de nutrimentos en plantaciones de teca varían de
mayor a menor en la secuencia (%) N (1,98) > Ca (1,25) > K (0,76) > Mg
(0,35) > S (0,15) > P (0,14) y (mg.L-1) Fe (56) > Mn (45)
> Al (31) > B (26) = Zn (26) > Na (20) >
Cu (10), sin que ningún valor sea tan alto como para considerarlo hiperacumulado ni por debajo de los niveles críticos
mencionados en la literatura (Nwoboshi 1975, Dreschel y Zech 1991, Montero
1999, Murillo et al. 2014). Sus rangos se encuentran dentro de los
valores considerados como adecuados por Portuguez
(2012) y Murillo (2013).
La
variación del contenido foliar en teca se atribuye principalmente a efectos de
la edad de la plantación, la época del año, la calidad del sitio y la densidad
de muestreo (Drechsel y Zech
1991, Montero 1999, Siddiqui et al. 2009, Portuguez 2012, Fernández-Moya et al. 2013,
Fernández-Moya 2014). Se ha establecido que i) el N, P y K foliares decrecen
durante los primeros años de crecimiento debido a reducciones de la productividad
de las plantaciones con la edad, ii) que en las
plantaciones más jóvenes aumentan las concentraciones foliares de Ca y Mg en
función de la demanda fisiológica de los árboles más viejos y iii) que permanecen relativamente estables en el tiempo (Nwoboshi 1984, Negi et al. 1995,
Kumar et al. 2009). Dreschel y Zech (1991) y Murillo et al. (2014) indican que el
contenido foliar de Ca y Mg son mayores en sitios de crecimiento alto y que la
teca crece bien aún a niveles de Cu en el suelo superior a los 200 mg.L-1. Fernández-Moya (2014) propone un umbral
de 0,12% como nivel crítico de la concentración foliar de P en plantaciones de
teca de América Central en base a un caso de estudio en plantaciones de teca en
Panamá y revisión de literatura al respecto.
Pachira quinata. Se encontró que la mediana de concentración de macronutrimentos (Tabla 4) siguió el orden (%) N (2,45)
> Ca (1,81) > K (0,84) > Mg (0,37) > P (0,25) > S (0,16) y los
microelementos (mg.L-1) Fe (87) > Na (73) > Al (47) > Zn (30) > Mn (24) > B (15)
> Cu (8). Los valores normales encontrados en el presente estudio concuerdan
bien con los rangos de variación mencionados para concentración foliar de los
elementos estudiados por otros autores y los rangos de variación son normales
excepto para Na, Fe y Al que varían ampliamente y son
nuevos a la literatura para S, Na, B y Al. La
variación de la concentración foliar del pochote (Tabla 4) se compara con los
valores adecuados, críticos y de deficiencia definidos por varios autores en
Costa Rica (Drechsel y Zech
1991, Vázquez y Ugalde 1995, Vallejos 1996, Montero 1999) y por Caguasango (2017) en Colombia.
Montero
(1999) demuestra que en plantaciones en el Pacífico Estacionalmente Seco de
Costa Rica los contenidos foliares de K y P de pochote son 14 y 12% mayores
en rodales entre 2 y 5 años y los de Ca y Mg superiores en un 40% a los
encontrados en plantaciones de 8-25 años. Caguasango
(2017) encontró una disminución no significativa de los contenidos foliares de
N y Mg una tendencia altamente significativa de la concentración foliar de Cu
(8-10 mg.L-1) con la edad de los rodales y
el índice de sitio y menor pero significativa con la concentración de Zn
foliar. Al comparar los valores foliares encontrados con el crecimiento de las
plantaciones en sitios de clases baja, media o alta Montero (1999) y Caguasango (2017) mencionan para concentraciones foliares
“críticas” porcentuales de Ca < 2,00, de K < 1,1, de P < 0,26 y de Zn
< 10 mg.L-1, valores comunes en las
plantaciones de Colombia de más de 15 años de edad. Montero (1999) encontró: i)
un aumento de la concentración foliar de Mg conforme su contenido disponible en
el suelo se eleva hasta 8 cmol(+).L-1, ii) que 0,50 cmol(+).L-1 K disponible en el suelo es
suficiente para mantener su nivel foliar crítico sobre 1,1% y iii) un nivel calculado por modelaje superior a 10 mg P.L-1
para lograr mantener en más de un 0,26% de P foliar. La concentración foliar de
P. quinata en las plantaciones en el Bosque
Seco Tropical de Bolívar, Colombia (Caguasango 2017)
menciona valores deficientes de Ca (< 2,00%) y de Zn (< 10 mg.L-1) en plantaciones de 17 a 24 años de edad.
En relación con su posible deficiencia se considera que los valores normales
del presente trabajo son adecuados para el crecimiento de la especie excepto
los de Ca, K y Zn que podrían considerarse como bajos.
CONCLUSIONES
La
concentración foliar porcentual (suma de todos los elementos analizados para
cada especie) muestra cómo los valores son propios para cada especie y sus
rangos de variación por sitio son mayores en el piso Premontano (5,83-9,36%) y
menores pero similares entre sí en el Tropical Húmedo-Muy Húmedo (4,23-6,77%) y
en el Tropical Estacionalmente Seco (4,65-6,05%).
Los rangos
mencionados se ven significativamente afectados por la concentración foliar de
los elementos mayoritarios como la concentración foliar de Al en el piso
Tropical Húmedo-Muy Húmedo y la de N en el Estacionalmente Seco.
En orden
descendente la concentración porcentual foliar total de las especies estudiadas
fue C. alliodora (9,36), V. guatelamensis (6,77), C. odorata
(6,58), G. arborea (6,05), P. quinata (5,91), A. acuminata
(5,83), V. ferruginea (4,81), T. grandis (4,65) y T. amazonia (4,23).
Las 3
primeras especies mencionadas elevan su concentración foliar total debido a los
aportes de N, Ca y Mg en C. alliodora y de Al,
Na y B en V. guatemalensis
y V. ferruginea.
Para varias
de las especies estudiadas se generaron valores de concentración foliar
considerados como nuevos a la literatura mundial, en particular de elementos
menores.
En los
pisos Tropical Húmedo-Muy Húmedo la presencia de V. guatemalensis
y V. ferruginea mostró elevados valores en mg.L-1 de Al (13 470 - 22 172) > Na (401) > B (112-130) y además concentraciones porcentuales elevadas de P (0,54-0,68). La especie T. amazonia
también presenta concentraciones porcentuales altas de P (0,59), en mg.L-1
de B (164) y de Cu (46).
En el
Bosque Tropical Estacionalmente Seco ninguna de las especies estudiadas (G. arborea, T. grandis y P.
quinata) presentó concentraciones elevadas de
ningún elemento de los estudiados.
En el piso
Premontano se encontró valores porcentuales elevados de N (3,57) > K (1,13)
en A. acuminata, de N (3,45) > Ca (3,29)
> K (1,24) > Mg (1,02) en C. alliodora
y de N (3,22) en C. odorata.
AGRADECIMIENTOS
Varias
personas y empresas colaboraron desinteresadamente en el proceso de colectar el
material vegetal del presente trabajo en sus bosques y plantaciones a los
cuales les quedamos imperecederamente agradecidos: Ricardo Luján y Felipe
Hidalgo de la empresa Barca SA, Ernesto Castillo datos de su tesis de Maestro
en Ciencias en Tabasco, Méjico, Alvaro Castillo de la
Compañía Nacional de Fuerza y Luz, Folker Kottman y Vinicio Ríos de la empresa Panamerican
Woods, José E. Villalobos y Jaime Raigosa de la empresa privada, Edwin Estuardo
Vaides datos de su tesis de Magister Scientae en
Guatemala, Luis Salazar de CoopeAgri RL y Carlos L.
Sandí y Rolando Camacho en terrenos de la EARTH y sus alrededores. Al procurar
información pertinente al tema, fue invaluable la ayuda de Susana Aguilar y
Gilbert Fuentes encargados de la unidad de documentación de la OET quienes
permitieron ubicar pocas publicaciones de mucho valor científico desde 1934 y
la gran mayoría de ellas a partir de 1990. Se agradece al Dr. Raúl Jaramillo y
la Mg. Sc. Floria Bertsch
por su colaboración institucional en el financiamiento parcial del trabajo.
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CITADA
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tropical forestry. In Pancel,
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